Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol 7, No 33

Portada: Russula delica Fr. Marisela C. Zamora Martínez

REVISTA MEXICANA DECIENCIAS FORESTALESwww.cienciasforestales.inifap.gob.mx

ISSN: 2007-1132

La Revista Mexicana de Ciencias Forestales (antes Ciencia Forestal en México) es una publicación científica del sector forestal del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), Centro Público de Investigación y Organismo Público Descentralizado de la Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación (Sagarpa). Tiene como objetivo difundir los resultados de la investigación que realiza el propio Instituto, así como la comunidad científica nacional e internacional en el ámbito de los recursos forestales. El contenido de las contribuciones que conforman cada número es responsabilidad de los autores y su aceptación quedará a criterio del Comité Editorial, con base en los arbitrajes técnicos y de acuerdo a las normas editoriales. Se autoriza la reproducción de los trabajos si se otorga el debido crédito tanto a los autores como a la revista. Los nombres comerciales citados en las contribuciones, no implican patrocinio o recomendación a las empresas referidas, ni crítica a otros productos, herramientas o instrumentos similares.

Revista Mexicana de Ciencias Forestales está inscrita en el Índice de Revistas Mexicanas de Investigación Científica y Tecnológica, del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (Conacyt). Es referida en el servicio de CABI Publishing (Forestry Abstracts y Forest Products Abstracts) de CAB International, así como en el Catálogo de Revistas del Sistema Regional de Información en Línea para Revistas Científicas de América y El Caribe, España y Portugal (LATINDEX); en el Índice de Revistas Latinoamericanas en Ciencias (PERIÓDICA); en el Catálogo Hemerográfico de Revistas Latinoamericanas, Sección de Ciencias Exactas y Naturales (HELA), Sistema de Información Científica Redalyc y en la Scientific y en la Scientific Electronic Library Online (SciELO-México).

La Revista Mexicana de Ciencias Forestales Volumen 7, Número 33, enero-febrero 2016, es una publicación bimestral editada por el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Av. Progreso No. 5, Barrio de Santa Catarina, delegación Coyoacán, C. P. 04010, México D. F. www.inifap.gob.mx, [email protected]. Distribuida por el Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Conservación y Mejoramiento de Ecosistemas Forestales (Cenid Comef). Editor Responsable: Marisela C. Zamora Martínez. Reservas de Derechos al Uso Exclusivo No. 04-2010-012512434400-102. ISSN: 2007-1132, otorgados por el Instituto Nacional del Derecho de Autor (Indautor). Certificado de Licitud de Título y Licitud de Contenido: en trámite por la Comisión Calificadora de Publicaciones y Revistas Ilustradas de la Secretaría de Gobernación. El presente archivo digital PDF correspondiente al Volumen 7, Número 33 de la Revista Mexicana de Ciencias Forestales, es una versión íntegra y fiel de la impresa en enero de 2016 por: Servicios Litográficos Trujillo, S.A. de C.V. Rosales Núm. 34, Col. Ex-Ejido Santa Ursula Coapa C.P. 04650, deleg. Coyoacán, México, D.F.

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CO N T E N I D O

REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS FORESTALES

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ARTÍCULOS

Relación entre aves y variables dendrométricas en plantaciones de Pinus

caribaea Morelet var. caribaea W. H. Barret et Golfari en Viñales, Cuba

Relationship between bird communities and dendrometric variables in Pinus caribaea Morelet var. caribaea W. H. Barret et Golfari plantations in Viñales, Cuba

Sael Anoi Báez Pérez, Leyanis Pintado Martínez y Fernando Hernández Martínez

Influencia de la urbanización en el cambio de la vegetación colindante del corredor Pachuca-Tizayuca (2000-2014)

Influence of urbanization on the change in the vegetation adjoining the Pachuca-

Tizayuca corridor (2000-2014)

María de la Luz Hernández Flores, Abraham Palacios Romero, Elena María Otazo Sánchez,César Abelardo González Ramírez, Alberto José Gordillo Martínez yKaren Andrea Mendoza Herrera

Biomasa aérea de Zanthoxylum kellermanii P. Wilson en una selva perennifolia del norte de Oaxaca

Aboveground biomass of Zanthoxylum kellermanii P. Wilson in a tropical evergreen forest at the North of Oaxaca State

Filemón Manzano Méndez, Juan Ignacio Valdez Hernández,

Miguel Ángel López López y Elizandro Pineda Herrera40

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EDITORIAL

El proceso de la política pública en investigación forestal reflejado en el Programa Nacional de Investigación y Desarrollo Tecnológico Forestal 2014-2025

Salvador Arturo Beltrán Retis, José Medina Mora de León y Gaudencio Benítez Molina

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3

Conocimiento de los bosques para la genteKnowledge of forests for the people

Vo l . 7 Nú m . 33 e n e ro - fe b re ro 2 016

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74

Clasificación y ordenación de bosques de pino piñonero del estado de Querétaro

Classification and ordination of pinyon pine forests of Querétaro State

Marcela Rosas Chavoya, Diódoro Granados Sánchez, Ro Linx Granados Victorinoy Salvador Esparza Govea

Calidad de planta en etapa de vivero de dos especies de pino en sistema Doble-Trasplante

Plant quality of two pine species at nursery stage in a Double-Transplanting system

Rosario Marilú Bernaola Paucar, Juan Francisco Zamora Natera, José de Jesús Vargas Radillo,Víctor Manuel Cetina Alcalá, Ramón Rodríguez Macías y Eduardo Salcedo Pérez

Diversidad y estructura arbórea de dos rodales en Pueblo Nuevo, Durango

Tree diversity and structure of two stands in Pueblo Nuevo, Durango

David Alfredo Delgado Zamora, Sergio Alonso Heynes Silerio,María Daniela Mares Quiñones, Norma Leticia Piedra Leandro, Flor Isela Retana Rentería, Karina Rodríguez Corral, Ali Ituriel Villanueva Hernández,María del Socorro González Elizondo y Lizeth Ruacho-González

NOTA DE INVESTIGACIÓN

Respuesta a la inoculación inducida de Russula delica Fr. en plantas de Pinus

engelmannii Carr. en vivero

Response to induced Russula delica Fr. inoculation in Pinus engelmannii Carr. plants in the nursery

Laura Elena Martínez Nevárez, Homero Sarmiento López, José Ángel Sigala Rodríguez, Sergio Rosales Mata y José Bernardo Montoya Ayón

52

108

Editorial

El proceso de la política pública en investigación forestal reflejado en el Programa

Nacional de Investigación y Desarrollo Tecnológico Forestal 2014-2025

El aprovechamiento sustentable de los recursos forestales representa un elemento importante para

mejorar la atención de las necesidades básicas de los habitantes de las áreas rurales, quienes además

participan directa o indirectamente en el sostenimiento de la capacidad de los ecosistemas forestales. De

igual forma, su conservación y protección mantiene y mejora la generación de servicios ambientales, los cuales son fundamentales

para la calidad de vida de toda la población.

A partir de esta visión, y con el propósito de contribuir eficazmente a mejorar las condiciones sociales, económicas y ambientales

del sector forestal, mediante el impulso y fortalecimiento de la gobernanza y el desarrollo de capacidades, el Programa Nacional

Forestal 2014-2018 (Pronafor) considera en sus prioridades fortalecer la estrategia de investigación y desarrollo tecnológico forestal. De

manera específica, fundamentó programáticamente el proceso para la actualización del Programa Nacional de Investigación y Desarrollo

Tecnológico Forestal 2014-2025 (PNIDTF).

El PNIDTF es, entonces, el documento que formula y coordina la política de investigación y desarrollo tecnológico forestal en nuestro

país. Se fundamenta en el artículo 146 de la Ley General de Desarrollo Forestal Sustentable y en el marco jurídico de la Comisión

Nacional Forestal (Conafor), además considera elementos de los sectores ambiental, científico, tecnológico y de la innovación.

Retos

De acuerdo al Pronafor, los principales retos de la investigación y desarrollo tecnológico que se han identificado en México, mediante

algunos estudios, son la insuficiente articulación y coordinación de la política de investigación forestal; limitado financiamiento y escasa

inversión orientada a la actualización tecnológica, de infraestructura y de recursos humanos científicos, que mantiene poca vinculación

con el sector productivo; proyectos de investigación que en su mayoría no responden a la solución de problemas específicos;

insuficientes mecanismos para la transferencia y validación de tecnologías; así como la limitada inversión en tecnología. En

algunos casos faltan incentivos para que las empresas inviertan en la generación de conocimiento y desarrollo de tecnología

(Caballero et al., 2006).

En el año 2006 un equipo de trabajo liderado por el dr. Miguel Caballero Deloya, académico del Colegio de Postgraduados,

realizó un diagnóstico de la situación que prevalecía en ese momento:

“El sector forestal en México presenta grandes áreas de oportunidad en lo referente a investigación. De acuerdo al Diagnóstico

de la investigación y el desarrollo tecnológico forestal en México… Los resultados de prácticamente medio siglo de desarrollo de

la investigación forestal, son muy limitados, con muy poco impacto en la actividad forestal y en su estado tecnológico actual. Los

eslabones de la cadena productiva forestal, relativos a: Abastecimiento, industrialización y comercialización, prácticamente no han

sido considerados en la agenda de la investigación. Los aspectos sociales y económicos, no obstante su importancia, han recibido

también limitada atención.”

Con base en el estudio referido, se evidenció la pertinencia de llevar a cabo un proceso de actualización del documento coordinador

de esfuerzos en materia de investigación, desarrollo, innovación y transferencia de tecnología para el sector forestal. El resultado

fue el Programa Nacional de Investigación y Desarrollo Tecnológico Forestal, publicado por la Comisión Nacional Forestal en el año

2014 que marca la formulación y coordinación de la política de investigación forestal en México. Su rasgo más relevante es el trabajo

coordinado de los centros públicos de investigación dedicados a los temas forestales y de las instituciones de educación superior que

se encargan de la formación de los profesionales del sector.

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Acciones

El PNIDTF fue elaborado a través de un proceso participativo de

socialización del documento base, para lo cual se desarrollaron

nueve foros regionales de consulta, durante marzo y abril de

2014, con la participación de actores claves del sector forestal.

Cada uno de esos eventos tuvo una participación especial de

los investigadores, profesores, alumnos y personal administrativo

de los centros públicos y universidades que aceptaron ser

sede de estos trabajos. Por lo que es menester emitir un

agradecimiento a las autoridades de la Universidad Autónoma

Chapingo, del Colegio de Postgraduados, la Universidad de

Guadalajara, la Universidad Autónoma de Nuevo León, al

Centro de Investigación Científica de Yucatán, a la Universidad

Juárez del Estado de Durango, al Centro de Investigaciones en

Ecosistemas de la Universidad Nacional Autónoma de México,

a la Universidad Autónoma de Chihuahua, a la Universidad

Veracruzana y al Colegio de la Frontera Sur. Asimismo, se

reconcen los comentarios de las autoridades estatales

que complementaron el documento base.

El objetivo del Programa refleja el rumbo de la política en

investigación forestal en el país, y se redactó de la siguiente

manera: “Integrar, implementar y consolidar actividades

permanentes de investigación, innovación, desarrollo y

transferencia de tecnología a mediano y largo plazos, que

ayuden a orientar la resolución de problemas y necesidades

reales del sector y sus usuarios, para que con base en la

información científica y desarrollo tecnológico generados

permita tomar decisiones más apropiadas en el manejo

forestal sustentable e incluya a productores, asesores técnicos,

gobiernos federal, estatal y municipal, industriales y sociedad

en general, con el consecuente incremento de la participación

del sector forestal en la economía del País”1.

Como documento de planeación a mediano plazo, se

estructuró con los objetivos, estrategias y líneas de acción

orientados a priorizar el incremento de la producción y

productividad forestal; el fortalecimiento de la conservación,

restauración y protección de los ecosistemas forestales; y el

impulso al desarrollo de la gobernanza forestal y del desarrollo

comunitario. Además le permite a la Conafor organizar,

en forma coordinada, en un programa las acciones de los

actores involucrados, sin eliminar las aportaciones valiosas de

las propias instituciones, por el contrario, deberá generar un

sistema de gobernanza que garantice la entrada de todos los

esfuerzos en la materia.

Para este propósito, el PNIDTF se integró con cinco ejes

estratégicos: planeación de la investigación; fomento a la

divulgación; fortalecimiento a la infraestructura de la investigación;

fomento de una política de investigación y de transferencia de

1 Programa Nacional de Investigación y Desarrollo Tecnológico Forestal

2014 – 2025, CONAFOR, (2014)

conocimientos y tecnologías que acompañan un proceso desde el

inicio de los proyectos, hasta el uso de la tecnología en el campo.

Visión

El PNIDTF es un programa incluyente que busca promover la

gobernanza y el desarrollo de capacidades en el sector

forestal, a través de fortalecer el sistema de investigación,

desarrollo y transferencia de tecnología. Algunas de las líneas de

acción que soportan el proceso de preparación para la visión a

mediano plazo son las siguientes:

1. “Impulsar la investigación y el desarrollo tecnológico

orientado a aprovechar el potencial productivo

y la atención de las necesidades del sector.” Que

busca posicionar en dos puntos focales los esfuerzos

en la producción forestal sustentable y dirigirlos a

las necesidades del sector.

2. “Establecer una red de vinculación entre los centros

de investigación y sus investigadores a través de

las redes nacionales de investigación”. Que busca

promover mecanismos de comunicación y trabajo

colectivo en el proceso de creación de comunidades

de aprendizaje entre los investigadores y de

tipo interinstitucional.

3. “Promover incentivos en los estados para fomentar la

divulgación y la transferencia de tecnología”. Que

busca fomentar los incentivos hacia la divulgación de los

resultados de la investigación y la transferencia de la

misma, aplicada por actores diversos a nivel local.

4. “Promover la participación de la iniciativa privada

en el financiamiento de la investigación forestal

y la transferencia de tecnología.” Que busca la

participación financiera de la iniciativa privada en

los procesos de investigación forestal aplicando los

resultados de la misma, directamente en un proceso

productivo actual.

5. “Impulsar la operación del Fondo Sectorial Conacyt-

Conafor a través de consorcios de instituciones para

apoyar la investigación, el desarrollo y la innovación

tecnológica forestal.” Que busca un esquema de

colaboración total entre las instituciones miembros

de los consorcios para fomentar la eficiencia,

eficacia e impacto de los proyectos financiados

para la resolución de problemas relacionados con la

investigación en el sector forestal.

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 7 (33) : 31-42

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6. “Promover proyectos de cooperación internacional

que fomenten el intercambio y la transferencia de

tecnología en materia forestal.” Que busca fomentar

el incremento de portabilidad de investigadores

mexicanos hacia el extranjero y viceversa, en apoyo

a la globalización de las instituciones que realizan

investigación forestal en el país.

Resultados preliminares

En los tres primeros años de Gobierno, la implementación

de políticas públicas en materia de investigación, desarrollo,

innovación y transferencia de tecnología relacionadas con

el sector forestal ha registrado eventos importantes, como

resultado del trabajo articulado con las instituciones de

investigación, el Conacyt, los dueños y poseedores de recursos

forestales y sus organizaciones, así como con empresas del sector.

Como un evento oficial del Congreso Internacional de

Recursos Forestales 2015, de la Sociedad Mexicana de Recursos

Forestales (Somerefo), se llevó a cabo la instalación de las redes de

investigación forestal bajo el amparo del PNIDTF. A la fecha

se han oficializado 13 redes nacionales, con la participación

inicial superior a 300 investigadores y académicos registrados.

Esta acción consolida el paso previo a la instalación del Consejo

Consultivo de Investigación Forestal, el cual se formalizará

durante 2016.

El Fondo Sectorial Conacyt – Conafor ha recibido mayor inversión

de ambas instituciones como resultado del cumplimiento de

un Programa Nacional con un rumbo y políticas definidas. Así, en

los últimos tres años se han autorizado 104.3 millones de pesos

para ocho proyectos formulados por consorcios nacionales y para

la atención fitosanitaria emergente.

También se iniciaron las operaciones de la estrategia de

divulgación científica forestal, descrita en el PNIDTF, para llegar

a un mayor público receptor del conocimiento generado en el

sector forestal. Una herramienta clave en este proceso ha sido la

revista electrónica de divulgación popular de la ciencia forestal:

“Innovación forest@l”® (http://www.conafor.gob.mx/innovacion _ forestal/),

que en conjunto con el Sistema de investigación, desarrollo y

transferencia de tecnología para el desarrollo forestal sustentable

(http://www.cnf.gob.mx/imasd/) y al uso de las redes sociales como

twitter han logrado impactar a más de siete mil personas

durante el año de 2015.

La Conafor ha apoyado el fortalecimiento del subsistema de

recursos genéticos forestales dentro del Centro Nacional de Recursos

Genéticos del INIFAP, con una inversión de aproximadamente

36 millones de pesos, en la presente administración, para la creación

de la Colección Nacional de Recursos Genéticos Forestales.

Como inicio de una nueva modalidad de colaboración

institucional para la investigación y transferencia de tecnología

forestal, el INIFAP firmó un comodato a largo plazo con la Conafor

para el establecimiento del Centro de Investigación y Transferencia

de Tecnología Forestal Tropical en el sitio experimental El

Tormento, el cual permitirá en el mediano plazo contar con

infraestructura para realizar investigación aplicada y ofrecer

servicios de capacitación, educación y divulgación en materia

forestal, relacionada con los recursos tropicales.

Conclusiones

Sin lugar a duda, el camino por recorrer continúa siendo largo

y las oportunidades de desarrollo son muchas. La necesidad

de financiamiento para la investigación aún es prominente. El

esfuerzo para lograr articular los trabajos que realizarán las 13

redes de investigación es de suma importancia. Contar con el

estado del arte de cada una de las redes será una herramienta

determinante para ponderar las acciones por realizar en lo

referente a recursos humanos, materiales y financieros que

garanticen el avance hacia los objetivos de la politica pública

en investigación forestal.

En este punto, es importante agradecer a todas y todos aquellos

investigadores, profesionistas, profesores, alumnos, funcionarios y

productores que han participado de alguna manera en el proceso

de actualización y operación del Programa Nacional de

Investigación y Desarrollo Tecnológico Forestal 2014 – 2025.

Salvador Arturo Beltrán Retis

José Medina Mora de León

Gaudencio Benítez Molina

Comisión Nacional Forestal

Artículo / Article

Relación entre aves y variables dendrométricas en plantaciones de Pinus caribaea Morelet var. caribaea W. H. Barret et Golfari en Viñales, Cuba

Relationship between bird communities and dendrometric variables in Pinus caribaea Morelet var. caribaea W. H. Barret et Golfari plantations in Viñales, Cuba

Sael Anoi Báez Pérez1, Leyanis Pintado Martínez2 y Fernando Hernández Martínez3

Resumen

A partir de la asociación observada de las comunidades de aves con las plantaciones de Pinus caribaea var. caribaea se espera alguna vinculación con las características del arbolado; así, se planteó el estudio que se describe a continuación con el objetivo de evaluar la relación existente entre la altura, la densidad y el área basal y las comunidades de aves. El muestreo se llevó acabo de enero a mayo de 2015 mediante 30 puntos fijos en parcelas circulares de 25 m de radio para el estudio forestal. Para comparar la abundancia y la riqueza entre parcelas y meses se utilizó la prueba no paramétrica de comparación de rangos de Kruskal

Wallis; para la correlación entre esta última condición y las variables dasométricas se trabajó con la matríz de correlaciones no paramétricas de Rho Spearman y para determinar la vinculación de las mismas con la composición de las especies se realizó un análisis de correspondencia canónico. Se detectaron 41 especies de aves pertenecientes a 16 familias y nueve órdenes, de los cuales sobresalen el de los Paseriformes y la familia Parulidae. En la estratificación vertical de la vegetación, el estrato medio fue el más visitado (42 %). Se agruparon en 21 grupos tróficos, entre los que sobresalieron los insectívoros de follaje por espigueo, con 12.1 % del total. Se concluye que existe relación directa de la riqueza y abundancia de las aves con la densidad y el área basal, y en menor proporción con la altura promedio de los árboles.

Palabras clave: Altura, área basal, Cuba, densidad de árboles, Paseriformes, Pinus caribaea Morelet var. caribaea W.H. Barret et Golfari.

Abstract

The association observed between the bird communities and Pinus caribaea var. caribaea plantations leads to expect a correlation with the characteristics of the trees. This gave rise to the study described below with the purpose of evaluating the existing relationship between the height, tree density and the basal area and bird communities. The sampling was carried out in January through May, 2015, using 30 fixed points in circular plots of 25 m of radius for the forestry study. The abundance and richness between plots and months was compared using the Kruskal-Wallis non-parametric range comparison test; Spearman’s Rho non-parametric correlation matrix was utilized for the correlation between this last condition and the dasometric variables, and the link between these and the makeup of the species was determined through a canonical correspondence analysis. 41 species of birds belonging to 16 families and 9 orders were detected; of these, the best represented were the order of Passeriformes and the Parulidae family. In the vertical stratification of the vegetation, the middle stratum was the most visited (42 %). The birds were grouped in 21 trophic groups, among which foliage gleaning insectivores stand out, with 12.1 % of the total. A direct relationship is concluded to exist between the richness and abundance of birds and tree density and the basal area, and, to a lesser extent, the tree height average.

Key words : Height, basal area, Cuba, tree density, Passeriformes, Pinus caribaea Morelet var. caribaea W.H. Barret et Golfari

Fecha de recepción/Date of receipt: 12 de octubre de 2015; Fecha de aceptación/Date of acceptance: 19 de diciembre de 2015.1 Departamento Forestal, Facultad de Forestal y Agronomía, Universidad de Pinar del Río, Cuba. Correo-e: [email protected] Delegación Municipal de la Agricultura, San Luís, Pinar del Río, Cuba.3 Centro de Estudios Forestales, Facultad de Forestal y Agronomía, Universidad de Pinar del Río, Cuba.

Revista Mexicana de Ciencias ForestalesVol. 7 (33): 8-19

Báez et al., Relación entre aves y variables dendrométricas...

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Introduction

Pinus caribaea Morelet var. caribaea W. H. Barret et Golfari plantations are the surface areas which best represent the forest richness in the province of Pinar del Río, where forest management and exploitation have an impact on biodiversity; birds, particularly, are the most numerous group of vertebrates both in the natural forests and in the plantations.

There have been few faunal studies carried out in the Viñales

National Park based on the relationship between the fauna and the vegetation; however, since the XIXth century, this place has drawn the attention of both foreign and national naturalists because of its great richness and variety of species (Corvea et

al., 2014).

371 wild species belonging to 208 genera, 63 families and 21 orders have been registered in Cuba. The terrestrial species add up to 217; 69 are associated with fresh waters, and 83 with sea waters; of these, 28 are endemic and amount to 13.1% of all Cuban bird life (Garrido and Kirkconnell, 2011).

Several researchers have studied the communities of birds that live in the pine forest ecosystems in different regions; Vicente (1991) studied the structure of 10 bird life-vegetation systems of three pine woods; López and Moro (1997) studied the birds in Pinus halapensis Miller plantation in southeastern Spain in relation to the makeup and structure of the vegetation; Canterbury et al. (2000) developed and evaluated environmental indicators at community level, as well as the habitat associated to the birds, in 197 quadrants in pine forests from Georgia to Virginia (United States of America) with the representation of a gradient in anthropogenic disturbance levels.

Although this forest association constitutes a large portion of the vegetation of the Caribbean, little work has been done in regard to its bird life (O’Brien, 2005). A pioneering work was performed by Cruz (1988), who studied the use of the resource for the bird species in a Pinus caribaea Morelet plantation in Puerto Rico and recommended the maintenance of a diverse undergrowth and of the native trees in order to improve their habitats.

Within this context, several researches have been carried out in the pine forests of Cuba. Huerta et al. (1984) performed 13 counts of these animals with the purpose of determining the abundance of each species, as well as their diversity in this forest association of white savannahs in the Isla de la Juventud.

García et al. (1989) quantified on 24 occasions the existences of birds between March 7 and 15, 1988, in La Zoilita, Sierra

de Cristal. The relative abundance for pine forests was of 54.3 individuals ha-1, whereas in sites occupied by vegetation of a high ecological variability, it was of 70 specimens ha-1. Hernández et al. (1998) carried out a study of the structure

Introducción

Las plantaciones de Pinus caribaea Morelet var. caribaea W. H. Barret et Golfari son la superficie que mejor representa el patrimonio forestal en la provincia de Pinar del Río, donde el manejo y el aprovechamiento maderable inciden sobre la biodiversidad; las aves, en particular, son el grupo de vertebrados más numeroso tanto en los bosques naturales como en las plantaciones.

Los estudios faunísticos en el Parque Nacional Viñales han sido pocos con respecto a la fauna y su relación con la vegetación; no obstante, desde el siglo XIX, este lugar ha llamado la atención de los naturalistas foráneos y nacionales por constituir un sitio de gran riqueza y variedad de especies (Corvea et al., 2014).

En Cuba se tienen registradas 371 especies silvestres, que pertenecen a 208 géneros, 63 familias y 21 órdenes. Los taxa terrestres suman 217; 69 se asocian con aguas dulces y 83 con aguas marinas; de ellas, 28 son endémicas, las que constituyen 13.1 % de la avifauna cubana (Garrido y Kirkconnell, 2011).

Varios investigadores se han dedicado a investigar las comunidades de aves que habitan los ecosistemas de pinar en diferentes regiones: Vicente (1991) estudió la estructura de 10 sistemas avifauna - vegetación de tres pinares; López y Moro (1997) se enfocaron en las aves de plantaciones de Pinus halepensis Miller en el sureste de España, en relación con la composición y estructura de la vegetación; Canterbury et

al. (2000) evaluaron el hábitat asociado a las aves y desarrollaron indicadores ambientales a nivel de comunidad, en 197 cuadrantes en bosques de pino de Georgia a Virginia (Estados Unidos de América), a través de un gradiente de perturbación antropogénica.

A pesar de que P. caribaea var. caribaea conforma una buena parte de la vegetación del Caribe, es poco lo que se ha trabajado en relación a su avifauna (O’Brien, 2005). Un trabajo pionero es el de Cruz (1988), quien estudió el uso del recurso para las especies de aves en una plantación de Pinus

caribaea Morelet en Puerto Rico, y recomendó para la mejora de sus hábitats el mantenimiento de un sotobosque diverso y de los árboles nativos.

En este contexto, en Cuba se han llevado a cabo varios trabajos en los pinares. Huerta et al. (1984) realizaron 13 conteos de dichos animales con el fin de determinar la abundancia de cada taxon y su diversidad en la asociación forestal de sabanas blancas en la Isla de la Juventud.

García et al. (1989) en 24 ocasiones cuantificaron las existencias de aves entre el 7 y el 15 de marzo de 1988, en la Zoilita, Sierra de Cristal. La abundancia relativa para bosques de pinos fue de 54.3 individuos ha-1, mientras que en sitios ocupados


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por vegetación de alta variabilidad ecológica se observaron 70 ejemplares ha-1. Hernández et al. (1998) hicieron un estudio de la estructura de las comunidades de aves que habitan en 216 ha de bosque de P. caribaea, de 25 años de edad, en el que aplicaron el método de Itinerario de Censo. Detectaron 28 especies, 22 residentes permanentes (78.5 %) y seis migratorias (21.4 %); las agruparon en 17 gremios; de las especies residentes permanentes, cinco son endémicas (22.7 %) y nueve consideradas endémicas a nivel subespecífico (40.9 %).

González et al. (1999) estudiaron las comunidades de aves terrestres en 34 áreas de muestreo de 10 localidades de Cuba; para ello utilizaron los métodos de Transecto Lineal, Parcela de Conteo y captura con redes ornitológicas. Determinaron la estructura y composición de las formaciones vegetales mediante el método de parcela de vegetación; sus resultados indican que las variables estructurales que más influyeron en la ordenación de los hábitats y en las poblaciones de las aves son la cobertura del dosel, la cobertura del suelo y el volumen del follaje.

Mereck (2004) realizó una investigación en cinco ecosistemas (Bosque de Galería, Semideciduo de Mogote, Xerófilo de Mogote, Pinar y Encinar) en el Valle de San Andrés, perteneciente a la EFI La Palma; se usó el método de Recuento por Punto sin Estimación de Distancia propuesto por Wunderle (1994) para las aves del Caribe. En los pinares se identificó un total de 50 especies de estos organismos, incluidas en 10 órdenes y 63 familias; ocho son endémicas a nivel específico y 13 a nivel subespecífico.

Peraza y Berovides (2007) realizaron un trabajo sobre la dinámica espacio-temporal de la abundancia, diversidad y usos de recursos (sustratos y estratos de la vegetación) de dos ensambles de aves en pinares, localizados en la Reserva Florística Manejada San Ubaldo Sabanalamar, Pinar del Río.

Hasta el momento no se ha abordado la posible asociación entre las características dasométricas de Pinus caribaea y las comunidades de aves en Cuba. Por lo tanto, el objetivo general del estudio que se describe a continuación fue evaluar la relación de las aves con la altura, la densidad y el área basal, en una plantación de esta especie y, específicamente, determinar grupos funcionales (gremios tróficos), abundancia y diversidad de las aves.

Materiales y Métodos

La zona de estudio se ubica en el Parque Nacional Viñales (PNV), municipio Viñales, Provincia Pinar del Río; comprende 1 510 ha, de las cuales 11 120 ha pertenecen a las áreas núcleo y 3 890 ha corresponde a la zona de amortiguamiento, ocupa la porción centro-oriental de la Sierra de los Órganos. Se extiende de NE a SO, con un ancho máximo de 8 km y un mínimo de 2.5 km, y abarca un total de 15 010 ha, sin incluir 920 ha

of bird communities that live in 216 has of a 25 year-old Pinus

caribaea forest, applying the Census Itinerary method. They detected 28 species, of which 22 (78.5 %) were permanent residents, and 6 (21.4 %) were migratory; they grouped them in 17 trophic guilds; of the permanent resident species, 5 (22.7 %) are endemic, and 9 (40.9 %) are considered endemic at a subspecific level.

In 34 sampling areas of 10 localities in Cuba, González et

al. (1999) used the linear transect, counting plots, and capture with ornithological nets to evaluate the terrestrial bird communities. They evaluated the structure and makeup of the vegetal formations using the vegetation plot method; according to their results, the structural variables that most influenced the arrangement of the habitats and the bird populations were canopy coverage, soil coverage and foliage volume.

Mereck (2004) carried out a research in five ecosystems (gallery forest, hillock semi-deciduous, hillock xerophile, pine and oak forests) in the San Andrés Valley, which belongs to the “La Palma” Integral Forest Enterprise; the point count without distance estimation method proposed by Wunderle (1994) was utilized for the Caribbean birds. A total of 50 bird species were identified, including specimens belonging to 10 orders and 63 families; eight are endemic at a specific level, and 13, at a subspecific level.

Peraza and Berovides (2007) studied the space-time dynamics of the abundance, diversity and uses of resources (substrata and vegetation strata) of two assemblages of birds in pine forests of the Managed Floristic Reserve San Ubaldo Sabanalamar, in Pinar del Río.

A potential association between the dendrometric characteristics and the bird species in Pinus caribaea in Cuba has not been studied so far. Therefore, the general objective of the study described below was to evaluate the relationship of birds with height, density, and basal area in a plantation of this species, and, specifically, to determine the functional groups (trophic guilds) and the abundance and diversity of the birds.

Materials and Methods

The study area is located in the Viñales National Park (PNV), in the municipality of Viñales, in the Pinar del Río Province; it covers 1 510 ha, of which 11 120 belong to the core areas, and 3 890 ha to the buffer zone, located in the east-central portion of Sierra de los Órganos. It stretches from the NE to the SW, with a maximum width of 8 km and a minimum width of 2.5 km, and covers a total of 15 010 ha, not counting the 920 ha belonging to the adjacent keys, which represent 6 % of the total surface area of the Province.


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pertenecientes a los cayos adyacentes, lo cual representa 6 % del total de la Provincia.

La investigación se realizó en una plantación de Pinus

caribaea, en la localidad del Moncada a 23 km del pueblo de Viñales, en elevaciones donde la vegetación que predomina la conforman los pinos, que se desarrollan sobre suelos muy pobres y erosionados (Figura 1).

The research was carried out in a Pinus caribaea plantation in the locality of Moncada, 23 km away from the town of Viñales, on elevations where the predominant vegetation is pine, which grows on very poor, eroded soils (Figure 1).

The temperature regime ranges from 22 °C to 24 °C (mean temperature in the winter) and from 25 °C to 27 °C (mean temperature in the summer). The average accumulated

Figura 1. Localización del área de estudio. Figure 1. Location of the study area.

El régimen de temperaturas varía de 22 °C a 24 °C (temperatura media en el período invernal) y de 25 °C a 27 °C (temperatura media en el período estival). El acumulado promedio de lluvia es de 1 600 a 1 800 mm año-1. La humedad relativa media anual oscila entre 90 y 95 % (07:00 h) y 65-70 % (13:00 h).

El inventario de aves se llevó a cabo con el método de Parcelas Circulares de radio fijo; se definieron 30 puntos de conteo con diámetro fijo de 25 m a una distancia de 150 m uno de otro y 10 min de observación (Hutto et al., 1986) en las primeras horas de la mañana, entre las 07:30 y 11:30 h, de enero a mayo de 2015. Las aves censadas se agruparon en órdenes y familias, en correspondencia con los criterios de Llanes et al. (2002) y la clasificación por grupos tróficos, de acuerdo a los de Kirkconnell et al. (1992).

precipitation is 1 600 to 1 800 mm year-1. The mean annual relative humidity ranges between 90 and 95 % (07:00 h) and 65-70 % (13:00 h).

The bird inventory was carried out using the fixed-radius circular plots method; 30 count points with a fixed diameter of 25 m and separated by a distance of 150 m were determined, with 10 min observation periods (Hutto et al., 1986) in the first hours of the morning, between 07:30 and 11:30 AM from January to May, 2015. The birds registered in the census were grouped by orders and families according to the criteria of Llanes et al. (2002), and classified by trophic groups according to the criteria of Kirconnell et al. (1992).


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The vegetation was sampled in April and May, in the same plots utilized for the bird census, in order to determine the relationship between the variables of the vegetation and of the detected birds.

The estimated structural parameters of the vegetation were: • Tree density (td = trees/ha) = Number of individuals per

tree species by phenologic status

• Diameter of the trees at a height of 1.30 m (DBH m) = all the trees were ranged by diameter class

• Tree canopy height (m) = average height (m) of the trees in the plot

Species abundance and richness were compared between plots and between months, using the Kruskal-Wallis non-parametric range comparison test. The correlation between the richness of species and the dendrometric variables was determined using Spearman’s Rho non-parametric correlation matrix. In order to identify the incidence of the dendrometric variables on the makeup of ornithological species, canonical correspondence analysis was carried out, using the SPSS (Statistical Product and Service Solutions) statistical package, version 15.0.

Results and Discussion

A total of 41 bird species, grouped in 9 orders and 16 families, were counted. The largest number of observed species was 35, in January, and the smallest number was 27, in May.

There is a significant difference in richness in the comparisons between months (Table 1) due to the fact that the study was carried out during the periods of winter and spring between January and May: the results coincide with the findings of Pérez (2003 and 2007) in researchers performed in the Guanahacabibes peninsula; with those of Mereck (2004), in the La Palma Integral Forest Enterprise (EFI), and with those of Alonso (2009), in EFI Minas de Matahambre.

Table 1. Result of the Kruskal-Wallis test for the comparison between months and between abundance (A) and richness (W).

A W

Chi-square 4.432 45.646

Degrees of freedom 4 4

Asymptotic significance 0.351 0.000

El muestreo de la vegetación se hizo en abril y mayo en las mismas parcelas utilizadas para el conteo de aves, para determinar la relación entre las variables de la vegetación y de las aves detectadas.

Los parámetros estructurales de la vegetación que se calcularon fueron:

• Densidad de árboles (da = árboles ha-1) = Número de individuos por especie arbórea por estado fenológico

• Diámetro de los árboles a la altura de 1.30 m (DAP m) = Todos los árboles se ubicaron por clases de diámetro

• Altura del dosel (m) = Promedio de las alturas (m) de los árboles de la parcela

Para comparar la abundancia y riqueza entre parcelas y meses se utilizó la prueba no paramétrica de comparación de rangos de Kruskal Wallis, se determinó la correlación entre la riqueza de especies y las variables dasométricas mediante la matriz de correlación no paramétrica de Rho Spearman. Para identificar la incidencia de las variables dasométricas sobre la composición de las especies ornitológicas se realizó un análisis de correspondencia canónico. Se utilizó el paquete estadístico SPSS versión 15.0.

Resultados y Discusión

El total de especies de aves censadas fue de 41, las cuales se agruparon en nueve órdenes y 16 familias. En el mes de enero se observó el mayor número con 35 y en mayo el menor con 27.

En las comparaciones entre los meses existió diferencia significativa en la riqueza (Cuadro 1), debido que el estudio se llevó a cabo durante los períodos invernal y primaveral comprendido de enero a mayo: los resultados coinciden con los hallazgos de Pérez (2003 y 2007) en investigaciones realizadas en la península de Guanahacabibes; con los de Mereck (2004), en la Empresa Forestal Integral (EFI) La Palma, y con los de Alonso (2009) en la EFI Minas de Matahambre.

Cuadro 1. Resultado de la Prueba de Kruskal-Wallis para la comparación entre los meses, abundancia (A) y riqueza (S).

A S

Chi-cuadrada 4.432 45.646

Grados de libertad 4 4

Significancia Asintótica 0.351 0.000


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El menor avistamiento se realizó en los meses de enero y febrero con 222 y 224 individuos, respectivamente, y los más altos en marzo y abril con 273 y 261, cuando se observó a muchas de las especies de aves en el cortejo y apareamiento; en mayo se reconocieron varios nidos en el área (Figura 2).

The lowest sighting rates occurred in the months of January and February, with 222 and 224 individuals, respectively, and the highest, in March and April, with 273 and 261, when many bird species were observed during courting and mating; in May, several nests were located in the area (Figure 2).

Figura 2. Comportamiento de la cantidad de individuos por mes.Figure 2. Behavior of the amount of individuals by month.

El orden Passeriformes reúne a 50 % del total de las familias presentes, de las cuales las mejor representadas fueron Parulidae con 19.5 %, Columbidae con 14.6 % y Tyranidae con 9.7 %. Los valores concuerdan con los obtenidos en los estudios de Pérez et al. (2003); Mereck (2004); Toledo (2004); Pérez (2007); Peraza (2008) y Alonso (2009).

Las especies se agruparon en 21 gremios tróficos, lo que suma 62 % de los registrados por Kirkconnell et al. (1992); predomina el insectívoro de follaje por espigueo con 12.1 % y granívoro de suelo con 9.7 %. Acosta y Múgica (1988) citan porcentajes parecidos en ocho formaciones arbóreas del territorio nacional, y Sánchez (2007) en pinares naturales de Pinus tropicalis Morelet (Figura 3).

The order of Passeriformes comprises 50 % of the total of the present families, of which the best represented were Parulidae with 19.5 %, Columbidae, with 14.6 %, and Tyranidae, with 9.7 %. The results were compared with those obtained in the studies by Pérez et al. (2003); Mereck (2004); Toledo (2004); Pérez (2007); Peraza (2008) and Alonso (2009).

The species were grouped in 21 trophic guilds, adding up to 62 % of the species registered by Kirkconnell et al. (1992); foliage-gleaning insectivores prevail, with 12.1 %, and soil granivores with 9.7 %. Acosta and Múgica (1988) obtained similar results in eight arboreal formations in the national territory, and Sánchez (2007), in natural Pinus tropicalis Morelet forests (Figure 3).


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(ITE) = Insectívoro de tronco por espigueo; (IFE) = Insectívoro de follaje por espigueo; (ITFE) = Insectívoro de trono y follaje por espigueo; (N-IVC) = Nectarívoro-insectívoro con vuelo cernido; (ISFPE) = Insectívoro de suelo y follaje, con picoteo y espigueo; (I-FP) = Insectívoro-frugívoro de percha; (IPT) = Insectívoro perforador de tronco; (GS) = Granívoro de suelo; (F) = Frugívoro; (GSF) = Granívoro de suelo y follaje; (DIPV) = Depredador de insectos y pequeños vertebrados; (IPRP) = Insectívoro de percha con revoloteo y persecución; (IP) = Insectívoro de percha; (IPVC) = Insectívoro de percha con vuelo colgado; (F-G) = Frugívoro-granívoro; (I-FPE) = Insectívoro-frugívoro con picoteo y espigueo; (I ) = Insectívoro; (ISPT) = Insectívoro (I-FSR). (ITE) = Tree trunk gleaning insectivore; (IFE) = Foliage gleaning insectivore; (ITFE) = Tree trunk and foliage gleaning insectivore; (N-IVC) = Nectarivore-insectivore with hovering flight; (ISFPE) = Ground and foliage gleaning and pecking insectivore; (I-FP) = Insectivorous-fruitarian perching bird; (IPT) = Tree-trunk boring insectivore; (GS) = Ground grain eater; (F) = Fruitarian; (GSF) = Ground and foliage grain eater; (DIPV) = Predator of insects and small vertebrates; (IPRP) = Perching insectivore with hovering and chasing; (IP) = Perching insectivore; (IPVC) = Perching insectivore with hanging flight; (F-G) = Fruitarian-grain eater; (I-FPE) = Gleaning and pecking insectivore-fruitarian; (I ) = Insectivore; (ISPT) = Insectivore (I-FSR).

Figura 3. Representación del porcentaje de especies por grupos tróficos presentes en el área de estudio.Figure 3. Representation of the percentage of species per trophic groups present in the study area.

En la Figura 4 se observa el comportamiento medio de la abundancia y la riqueza por parcela en el período estudiado; la parcela 1 es la que presenta los valores más grandes, lo que puede explicarse por una menor densidad de pino y la existencia de un mayor número de otros taxa arbóreos como Abarema obovalis (A. Rich.) Barneby & J. W. Grimes con flores, las cuales son llamativos para los insectos, Davilla rugosa Poir; y especies de la familia Melastomataceae que estaban en fructificación.

En las parcelas de la 8 a la 12 se registraron la abundancia y riqueza más bajas, lo que responde a una densidad superior de árboles de menor altura, con un sotobosque herbáceo compuesto, esencialmente, por los helechos Odontosoria sp. y Urechites luteus (L.) Britton, que no aportan frutos y en el que rara vez fueron avistadas las aves.

En contraste, en las parcelas de la 13 a la 23 la abundancia y la riqueza tienen un buen comportamiento, algo semejante a lo ocurrido en la parcela 1, pero en este caso, además de la baja densidadarbórea, con un gran número de especies vegetales en el sotobosque tales como Byrsonima coriacea (Sw.) DC., Quercus cubana A. Rich., Clidemia strigillosa (Sw.) DC., Conostegia xalapensis (Bonpl.) D. Don ex DC., Miconia

Figure 4 shows the average behavior of the species abundance and richness by plot during the study period; plot 1 had the highest values, which may be accounted for by the lower density of pine trees and the existence of a larger number of other tree species, like Abarema obovalis

(A. Rich.) Barneby & J. W. Grimes, which were in bloom and are attractive to insects, Davilla rugosa Poir, and species of the Melastomataceae family that were fruiting.

Plots 8 to 12 had the lowest values for abundance and richness, which may be due to higher density of trees of a lower height, with an herbaceous undergrowth essentially constituted by two fern species (Odontosoria sp. and Urechites luteus (L.) Britton) that do not bear fruits and on which birds were rarely ever sighted.

Conversely, species abundance and richness had a good behavior in plots 13 to 23, much in the same manner as in plot 1, but in this case also due to the low tree density with a large number of vegetal species in the undergrowth, including Byrsonima coriacea (Sw.) DC., Quercus cubana A. Rich., Clidemia

strigillosa (Sw.) DC., Conostegia xalapensis (Bonpl.) D. Don ex DC.,


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Miconia laevigata (L.) D. Don, Matayba oppositifolia (A. Rich.) Britton., Clusia rosea Jacq. and Gouania polígama (Jacq.) Urb., which are a source of food for the birds.

laevigata (L.) D. Don, Matayba oppositifolia (A. Rich.) Britton., Clusia rosea Jacq. y Gouania poligama (Jacq.) Urb., que les brindan alimentos a las aves.

En los estadísticos de contraste, las comparaciones entre parcelas evidenciaron diferencias significativas de la abundancia y la riqueza, lo que está determinado por la densidad de los árboles, la altura promedio en las parcelas y la abundancia de especies vegetales (Cuadro 2). La información coincide con los registros de Peraza (2008).

Cuadro 2. Resultado de la Prueba de Kruskal-Wallis para la comparación entre las parcelas y abundancia (A) y riqueza (R).

A R

Chi-cuadrado 95.779 63.412

Grados de libertad 29 29

Significancia Asintótica 0.000 0.000

En el Cuadro 3 se advierte que las correlaciones del área basal con la abundancia y la riqueza de aves es baja, pero significativa a un intervalo de confianza de 99 %, lo que está influenciado por la relación matemática entre la altura y el área basal, además de que muchas especies de aves se

In the contrast statistics, comparison shows significant differences in species abundance and richness between plots; these may be determined by the tree density, the average height of the plots and the abundance of vegetal species (Table 2). The results coincide with those obtained by Peraza (2008).

Table 2. Results of the Kruskal-Wallis test for the comparison between plots and for abundance (A) and richness (W).

A W

Chi-square 95.779 63.412

Degrees of freedom 29 29

Asymptotic significance 0.000 0.000

Table 3 shows a low correlation between the basal area and the abundance and richness of bird species; however, this correlation is significant, with a 99 % confidence interval, which may be influenced by the height/basal area mathematical ratio and by the fact that many bird species are distributed among the higher strata of the trees at different times of the

Figura 4. Comportamiento de las medias de la riqueza y la abundancia de especies de aves por parcela.Figure 4. Behavior of the mean richness and mean abundance of species by plot.


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distribuyen en los estratos superiores del arbolado en diferentes épocas del año, como Tyrannus caudifaciatus d’Orbigny, 1839 y Turdus plumbeus Linnaeus, 1758, a pesar de que muchas veces forrajean en el suelo.

Por su parte, la densidad de árboles muestra una correlación baja e inversa con la abundancia y riqueza de especies, lo cual se pudiera explicar por los taxa de aves que necesitan menor densidad de árboles, mayor espacio para efectuar su vuelo y la búsqueda de sus alimentos. La altura promedio tiene una correlación positiva, con la abundancia y riqueza de las aves y está determinada por algunas especies que se encuentran en árboles altos para su alimentación, como son los representantes del gremio trófico insectívoro de tronco y follaje por espigueo y los insectívoros perforadores de tronco.

year, like Tyrannus caudifaciatus d’Orbigny, 1839 and Turdus

plumbeus Linnaeus, 1758, although many forage on the ground.

On the other hand, tree density shows a low inverse correlation with species abundance and richness, which may be accounted for by the bird species that require a lower tree density and a larger space in which to fly and search for food. The average height has a positive correlation with species abundance and richness and may be determined by certain bird species that obtain their food from tall trees, such as the representatives of the trophic guilds of tree-trunk and foliage gleaning insectivores and other insectivores.

Cuadro 3. Representación de la matriz de correlación no paramétrica de Rho Spearman.

A S G Dens. Hpro.

Rho de

Spearman

A

Coeficiente correlación 1.000 0.647(**) 0.248(**) -0.337(**) 0.245(**)

Sig. (bilateral) 0.000 0.000 0.002 0.000 0.003

N 150 150 150 150 150

R

Coeficiente de correlación 0.647(**) 1.000 0.243(**) -0.208(*) 0.204(*)

Sig. (bilateral) 0.000 0.000 0.003 0.011 0.012

N 150 150 150 150 150

G

Coeficiente de correlación 0.248(**) 0.243(**) 1.000 -0.328(**) 0.626(**)

Sig. (bilateral) 0.002 0.003 0.000 0.000 0.000

N 150 150 150 150 150

De.

Coeficiente de correlación -0.337(**) -0.208(*) -0.328(**) 1.000 -0.520(**)

Sig. (bilateral) 0.000 0.011 0.000 0.000 0.000

N 150 150 150 150 150

Hp

Coeficiente de correlación 0.245(**) 0.204(*) 0.626(**) -0.520(**) 1.000

Sig. (bilateral) 0.003 0.012 0.000 0.000 0.000

N 150 150 150 150 150** La correlación es significativa al nivel 0.01 (bilateral); * La correlación es significativa al nivel 0.05 (bilateral); G = Área basal; De = Densidad; Hp = Altura promedio de la parcela; S = Riqueza y A = Abundancia.


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Table 3. Representation of Spearman’s Rho non-parametric correlation matrix.

A S G Density Average height

Spearman’s Rho

A

Sig. Coefficient 1.000 0.647(**) 0.248(**) -0.337(**) 0.245(**)

Sig. (bilateral) 0.000 0.000 0.002 0.000 0.003

N 150 150 150 150 150

R

Sig. Coefficient 0.647(**) 1.000 0.243(**) -0.208(*) 0.204(*)

Sig. (bilateral) 0.000 0.000 0.003 0.011 0.012

N 150 150 150 150 150

G

Sig. Coefficient 0.248(**) 0.243(**) 1.000 -0.328(**) 0.626(**)

Sig. (bilateral) 0.002 0.003 0.000 0.000 0.000

N 150 150 150 150 150

De.

Sig. Coefficient -0.337(**) -0.208(*) -0.328(**) 1.000 -0.520(**)

Sig. (bilateral) 0.000 0.011 0.000 0.000 0.000

N 150 150 150 150 150

AH

Sig. Coefficient 0.245(**) 0.204(*) 0.626(**) -0.520(**) 1.000

Sig. (bilateral) 0.003 0.012 0.000 0.000 0.000

N 150 150 150 150 150

** The correlation is significantiva at level 0.01 (bilateral); * The correlation is significantive at level 0.05 (bilateral); G = Basal area; De = Density; AH = Average height of the plot; S = Richness and A = Abundance.

En la Figura 5 se observa cómo la variable densidad muestra mejor asociación con las aves en el cuadrante 2 con las especies: Mniotilta varia Linnaeus, 1766 (bij trepa), Teretistris fernandinae Lembeye, 1850 (chillina), Cyanerpes cyaneus Linnaeus, 1766 (aparecid), Chlorostilbon ricordii Gervais, 1835 (zunzún), Setophaga palmarum J. F. Gmelin, 1789 (bij común), Tyrannus

dominicensis J. F. Gmelin, 1788 (pitirre) y Myiarchus sagrae

Gundlach, 1852 (bobito), en particular, las dos últimas; este resultado es atribuible a su forma de vuelo, que demanda más espacio para capturar el recurso alimento, y las otras, lo que necesitan es más densidad para capturar insectos.

Figure 5 shows a better association between the density variable and the birds in quadrant 2, with the following species: Mniotilta varia Linnaeus, 1766 (bij trepa), Teretistris fernandinae

Lembeye, 1850 (chillina), Cyanerpes cyaneus Linnaeus, 1766 (aparecid), Chlorostilbon ricordii Gervais, 1835 (zunzún), Setophaga palmarum J. F. Gmelin, 1789 (bij común), Tyrannus

dominicensis J. F. Gmelin, 1788 (pitirre) and Myiarchus sagrae Gundlach, 1852 (bobito); in the particular case of the last two, this result may be attributed to the manner of their flight, which requires more space to capture food resources, while the others require a higher density in order to be able to capture insects.


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En el cuadrante 3 en el que se relacionan el área basal y la altura, las aves que se vinculan con estas variables son Spindalis

zena Linnaeus, 1758 (cabrero), Setophaga pityophila Gundlach, 1858 (biji pinar), Mniotilta varia (bij trepa), Priotelus temnurus

Temminck, 1825 (tococoro), Melanerpes superciliaris Temminck, 1827 (carpi ja) y Xiphidiopicus percussus Temminck, 1826 (carpi ve). Los taxa que se estudiaron y mostraron asociación fueron mayoritariamente insectívoros.

Figura 5. Representación del diagrama de ordenación de análisis de correspondencia de las especies de aves con la densidad, altura y área basal en una plantación de Pinus

caribaea Morelet.Figure 5. Representation of the arrangement chart of the correspondence analysis of bird species

with the density, height and basal area in a Pinus caribaea Morelet plantation.

In quadrant 3, the bird species associated with the basal area and the height are Spindalis zena Linnaeus, 1758 (cabrero), Setophaga pityophila Gundlach, 1858 (biji pinar), Mniotilta varia, (bij trepa) Priotelus temnurus Temminck, 1825 (tococoro), Melanerpes superciliaris Temminck, 1827 (carpi ja) and Xiphidiopicus percussus Temminck, 1826 (carpi ve). The studied species that showed an association were mostly insectivorous.

Conclusiones

La composición taxonómica de las comunidades de aves asociadas al área de estudio estuvo compuesta por nueve órdenes, 16 familias y 41 especies. El orden Paseriformes y la familia Parulidae fueron los mejores representados. Los gremios tróficos más abundantes fueron el insectívoro de follaje por espigueo con 12. 1 % y el granívoro de suelo con un 9.7 %. Las aves presentan mayor relación con la densidad y el área basal y menor con la altura promedio del arbolado.

Conclusions

The taxonomic makeup of the bird communities associated to the study area consisted of 9 orders, 16 families and 41 species. The order of Passeriformes and the Parulidae family were the best represented. The most abundant trophic guilds were foliage gleaning insectivores, with 12.1 %, and ground grain eaters, with 9.7 %. The birds have more relation to tree density and basal area, and less association with the average height of the trees.


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Agradecimientos

Los autores desean expresar su reconocimiento a los técnicos y directivos del Parque Nacional Viñales por su apoyo en la transportación a la zona de estudio y a la Msc. C. Yatsunaris Alonso Torrens y a la Dra. C. Alina por la ayuda en el trabajo de campo.

Conflicto de intereses

Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

Contribución por autor

Sael Anoi Báez Pérez: trabajo de campo, levantamiento de las parcelas y punto de conteos, monitoreo de las aves, estudio de vegetación, procesamiento de los datos y análisis de los resultados y redacción del documento; Leyanis Pintado Martínez: trabajo de campo, levantamiento de las parcelas y punto de conteos, monitoreo de las aves, estudio de vegetación y caracterización del área de estudio; Fernando Hernández Martínez: trabajo de campo, levantamiento de las parcelas y punto de conteos, monitoreo de las aves, estudio de vegetación, clasificación taxonómica de las especies de aves.

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Acknowledgements

The authors wish to express their gratitude to the technicians and managers of the Viñales National Park for their support with the transportation to the study area, and to MSc. C. Yatsunaris Alonso Torrens to Dr. C. Alina for their help with the field work.

Conflict of interest

The authors declare no conflict of interests.

Contribution by author

Sael Anoi Báez Pérez: field work, data collection on the plots and count points, bird monitoring, and vegetation study, data processing, analysis of the results, and drafting of the document; Leyanis Pintado Martínez: field work, data collection on the plots and count points, bird monitoring, vegetation study and characterization of the study area; Fernando Hernández Martínez: field work, data collection on the plots and count points, bird monitoring, vegetation study, and taxonomic classification of the bird species.

End of the English version

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Artículo / Article

Influencia de la urbanización en el cambio de la vegetación colindante del corredor Pachuca-Tizayuca (2000-2014)

Influence of urbanization on the change in the vegetation adjoining the Pachuca-Tizayuca corridor (2000-2014)María de la Luz Hernández Flores1, Abraham Palacios Romero2, Elena María Otazo Sánchez1,

César Abelardo González Ramírez1, Alberto José Gordillo Martínez1 y Karen Andrea Mendoza Herrera1

Resumen

Las áreas urbanas ejercen presión sobre la vegetación colindante a estas. Se ha demostrado que la diferencia en los índices de vegetación (DIV) es un buen indicador de su deterioro; aunque se relaciona con la presión urbana, no se ha establecido una metodología que cuantifique su impacto. Esta estrategia se aplicó en los principales municipios del Valle de Pachuca-Tizayuca, en donde la urbanización registra mayores crecimientos. Se obtuvo la clasificación supervisada en los años 2000 y 2014, mediante sistemas de información geográfica e imágenes Landsat (confiabilidad > 80 %). Se determinó el cambio de uso de suelo (NU) a urbano (U) con los cocientes U/NU y se compararon con DIV entre ambos años; se usaron los índices NDVI, MSAVI, SAVI y TSAVI; además de los AGEB rurales, como unidades geográficas de análisis. Posteriormente, se generó un archivo raster de distancias de cada pixel al borde de las zonas urbanas más cercanas (DU). La correlación lineal de DU se determina con el DIV a partir de la regresión espacial bivariada en IDRISI-Taiga. Las AGEB con creciente urbanización se identifican por los valores mayores del cociente U/NU y se observa que los DIV presentan mayores valores. Se demuestra que DU tiene más correlación con DIV en las AGEB con asentamientos humanos intermedios en expansión (R2 de 0.1 a 0.33). Se demuestra que la correlación espacial DIV vs. DU es una buena estrategia metodológica para estimar el impacto de presión urbana sobre la vegetación colindante a los asentamientos humanos.

Palabras clave: Área geográfica básica, asentamientos humanos, cambio en vegetación, correlación espacial, índice de vegetación, presión urbana.

Abstract

Urban areas exert pressure over the adjoining vegetation. It has been demonstrated that the difference between vegetation indices (DVI) is a good indicator of its deterioration; however, no methodology quantifying its impact has been established. This strategy was applied in the main municipalities of the Pachuca-Tizayuca Valley, where urbanization experiences greater growths. The supervised classification was obtained in the years 2000 and 2014 through geographical information systems (GIS) and Landsat images (> 80 % reliability). The change of use of the soil (NU) to urban (U) was determined using the U/NU ratios and comparing them with the DVI between the two years. The NDVI, MSAVI, SAVI and TSAVI indices and the rural AGEBs were utilized as geographical analysis units. A distance raster file was generated for every pixel at the edge of the nearest urban areas (DU). The linear correlation of DU was determined using the DVI based on the bivariate spatial regression in IDRISI-Taiga software. The AGEBs with growing urbanization were identified by the higher values of the U/NU ratio; the DVIs were also observed to have higher values. DU was shown to have more correlation with DVI in the AGEBs with human settlements of intermediate expanse (R2 of 0.1 to 0.33). And the spatial correlation of DVI vs. DU has been equally proven to be a good methodological strategy for estimating the impact of urban pressure on the vegetation adjoining human settlements.

Key words: Basic geographic area, human settlements, change in land use, spatial correlation, vegetation index, urban pressure.Fecha de recepción/Date of receipt: 2 de octubre de 2015; Fecha de aceptación/Date of acceptance: 24 de noviembre de 2015.1 Centro de Investigaciones Químicas, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, México. Correo-e: [email protected] Instituto de Ciencias Agropecuarias, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, México.


Hernández et al., Influencia de la urbanización en el cambio...

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Introduction

Change in land use processes have become more acute in Mexico since the second half of the XXth century, and this has had a direct impact on the vegetal coverage. Two of the factors with greatest impact are human settlements and urban areas (Cuevas et al., 2010). Forest ecosystems are being increasingly damaged by anthropic pressure; for this reason special attention must be paid to the study of the effects of urbanization on the environment (Jenerette et al. 2007). In certain areas of Mexico, there has been a high rate of change to an urban land use within short periods (Pineda-Jaimes et al., 2009).

It is important to carry out research on the interaction between urbanization and its impact on the dynamics of vegetation in order to avoid the deterioration of the vegetal cover (Cuevas et al., 2010). In contrast, settlements adjoining these ecosystems benefit from the regulations, supplies and entertainment services that they afford. Therefore, the areas that are most susceptible to influence or which have most interaction within the dynamics of the vegetation must be identified in order to provide information to public policy makers for its protection. Vegetation indices (VI) can be useful descriptors for these analyses.

Vegetation indices are values based on reflectivity measures at different wavelengths (usually in the red and infrared regions) that provide numerical parameters for the biomass and quantify the amount or vigor of the vegetation with minimal disturbances for the soil and the atmosphere (Bannari et al., 1995; Torres et al., 2014). This is possible because the reflection bands of the leaf in the near infrared spectrum depend upon the structure of the leaf; therefore, the modifications due to ripeness, stress, lack of moisture, strength and distribution are measureable.

The VIs are classified based on the way in which they are estimated: a) through the arithmetic combination of the red and infrared bands of the soil slope as the normalized index (NDVI); b) using the land base line as the reference parameter for the distance of the vegetation to the urbanized area, the ordinary soil-adjusted index (SAVI), or the modified soil-adjusted index (MSAVI); c) the sets of unadjusted orthogonal bands, including the main components index (PVI).

In Mexico, the deterioration of the vegetation has been analyzed through the multitemporal change of the VIs, particularly in forest ecosystems in Nuevo León (Pérez-Morales, 2014), and at a national level (Meneses-Tovar, 2011; Galicia et al., 2014); researches carried out in Pinus and Pinus-Quercus forests; the national analysis includes high rain forest, low rain forest, mesophylic forest, mangrove, shrubland, grassland and desert. In all of them, the NDVI is the most widely used index.

Introducción

Los procesos de cambio de uso del suelo se han agudizado en el país a partir de la segunda mitad del siglo XX, lo cual ha impactado directamente en la cobertura vegetal. Entre los factores de mayor impacto están los asentamientos humanos y las zonas urbanas (Cuevas et al., 2010). El daño a los ecosistemas forestales por la presión humana es creciente, por ello se debe prestar especial atención al estudio de los efectos ecológicos de la urbanización (Jenerette et al., 2007). En algunas áreas de México, el cambio de uso del suelo al de tipo urbano tiene tasas de cambio muy altas en periodos cortos (Pineda-Jaimes et al., 2009).

La investigación de la interacción entre la urbanización y su incidencia sobre la dinámica de la vegetación es importante para evitar su deterioro (Cuevas et al., 2010). En contraste, los asentamientos cercanos a dichos ecosistemas se benefician de los servicios de regulación, suministro y entretenimiento que estos proveen. Por ello, es necesario conocer cuáles áreas son más susceptibles a la influencia o bien cuáles tienen mayor interacción en la dinámica de la vegetación, con el fin de proporcionar información a los responsables de generar políticas públicas para su protección. Los índices de vegetación (IV) pueden ser descriptores útiles para estos análisis.

Los IV son valores basados en medidas de reflectividad en diferentes longitudes de onda (comúnmente en la región infrarroja y roja), que brindan parámetros numéricos para la biomasa y cuantifican la cantidad o vigor de la vegetación con mínimos disturbios para el suelo y la atmósfera (Bannari et al.,1995; Torres et al., 2014). Lo anterior es posible debido a que las bandas de reflexión de la hoja en el espectro infrarrojo cercano dependen de la estructura de la misma y por ello, las modificaciones en la madurez, estrés, escasez de humedad, vigor y distribución son medibles.

Los IV se clasifican con base en la forma en que se calculan: a) mediante la combinación aritmética de las bandas roja e infrarroja de la pendiente del suelo, como el índice normalizado (NDVI); b) con la línea base del suelo como el parámetro de referencia para la distancia de la vegetación, el índice con corrección del suelo (SAVI), o el índice mejorado con corrección del suelo (MSAVI); c) los conjuntos de bandas no correlacionadas ortogonales, como el índice de componentes principales (PVI).

En México, el deterioro de la vegetación se ha analizado a través del cambio multitemporal de los IV, principalmente en ecosistemas boscosos en Nuevo León (Pérez-Morales, 2014); y a nivel nacional (Meneses-Tovar, 2011; Galicia et al., 2014). Trabajos realizados en bosques de Pinus y Pinus-Quercus; el análisis nacional incluye selva alta, selva baja, bosque mesófilo, manglar, matorral, pastizal y desierto. En todos, el índice NDVI es el más utilizado.


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Un aspecto innovador ha sido evaluar el efecto de la urbanización en la vegetación a partir del cambio en los índices de vegetación y su correlación con la densidad de la población (Jenerette, 2007; Li et al., 2014; Levin, 2015), el ingreso de la población (Martin et al., 2004), la distancia a las vías de comunicación (Li et al., 2014); y el área urbanizada (Sun et al., 2011). Dicha estrategia se basa en la medición sistemática de los IV para monitorear la dinámica de la vegetación, como resultado de la transición de distintos usos del suelo, específicamente, la urbanización.

Sin embargo, se carece de metodologías documentadas que permitan medir, si el cambio en los IV se relaciona espacialmente con la cercanía de las áreas urbanas.

Es necesario comprobar, si esta correlación sirve como un método para conocer, a través de técnicas de análisis espacial la existencia de una relación entre la susceptibilidad de la vegetación, debida a la cercanía de áreas urbanas y el rápido crecimiento de estas. Por tal motivo se seleccionó el corredor Pachuca-Tizayuca como un estudio de caso para probar esta propuesta metodológica, ya que sus municipios presentan altas tasas de crecimiento urbano.


a) Localización y carsacterísticas físicas del área de estudio

La zona de estudio se ubica al sur del estado de Hidalgo y comprende a los municipios Pachuca, Mineral de la Reforma, Zapotlán de Juárez, Villa de Tezontepec, Tolcayuca, Tizayuca y parte de San Agustín Tlaxiaca y Zempoala (Figura 1); con un área total de 964.45 km2 (Figura 1).

Fisiográficamente, la región forma parte de la provincia del Eje Neovolcánico Transversal, con topoformas que incluyen sierras, llanuras y lomeríos (Inegi, 2014). La zona de sierra se localiza, en su mayoría, hacia el norte y una pequeña parte al sur de la zona (Inegi, 2014). Dicho sistema está formado por rocas volcánicas de tipo andesítico y dacítico que corresponden al periodo Terciario (SGM, 2007). Los lomeríos se localizan en el noreste (Inegi, 2014), en Mineral de la Reforma; se conforman por andesita, dacita y toba dacítica. La llanura se localiza en la porción centro y sur, que coincide con la mayoría de los asentamientos humanos, tiene una orientación NNE-SSW y está constituida por material vulcano-sedimentario procedente de la sierra y lomeríos que la rodean (SGM, 2007). Forma parte de la región hidrográfica del Pánuco (RH26) y pertenece a la cuenca del río Moctezuma. El clima predominantemente corresponde al semiseco templado y al templado subhúmedo (Inegi, 2008).

An innovative aspect has been the evaluation of the effect of urbanization on the vegetation based on the change in the vegetation indices and their correlation to the population density (Jenerette, 2007; Li et al., 2014; Levin, 2015), the income of the population (Martin et al., 2004), the distance to the routes of communication (Li et al., 2014), and the urbanized area (Sun et al., 2011). This strategy is based on the systematic measurement of the VIs in order to monitor the dynamics of the vegetation as a result of the transition between different uses of the soil, specifically urbanization.

However, there are no documented methodologies that allow measuring whether the change in the VIs is especially related to the nearness of the urban areas.

Whether or not this correlation serves as a method to learn, through spatial analysis techniques, that there is an association between the susceptibility of the vegetation due to the vicinity of urban areas and to their rapid growth needs to be verified. For this reason, the Pachuca-Tizayuca corridor was selected for a case study to test this methodological proposition, since its municipalities have high rates of urban growth.


a) Physical location and characteristics of the study area

The study area is located in the south of the state of Hidalgo and comprises the municipalities of Pachuca, Mineral de la Reforma, Zapotlán de Juárez, Villa de Tezontepec, Tolcayuca, Tizayuca and part of San Agustín Tlaxiaca and Zempoala (Figure 1), with a total surface area of 964.45 km2 (Figure 1).

In physiographical terms, the region is part of the Transversal Neovolcanic Axis province, with topoforms that include mountain chains, plains and rolling hills (Inegi, 2014). Most of the mountain chain area is located to the north, and a small part of it is south of the area (Inegi, 2014). That system is formed by andesitic and dacitic volcanic rocks corresponding to the Tertiary period (SGM, 2007). The rolling hills are situated in the northeast (Inegi, 2014), in Mineral de la Reforma; they are made up of andesite, dacite and dacitic tuff. The plains are located in the central and southern portion, coinciding with the majority of the human settlements; they have a NNE-SSW orientation and are constituted by volcano-sedimentary material from the surrounding sierra and rolling hills (SGM, 2007). They are part of the hydrographic area of the Pánuco river (EH26) and belong to the basin of the Moctezuma river. The predominant climate is semi-dry temperate and sub-humid temperate (Inegi, 2008).


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La vegetación está representada, por matorral xerófilo y pastizal inducido. El primero se distribuye en la periferia del valle, principalmente en el Cerro de Cubitos, e incluye especies consideradas dentro de la NOM-059-SEMARNAT-2010. Algunas de ellas son: Coryphantha werdemannii Boed., Turbinicarpus pseudomacrochele (Backeb.) Buxb. & Backeb., consideradas en la categoría de Peligro de Extinción; Astrophytum ornatum (DC) Britton & Rose, Cephalocereus seniles (Haw.) Pfeiff., Ferocactus stainesii (Salm-Dyck) Britton & Rose var. pilosus (Galeotti ex Salm-Dyck) Backeb., Mammillaria klissingiana Boed., Mammillaria longimamma DC., Mammillaria zephyranthoides Scheidw., como Amenazadas; Coryphantha durangensis (Runge ex Schum.) Britton & Rose, Coryphantha radians Britton & Rose, Coryphantha retusa Britton & Rose, Echinocactus platyacanthus Link & Otto, Echinocereus pulchellus (Mart.) K. Schum., Ferocactus histrix (DC.) G.E. Linds., Stenocactus coptonogonus (Lem.) A. Berger ex A. W. Hill, Thelocactus leucacanthus (Zucc. ex Pfeiff.) Britton & Rose, en Protección Especial (Zuria y Rendón, 2010).

La vegetación boscosa se ubica al norte del área de estudio, en una parte del Parque Nacional El Chico y corresponde al bosque de oyamel (Abies religiosa (Kunth) Schltdl. & Cham.), bosque de tlaxcal (Juniperus monticola Martínez), y en menor grado bosque de encino (Quercus spp.). De acuerdo con la NOM-059-SEMARNAT-2010 Pseudotsuga macrolepis Flous, Taxus globosa Schltdl. y Litsea glaucescens Kunth están señaladas como en Peligro de Extinción: y Fucrea bendinghaussii, como Amenazada (Conanp, 2005).

The vegetation is represented by xerophyllic shrubs and induced grasslands. The former are distributed in the periphery of the valley, mainly on the Cubitos mountain, and include species in the NOM-059-SEMARNAT-2010 norm, such as Coryphantha werdemannii Boed., Turbinicarpus pseudomacrochele ( Backeb.) Buxb. & Backeb., considered in the Endangered Species category; Astrophytum ornatum (DC) Britton & Rose, Cephalocereus seniles (Haw.) Pfeiff., Ferocactus stainesii (Salm-Dyck) Britton & Rose var. pilosus (Galeotti ex Salm-Dyck) Backeb., Mammillaria klissingiana Boed., Mammillaria longimamma DC., Mammillaria zephyranthoides Scheidw., classified as Threatened, and Coryphantha durangensis (Runge ex Schum.) Britton & Rose, Coryphantha radians Britton & Rose, Coryphantha retusa Britton & Rose, Echinocactus platyacanthus Link & Otto, Echinocereus pulchellus (Mart.) K. Schum., Ferocactus histrix (DC.) G.E. Linds., Stenocactus coptonogonus (Lem.) A. Berger ex A. W. Hill, Thelocactus leucacanthus (Zucc. Ex Pfeiff.) Britton & Rose, under Special Protection (Zuria and Rendón, 2010).

The forest vegetation is distributed in the north of the study area, within the El Chico National Park, and consists of Sacred fir (Abies religiosa (Kunth) Schltdl. & Cham.), Mexican juniper (Juniperus monticola Martínez) and, to a lesser extent, oak (Quercus spp.) forests. According to the NOM-059-SEMARNAT-2010 norm, Pseudotsuga macrolepis, Taxus globosa and Litsea glaucescens are classified as Endangered, and Fucrea bendinghaussii, as Threatened (Conanp, 2005).

Figura 1. Ubicación del corredor Pachuca-Tizayuca.Figure 1. Location of the Pachuca-Tizayuca corridor.


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In order to determine the impact of rapid urbanization on the natural ecosystem adjoining the Pachuca-Tizayuca corridor, territorial units were established upon the basis of the Rural Basic Statistical Geographical Area (AGEB) defined by Inegi (2007). This division was selected because it reflects homogenous socioeconomic characteristics, it takes into account municipal boundaries, and the size of the areas allows a more detailed analysis of the territory than the municipal level.

The ratio of the urban sprawl to the difference between the vegetation indices (DVI) and was compared to the distance to human settlements (DU); for this purpose, the following actions were carried out: a) the urbanized area was determined for the years 2000 and 2014; b) the climatic context of the area was analyzed to evaluate the comparability between those years; c) the VIs and the differences between the two years DVI

00-14 were estimated, and the urban sprawl for

was compared between the AGEBs, and d) the correlations between the DVI and the DU were determined.

b) Estimation of the urban sprawl between 2000 and 2014

Three multispectral Landsat ETM and OLI images –Path-Row 26/46– of February 2000 and 2014 from the website of the United States Geographical Service (USGS), with a pixel resolution of 30 m on a side, were used. They were geometrically corrected using control points obtained from orthophotos (scale 1:75 000). Next, the radiometric (Chander et al., 2009) and atmospheric calibrations were carried out using the ENVI 5.1 software and the FLAASH (Fast Line-of-sight Atmospheric Analysis of Spectral Hypercubes) correction developed by Kruse (2004), as proposed by Arias et al. (2015), in order to convert the digital levels into radiance values and, subsequently, to normalized reflectance values, which can be contrasted between different periods (Hantson et al., 2011).

The supervised classification was based on the 80 areas of training that were known or had been verified in the field. This is a widely used method to classify the cover and land use in Mexico (García-Mora and Mas, 2008; Figueroa-Jáuregui et al., 2011), based on the establishment of reflectance values which the classification groups by maximum plausibility using the IDRI Taiga software, whose performance in the detection and modeling of the change of land use is very good, unlike other techniques (Mas et al., 2014).

Its effectiveness was evaluated using confusion matrices, based on random samples with 400 and 300 verification points for 2000 and 2014, respectively, since large populations (>10 000) do not require a sample above 100 (Mas et al., 2003).

The SAMPLE module of the IDRISI software was utilized, taking its ground truth as a basis for field visits as well as Google

Con el objetivo de conocer la relación entre el impacto de la rápida urbanización sobre el ecosistema natural adyacente al corredor Pachuca-Tizayuca, se definieron unidades territoriales a partir del Área Geográfica Básica Rural (AGEB), definida por el Inegi (2007). Esta división se eligió porque refleja características socioeconómicas homogéneas, considera límites municipales y el tamaño de las áreas permite analizar el territorio en una escala más detallada que el nivel municipal.

Dentro de cada unidad de análisis se comparó la proporción del crecimiento urbano con respecto a la diferencia de los índices de vegetación (DIV), y con la distancia a los asentamientos humanos (DU), para ello se llevaron a cabo las siguientes actividades: a) se obtuvo el área urbanizada para los años 2000 y 2014; b) se analizó el contexto climático de la zona, para evaluar la comparabilidad de los años considerados; c) se calcularon los IV, las diferencias entre ambos años DIV

00-14 y se comparó el crecimiento urbano por

cada AGEB; y d) se determinaron las correlaciones entre los DIV y el DU.

b) Obtención de la diferencia de área urbana entre 2000 y 2014

Se utilizaron tres imágenes Landsat ETM y OLI multiespectrales, Path-Row 26/46, del mes de febrero de 2000 y 2014 del portal del Servicio Geológico de Estados Unidos (USGS), cuya resolución de pixel es de 30 m de lado. Se corrigieron geométricamente, mediante puntos de control que se obtuvieron de ortofotos de Inegi, escala 1:75 000. Posteriormente, se hizo la calibración radiométrica (Chander et al., 2009) y atmosférica, con el programa ENVI 5.1, y la corrección FLAASH (Fast Line-of-sight Atmospheric Analysis of Spectral Hypercubes) desarollada por Kruse (2004), de acuerdo a lo propuesto por Arias et al . (2015) con el fin de convertir los niveles digitales en valores de radiancia y en seguida a valores normalizados de reflectancia, que puedan ser comparados entre diferentes periodos (Hantson et al., 2011).

La clasificación supervisada se efectuó con base en 80 áreas de entrenamiento que se conocían o habían sido verificadas en campo. Esto es un método muy usado para clasificar cubierta y uso del suelo en México (García-Mora y Mas, 2008; Figueroa-Jáuregui et al., 2011), que se basa en el establecimiento de valores de reflectancia para agruparlos mediante la clasificación por máxima verosimilitud, con el programa IDRISI (versión Taiga), que tiene muy buen desempeño en detección y modelado de cambio de uso de suelo, comparado con otros (Mas et al., 2014).


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Su efectividad se evaluó mediante matrices de confusión, a partir de muestras aleatorias de 400 y 300 puntos de verificación para 2000 y 2014, respectivamente, ya que poblaciones grandes (>10 000) no requieren una muestra superior a 100 (Mas et al., 2003).

Se utilizó el módulo SAMPLE del programa IDRISI, cuya validación de campo se hizo con base en recorridos, imágenes de Google Earth y ortofotos (Inegi, 1999). Se obtuvieron los errores de omisión y comisión para 10 clases de cubierta del suelo: agua, bosque secundario, bosque de coníferas, agrícola en reposo, área erosionada/sin vegetación, urbana, agrícola cultivado, matorral abierto y alterado, matorral denso y sano, y pastizal natural e inducido. Por el tamaño de la muestra se calculó una desviación estándar (≤ 0.05) % y la confiabilidad, de acuerdo a lo recomendado por Mas et al. (2003). Las imágenes clasificadas se filtraron y convirtieron en polígonos, y de esta forma se estimaron las áreas urbanas de 2000, 2014, y sus diferencias.

c) Descripción del contexto climático de la zona

El trabajo se inscribe en aquellos que toman un mismo periodo, como un mes (Morawitz et al., 2006) o más (Levin, 2015), evaluado en distintos años para medir las variaciones en la vegetación más allá de la estacionalidad (Benliay y Altuntaş, 2014). Por esta razón se investigan y describen las tendencias climáticas de los parámetros precipitación y temperatura promedio anuales de las estaciones climatológicas ubicadas en el área de estudio.

Se extraen datos de precipitación media anual y temperatura media anual de las estaciones que se encuentran dentro y en los límites del área de estudio (Cuadro 1).

Se utilizaron los datos de las estaciones desde 1980 hasta 2014. Con base en sus varianzas se determinó si las condiciones de precipitación y temperatura son comparables en los años 2000 y 2014, ya que se ha demostrado que son los factores que más influyen en los cambios de la vegetación (Mao et al., 2012). De esta forma, se tiene en cuenta el efecto de los cambios en la vegetación causada por los factores climáticos en la correlación DIV

00-14 y DU.

Earth images and orthophotos (Inegi, 1999). The omission and commission errors were estimated for 10 classes of land cover: water, secondary forest, conifer forest, fallow land, eroded areas/areas without vegetation, urban area, cultivated land, open and altered shrublands, dense and healthy shrublands, and natural and induced grasslands. The standard deviation (≤ 0.05) was estimated based on the sample size and on the percentage of confidence interval, as recommended by Mas et al. (2003). The classified images were filtered and converted into polygons in order to estimate the urban areas of 2000 and 2014 and their differences.

c) Description of the climatic context of the area

This work is part of a series of evaluations carried out during the same period –e.g. one month (Morawitz et al., 2006) or more (Levin, 2015)– in different years in order to measure the variations in the vegetation beyond seasonality (Benliay and Altuntaş, 2014). For this reason, the climatic tendencies of average annual precipitation and temperature parameters of the climatological stations within and on the edges of the study area were found and their location is described in Table 1.

Table 1. Climatological stations utilized to describe the climatic context of the area.

Name X Y

El Chico (SMN) 527856.79 2235480.71

Pachuca (DGE) 526126.51 2228100.08

Presa El Girón 550935.44 2202333.75

Omitlán 538055.31 2229382.57

Ajacuba (SMN) 489548.31 2226238.86

Real del Monte (DGE) 534823.96 2233648.54

El Zembo 540924.13 2231479.55

San Agustín Tlaxiaca (DGE) 510453.91 2222550.51

San Agustín Zapotlán 529516.11 2197427.93

Santiago Tlajomulco 508630.77 2209792.55

San Pedro Tlaquilpan 525753.52 2205322.05

Tornacuxtla 513411.02 2228362.28

El Tajo 486771.32 2201373.11

Huehuetoca 477750.18 2194742.64

Zumpango km 46+930 Gran Canal

489526.33 2189352.65

Maquixco 517458.30 2187513.49

San Jerónimo Xonocahuacán

505297.11 2183909.33

Pachuca* 526748.70 2220659.21

Continue Table 1...


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Cuadro 1. Estaciones climatológicas utilizadas para describir el contexto climático de la zona.

Nombre X Y

El Chico (SMN) 527856.79 2235480.71

Pachuca (DGE) 526126.51 2228100.08

Presa El Girón 550935.44 2202333.75

Omitlán 538055.31 2229382.57

Ajacuba (SMN) 489548.31 2226238.86

Real del Monte (DGE) 534823.96 2233648.54

El Zembo 540924.13 2231479.55

San Agustín Tlaxiaca (DGE) 510453.91 2222550.51

San Agustín Zapotlán 529516.11 2197427.93

Santiago Tlajomulco 508630.77 2209792.55

San Pedro Tlaquilpan 525753.52 2205322.05

Tornacuxtla 513411.02 2228362.28

El Tajo 486771.32 2201373.11

Huehuetoca 477750.18 2194742.64

Zumpango km 46+930 Gran Canal

489526.33 2189352.65

Maquixco 517458.30 2187513.49

San Jerónimo Xonocahuacán

505297.11 2183909.33

Pachuca* 526748.70 2220659.21

Zapotlán* 516517.26 2128898.69

Tolcayuca* 512144.98 2200855.97

Zempoala* 532674.84 2205173.03SMN = Servicio meteorológico; DGE = Dirección General del Estado. *Estaciones climatológicas del INIFAP.

d) Cálculo de diferencia de índices de vegetación entre 2000 y 2014 y comparación con la urbanización en cada AGEB

Se calcularon diferentes IV para toda el área de estudio mediante las ecuaciones descritas en el Cuadro 2, con el programa ENVI 5.1.

Name X Y

Zapotlán* 516517.26 2128898.69

Tolcayuca* 512144.98 2200855.97

Zempoala* 532674.84 2205173.03SMN= Servicio Meteorológico Nacional; DGE=Dirección General del Estado.* Climate stations of INIFAP

The data from the stations between 1980 and 2014 were used. Based on their variances, it was determined whether or not the conditions of precipitation and temperature in the years 2000 and 2014 are comparable, since these have been shown to be the factors that most influence changes in the vegetation (Mao et al., 2012). Thus, the effect of the changes in the vegetation caused by the climatic factors in the correlation between DVI

00-14 and DU are considered.

d) Calculation of the difference between the vegetation indices in 2000 and 2014 and comparison between urbanization in each AGEB

Different VIs were calculated for the whole study area with the equations described in Table 2, using the ENVI 5.1 software.

For the TSAVI index, the soil line was defined according to Eastman (2009), who describes how to estimate the slope and the intercept of the values of the soil line based on a regression between the values of the pixels on the naked soil in relation to the values of the red or infrared band.

Once the indices were calculated, the main differences between the VIs were estimated, using the raster calculation for the evaluated years. The rasters resulting from the difference between the VIs (NDVI, SAVI, MSAVI, TSAVI) in the period 2000 and 2014 were denominated DVI

00-14.

The mean values of the DVI00-14

for each AGEB were estimated and compared to the proportion of urbanized surface area in each AGEB by means of charts in order to determine whether or not there is a relationship between the increase in urbanization and the DVIs

00-14 (Morawitz et al.,

2006; Dhorde et al., 2012).

Continue Table 1...


27

Cuadro 2. Índices de vegetación y su aplicación en el área de estudio.

Índice de vegetación* y Autor

DefiniciónÁreas de mayor eficiencia en la

aplicación de los indices según las características del IV

NDVI

(Rouse et al., 1974)

Áreas con vegetación densa, norte de Pachuca, Matorral del NE de Tolcayuca, áreas protegidas.

SAVI

(Huete, 1988)

Áreas con vegetación menos densa, matorral espaciado, matorral de la periferia de Pachuca y de los bordes del Valle además de pastizal.

TSAVI

(Baret y Guyot, 1991)

Áreas con vegetación con poca densidad, áreas erosionadas, pastizales y matorrales muy fragmentados.

MSAVI

(Qi et al., 1994)

Áreas con vegetación menos densa, matorral espaciado, matorral de la periferia de Pachuca y de los bordes del Valle además de pastizal.

*NDVI = Índice de vegetación de diferencia normalizada; SAVI = Índice de vegetación ajustado al suelo; TSAVI = Índice de vegetación ajustado al suelo transformado, MSAVI = Índice de vegetación ajustado al suelo modificado; IRC = Banda en infrarrojo cercano; R = Banda en el rojo; L = Parámetro que consiste en una constante ajustada al suelo, y X que permite minimizar al máximo el efecto del suelo.

Table 2. Vegetation indices and their application in the study area.

Vegetation index* and Author

DefinitionAreas of greater efficiency in the

application of the indices according to the characteristics of the VI

NDVI

(Rouse et al., 1974)

Areas with dense vegetation, north of Pachuca, shrublands of NE Tolcayuca, protected areas.

SAVI

(Huete, 1988)

Areas with less dense vegetation, spaced shrublands, shrublands of the periphery of Pachuca and the edges of the Valley, and grassland.

TSAVI

(Baret and Guyot, 1991)

Areas with low density vegetation, eroded areas, grasslands and very fragmented shrublands.

MSAVI

(Qi et al., 1994)

Areas with lower density vegetation, spaced shrublands, shrublands of the periphery of Pachuca and the edges of the Valley, and grassland.

*NDVI = Normalized Difference Vegetation Index; SAVI = Soil Adjusted Vegetation Index; TSAVI = Transformed Soil Adjusted Vegetation Index, MSAVI = Modified Soil Adjusted Vegetation Index; IRC = Near infrared band; R = Red band; L = Parameter consisting in a soil-adjusted constant, and X allowing to minimize the maximum soil effect.


28

Para el índice TSAVI, la línea del suelo se obtuvo de acuerdo a Eastman (2009), quien describe cómo obtener la pendiente y el intercepto de los valores de la línea del suelo a partir de una regresión entre los valores de los pixeles en suelo desnudo, con respecto a los valores de la banda roja o infrarroja.

Una vez calculados los índices, se determinaron las principales diferencias entre los IV, para ello se uso la calculadora raster para los años evaluados. Se denominaron DIV

00-14 a los

raster que resultan de la diferencia entre los IV (NDVI, SAVI, MSAVI, TSAVI) en el periodo 2000 a 2014.

Posteriormente, se estimaron los valores medios de las DIV

00-14 para cada AGEB, los cuales se compararon con la

proporción de área urbanizada en cada AGEB, a través de gráficas, con el fin de observar si existe relación del aumento de la urbanización con las DIV

00-14 (Morawitz et al., 2006;

Dhorde et al., 2012).

e) Correlaciones espaciales entre los IV y la distancia a las áreas urbanas

La correlación DIV vs. DU se calculó mediante regresión espacial bivariada, que se estima con el comando REGRESS del programa IDRISI, versión Taiga (Eastman, 2009). Para medirla, se generó un archivo raster booleano por cada unidad de análisis (AGEB) y se extrajo de cada uno de ellos 10 % de los píxeles, en forma aleatoria. Para descartar la existencia de autocorrelación, se aplicó el test de “I de Morán”, con el comando AUTOCORR del mismo programa.

En seguida se comparó en cuáles AGEB la DIV tiene mayor correlación con DU, así como el signo de esta correlación, en la cual la variable dependiente es la DIV y la independiente es DU.

Resultados

a) Clasificación supervisada

Consiste en diferenciar el área urbana de otros tipos de cubiertas vegetales. En el caso de la clasificación del año 2000, los errores de omisión y comisión promedio resultaron de 0.17 y 0.15, respectivamente. Los datos de fiabilidad para toda la matriz de confusión se muestran en el Cuadro 3. El valor promedio fue de 0.83 y, por tanto, las áreas urbanas definidas son confiables.

e) Spatial correlations between the VIs and the distance to the urban areas

The DVI vs. DU correlation was estimated using a bivariate spatial regression, with the REGRESS command of the IDRISI Taiga software (Eastman, 2009). In order to measure it, a Boolean raster file was generated for each analysis unit (AGEB), and 10 % of the pixels were randomly extracted from each. In order to rule out the existence of a self-correlation, “Moran’s I” test was applied, using the SELF CHECK command of the same software.

Next, the AGEBs in which the DVI has the highest correlation to DU were identified, determining the sign of this correlation, in which the dependent variable is the DIV and the independent variable is DU.

Results

a) Supervised classification

It consists in differentiating the urban area from other types of vegetal covers. In the case of the classification for the year 2000, the average omission and commission errors were of 0.17 and 0.15, respectively. Table 3 summarizes the reliability data for the entire confusion matrix. The average value was 0.83, and therefore the defined urban areas are reliable.

For the year 2014, the classification had an omission error of 0.13 and a commission error of 0.14. The average reliability of the classification was 80.3 % (Table 3). Based on these values, the urban area has grown by 51 % in the municipality of Pachuca, by 138 % in Mineral de la Reforma, and by 41 %, 13 % and 88 % in Villa de Tezontepec, Tolcayuca and Tizayuca, respectively.

Figure 2 shows the map of the growth of the urban sprawl in the study area between the years 2000 and 2014.

b) The years 2000 and 2014 within the climatic context of the area

The mean temperature was 14.82 ± 0.42 °C. A tendency ranging between 14.6 °C, in 1980, and 15.0 °C, in 2014, was observed; therefore, in the last 30 years there has been a warming of 0.4 °C (Figure 3).


29

Para el año 2014, la clasificación tuvo un error de omisión de 0.13 y de comisión de 0.14. La fiabilidad promedio de la clasificación fue de 80.3 %. (Cuadro 3). Con base en esos valores, el área urbana se ha incrementado 51 % en el municipio Pachuca, 138 % en Mineral de la Reforma, y 41 %, 13 % y 88 % en Villa de Tezontepec, Tolcayuca y Tizayuca.

El mapa del aumento de la mancha urbana en la zona de estudio entre los años 2000 y 2014, se muestra en la Figura 2.

During the studied period, the mean temperature in the year 2000 was 14.8 °C for a variation of under 0.2 °C; it is therefore assumed that this variation did not affect the vegetation.

The mean precipitation value was 604 ± 95 mm, with a high standard deviation; this is indicative of the most disperse, unpredictable behavior of this parameter. For example, in the year 2007 there was an extreme event with high precipitations, a factor which may have influenced the results of the estimated DVIs

00-14.

Cuadro 3. Fiabilidad del usuario y productor para las categorías de cubierta del suelo clasificadas para 2000 y 2014.

Tipo de Cubierta 2000 2014

Fiabilidad Usuario Productor Usuario Productor

Agua 1.0000 1.000 1.0000 1.000

Bosque Secundario 1.0000 1.000 0.9167 0.786

Bosque Coníferas 1.0000 1.000 1.0000 1.000

Agrícola Reposo 0.9607 0.831 0.7755 0.905

Erosión y sin vegetación 0.8571 0.8 0.8750 0.667

Urbano 0.8461 0.943 0.8667 0.813

Agricola Cultivado 0.8333 0.769 0.5500 0.733

Matorral Alterado 0.6333 0.613 0.8649 0.889

Matorral sano, denso 0.9001 0.7500 0.8261 0.760

Pastizal 0.6236 0.892 0.7818 0.672

Fiabilidad de la matriz 0.830 0.803

Table 3. User’s and producer’s reliability for the soil cover categories classified for 2000 and 2014.

Type of cover 2000 2014

Reliability User Producer User Producer

Water 1.0000 1.000 1.0000 1.000

Secondary forest 1.0000 1.000 0.9167 0.786

Conifer forest 1.0000 1.000 1.0000 1.000

Fallow land 0.9607 0.831 0.7755 0.905

Erosion and absence of vegetation 0.8571 0.8 0.8750 0.667

Urban area 0.8461 0.943 0.8667 0.813

Cultivated agricultural land 0.8333 0.769 0.5500 0.733

Altered shrubland 0.6333 0.613 0.8649 0.889

Healthy, dense shrubland 0.9001 0.7500 0.8261 0.760

Grassland 0.6236 0.892 0.7818 0.672

Matrix reliability 0.830 0.803


30

b) Los años 2000 y 2014 en el contexto climático de la zona

La temperatura media correspondió a 14.82 ± 0.42 °C. Se observa una línea de tendencia que inicia con 14.6 °C, en 1980, y termina con 15.0 °C en 2014, por lo que en los últimos 30 años ha existido un calentamiento de 0.4 °C (Figura 3).

En el periodo estudiado, la temperatura media en el año 2000 fue de 14.8 °C, para una variación menor de 0.2 °C, por lo tanto se asume que no afecte la vegetación.

El valor medio de precipitación, 604 ± 95 mm, con una desviación estándar alta, lo cual indica el comportamiento más disperso e imprevisible de este parámetro. Por ejemplo, en el año 2007 hubo un evento extremo de altas precipitaciones; factor que pudo influir en los resultados de los DIV

00-14 calculados.

c) Preliminary assessment of DVIs adjoining urbanization in each AGEB

The estimated DVIs show in which of the 27 AGEBs there was a coincidence with the growth of urbanization, as well as the changes in each of the estimated DVIs between the years 2000 and 2014 and their sign (Figure 4). The units with greatest impact on the vegetation were AGEBs 4, 7, 11, 14, 18, 25 and 26; of these, only AGEB 4 suffered a negative impact.

Figura 2. Diferencias de suelo urbano entre 2000 y 2014 calculadas mediante clasificación supervisada. Se muestra la división por AGEB Rural.

Figure 2. Differences in the urban soil between 2000 and 2014 estimated with supervised classification. The map shows the division by Rural AGEBs.


31

c) Valoración preliminar de DIV colindante a la urbanización en cada AGEB

Los DIV calculados permiten visualizar en cuáles de las 27 AGEB hubo coincidencia con el aumento de la urbanización y los cambios de cada uno de los DIV calculados entre los años 2000 y 2014, así como su signo (Figura 4). Las unidades que tuvieron el mayor impacto en la vegetación son los AGEB 4, 7, 11, 14, 18, 25 y 26, de ellas, solo la AGEB 4 presentó un impacto negativo.

Se observa que hay 10 AGEB con importantes crecimientos en la urbanización, y en esos casos DIV no siempre fue negativo.

Relaciones desfavorables del DIV respecto al cociente de urbanización U/NU. Se observan en las AGEB en las que aumentó el área urbanizada y el DIV fue negativo. Estas áreas corresponden, en general, a los asentamientos y poblaciones (Pachuca, AGEB 1; Fraccionamientos de Mineral de la Reforma, AGEB 4 y Tizayuca, AGEB 9), y que se han extendido sobre la vegetación nativa o por el uso de matorral y pastizal, como ocurre en el municipio Zapotlán de Juárez (AGEB 6, TSAVI).

Fuente: Datos de precipitación (a) y temperatura (b) las estaciones meteorológicas existentes del SMN de 1980 a 2009. Excepto 2014, que es un promedio de las estaciones meteorológicas de INIFAP, ya que SMN solo cuenta con información en el periodo 1980 a 2010.Source: Temperature (a) and precipitation (b) data from the existing climate stations of the NMS from 1980 to 2009. Except for 2014, which is an average of the climate stations of INIFAP, since the NMS only has information available for the period from 1980 to 2010.

Figura 3. Datos de precipitación (a) y temperatura (b) medias anuales durante 30 años (1980-2014). Figure 3. Temperature (a) and precipitation (b) data from annual measurements through 30 years (1980-2014).

The urban sprawl was observed to have grown considerably in 10 AGEBs; in these cases, the DIV was not always negative.

Unfavorable relationships between the DVI and the U/NU urbanization ratio. In the AGEBs in which the urbanized area grew, the DVI was negative. These areas correspond in general to the settlements, towns and cities (Pachuca, AGEB 1; the Mineral de la Reforma residential developments, AGEB 4, and Tizayuca, AGEB 9), which have spread over the native vegetation or are due to the use of the shrublands and grasslands, as in the municipality of Zapotlán de Juárez (AGEB 6, TSAVI).

Favorable relationships between the DVI and the U/NU urbanization ratio. These occurred in the AGEBs whose cultivation areas have expanded and which have positive DVIs, despite urbanization. This is evident, especially in the southern residential developments of the Pachuca municipality (AGEB 25) and of Mineral de la Reforma (AGEB 26), and, to a lesser degree, in Jagüey de Téllez (AGEB 14), El Cid (AGEB 18), Villa de Tezontepec (AGEB 10) and Tizayuca-Huizila (AGEB 11).


32

Figura 4. Diferencias positivas y negativas de los IV en comparación con el suelo urbanizado. (AGEB en el eje X. Proporción de suelo urbanizado (cocientes U/UN) por AGEB y DIV en Y).

Figure 4. Positive and negative differences between the VIs compared to the urbanized soil. (AGEB on the X-axis. Proportion of urbanized soil (U/UN ratios) by AGEB and DVIs on the Y-axis).

Relaciones favorables de DIV respecto al cociente U/NU. Se registraron las AGEB en donde las áreas de cultivo se han ampliado y presentan DIV positivos, a pesar de la urbanización. Lo anterior ocurre, principalmente, en los fraccionamientos del sur del municipio Pachuca (AGEB 25) y Mineral de la Reforma (AGEB 26), y con menor énfasis

Figure 5 includes the maps with the location of the AGEBs for each estimated DVI. Increases in the DVIs –e.g. those sites where the vegetation has recuperated– are highlighted in blue; DVI losses are highlighted in red.


33

en Jagüey de Téllez (AGEB 14), El Cid (AGEB 18), Villa de Tezontepec (AGEB 10) y Tizayuca-Huizila (AGEB 11).

La Figura 5 muestra los mapas con la localización de las AGEB, para cada DIV calculado. En color azul se destacan los aumentos DIV; es decir sitios en los que la vegetación se ha visto recuperada. En color rojo, se distinguen las pérdidas de DIV.

d) Correlaciones espaciales entre los DIVs y la distancia a las áreas urbanas DU

La correlación entre DIV y la DU se estimó en cada unidad de análisis (AGEB). Se descarta la autocorrelación en cada una

d) Spatial correlations between the DVIs and the DU distance to the urban areas

The correlation between the DVIs and the DU was estimated for each analysis unit (AGEB). The self-correlation in each was ruled out using Moran’s I test, which gave as a result an average value of 0.07. This means that the proximity of the extracted pixels did not produce a specification error.

Table 4 shows the linear regression parameters of the correlations that turned out to be significant and have higher R-values for the net values of DVI vs. DU.

Elaborado a partir de los IV obtenidos y las modificaciones de suelo determinados, clasificado según desviaciones estándar.Prepared based on the determined VIs and modifications to the soil, classified by standard deviation.

Figura 5. Diferencias positivas y negativas de los IV en por AGEB Rural. Figure 5. Positive and negative differences between the VIs by Rural AGEB.


34

mediante el test I de Morán, que dio un valor promedio de 0.07. Esto significa que la proximidad de los pixeles tomados no produce un error de especificación.

En el Cuadro 4 se consignan los parámetros de regresión lineal de las correlaciones que resultaron significativas, y con mayores valores de R para los valores netos de DIV vs. DU.

Cuadro 4. Parámetros de correlaciones significativas DIV vs. DU en AGEB.

DIV neto AGEB R t –value n b

DNDVI00-14

4 -0.5781** -5.3275 59 -0.000223

DNDVI00-14

7 0.3137* 2.9718 83 0.000077

DNDVI00-14

8 0.3922** 4.2380 101 0.000156

DNDVI00-14

23 -0.3934** -9.9662 544 -0.000067

DMSAVI00-14

4 -0.4305* -3.6012 59 -0.000077

DMSAVI00-14

8 0.3320* 3.5000 101 0.000080

DMSAVI00-14

23 -0.3011** -7.3500 544 -0.000028

DSAVI2500-14

4 -0.5010** -4.3787 59 -0.000102

DSAVI2500-14

8 0.3666* 3.9170 101 0.000027

DSAVI5000-14

4 -0.4678* -3.9973 59 -0.000102

DSAVI100-14

4 -0.4304* -3.6000 59 -0.000077

DTSAVI00-14

4 -0.4684* 4.0010 59 -0.000015*Nivel de significación p< 0.05, **Nivel de significación p < 0.01, (Sin asterisco=No significativo)R = Coeficiente de correlación lineal; t-value = t de Student; n = Número de pixeles; β = Pendiente de la recta.

Table 4. Parameters of significant correlations DVI vs. DU in AGEB.

Net DVI AGEB R t –value n b

DNDVI00-14

4 -0.5781** -5.3275 59 -0.000223

DNDVI00-14

7 0.3137* 2.9718 83 0.000077

DNDVI00-14

8 0.3922** 4.2380 101 0.000156

DNDVI00-14

23 -0.3934** -9.9662 544 -0.000067

DMSAVI00-14

4 -0.4305* -3.6012 59 -0.000077

DMSAVI00-14

8 0.3320* 3.5000 101 0.000080

DMSAVI00-14

23 -0.3011** -7.3500 544 -0.000028

DSAVI2500-14

4 -0.5010** -4.3787 59 -0.000102

DSAVI2500-14

8 0.3666* 3.9170 101 0.000027

DSAVI5000-14

4 -0.4678* -3.9973 59 -0.000102

DSAVI100-14

4 -0.4304* -3.6000 59 -0.000077

DTSAVI00-14

4 -0.4684* 4.0010 59 -0.000015*Significance level p< 0.05, ** Significance level p < 0.01, (Without asterisk=Not significant)R = Linear correlation coefficient; t-value = Student’s t; n = Number of pixels; β= Slope of the linear regression line.

Discussion

The estimated correlations are valid in the spatial analyses such as were applied in the present study, an example of which are the studies citing correlations between urbanization-related variables (population density, distance to the urban infrastructure, average income) and DNDVI with R-values


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Discusión

Las correlaciones estimadas son válidas en los análisis espaciales como los aplicados en el presente estudio, ejemplo de ello son los trabajos que citan correlaciones entre variables relacionadas a la urbanización (densidad de población, distancia a infraestructura urbana, ingreso promedio) y DNDVI con valores de R entre 0.225 y 0.381 (Li et al., 2014). También se obtuvo un valor de R = 0.6 para la correlación entre la densidad de población urbana y DNDVI (Morawitz et al., 2006), o entre aspectos socioeconómicos y DIV con valores de R de 0.14 a 0.32 (Mennis, 2006). En este trabajo, los valores de R son mayores a los anteriores y semejantes a los indicados por Jenerette et al. (2007) y Levin (2015).

Se analizó la influencia de la distancia a zonas urbanas sobre los IV como el parámetro principal que describe su cambio DIV, se llevó a cabo utilizando valores de DIV y DU. De los resultados señalados en el Cuadro 4, se desprende que las AGEB 4 y 23 presentaron un mayor impacto en la vegetación colindante a sus áreas urbanas, mientras que la AGEB 8 no tuvo la misma tendencia.

La AGEB 4 (fraccionamientos del municipio Mineral de la Reforma) registró una correlación lineal negativa con la DU para los cuatro índices evaluados, y esto significa que, en general, la cercanía a las áreas urbanas conlleva a un decrecimiento de la calidad de la vegetación. Se observan que los valores de los coeficientes de correlación R moderados, que varían entre -0.43 y -0.57. El AGEB 23 también presentó correlaciones negativas solo con MSAVI y NDVI, cuyos valores de R correspondieron a -0.30 y -0.39 debido a que en esta zona la vegetación es densa.

En el AGEB 8 (Tolcayuca) las correlaciones fueron positivas significativas, excepto con el TSAVI, en respuesta a la presencia de zonas de matorral denso, y este índice es representativo de zonas con vegetación dispersa. El AGEB 7, solamente, registró correlación significativa con el NDVI, debido a que aumentó el área cultivada entre 2000 y 2014. El cambio positivo en las DIV se produce, principalmente, en áreas lejanas a las áreas urbanas.

Los valores de las pendientes (β1) resultaron pequeños ya

que son multiplicadores de la distancia, expresada en metros y, por ello, su intervalo es del 0 a 20 000. Se observa que los valores de β

1 son un orden mayor en la AGEB 4; es decir,

que la vegetación es mucho más sensible a la cercanía de la zona urbana que otras AGEB. Similarmente, el AGEB 8 tuvo el valor mayor de pendiente en la regresión con el NDVI. Con este DIV se obtuvieron las pendientes mayores. Los otros IV también responden al cambio y pueden describirlo, pero no son tan sensibles como NDVI en las áreas estudiadas.

between 0.225 and 0.381 (Li et al., 2014). An R-value of 0.6 was also obtained for the correlation between the urban population density and DNDVI (Morawitz et al., 2006), or between socioeconomic aspects and DVI with R-values of 0.14 to 0.32 (Mennis, 2006). In this paper, R-values are higher than these and similar to those indicated by Jenerette et al. (2007) and Levin (2015).

The influence of the distance to the urban areas on the VIs as the main parameter describing their change, DVI, was analyzed using DVI and DU values. From the results listed in Table 4, it is evident that AGEBs 4 and 23 had a greater impact on the vegetation adjoining its urban areas, while AGEB 8 did not show the same tendency.

AGEB 4 (residential developments of Mineral de la Reforma municipality) registered a negative linear correlation with the DU for the four evaluated indices; this means that, in general, the nearness of urban areas entails a decrease in the quality of the vegetation. It is observed that the values of the moderate correlation coefficients R range between -0.43 and -0.57. AGEB 23 also showed negative correlations only with MSAVI and NDVI, whose R-values were -0.30 and -0.39, because the vegetation in this area is dense.

In AGEB 8 (Tolcayuca), the correlations were positive and significant, except with TSAVI, in response to the presence of dense shrubland areas, for this index is representative of scattered vegetation areas. AGEB 7 alone registered a significant correlation with the NDVI because the cultivated area increased between 2000 and 2014. The positive change in the DVIs occurred mainly in areas that are far from the urban areas.

The values of the slopes (β1) turned out to be low because

they multiply the distance, expressed in meters, and therefore, their interval ranges between 0 and 20 000. Values are higher in AGEB 4; i.e. the vegetation is much more sensitive to the nearness of the urban area than other AGEBs. Likewise, AGEB 8 had the highest slope value in the regression with the NDVI. The highest slope values were obtained with this DVIs. Other VIs respond to the change and can describe it, but they are not as sensitive as the NDVIs in the studied areas.

It must be considered that the climatic parameters may be a cause of more dispersion of the data during the same period of the year because the precipitation has important variations through the analyzed years. This effect produces the greatest changes in the vegetation despite the fact that there are no significant differences in temperature. These works cannot be separated from the climatic factors, which are the main causes of point dispersion in the regression and, therefore, of the low and moderate values of R (Wessels et al., 2007). In the particular case of the work documented herein, the DVIs due to the nearness of the urban area may be higher


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Es necesario considerar que los parámetros climáticos pueden ser causa de más dispersión de los datos en el mismo periodo del año, ya que la precipitación presenta variaciones importantes a lo largo de los años analizados. Efecto que causa los mayores cambios en la vegetación, a pesar de que la temperatura se comporta sin grandes diferencias. Estos trabajos no se pueden deslindar de los factores climáticos, que son las principales causas de la dispersión de los puntos en la regresión y, por tanto, de los bajos y moderados valores de R estudiados (Wessels et al., 2007). En el caso particular de este trabajo, los DIV debidos a la cercanía de la zona urbana podrían ser mayores a los esperados ya que la precipitación en el año 2014 fue significativamente superior a la de 2000 (Figura 3).

La estrategia metodológica utilizada para describir los cambios de DIV resultó valida en el estudio de caso y el análisis de sus resultados proporciona elementos para los responsables de elaborar políticas públicas para la conservación de ecosistemas que están sujetas a presión por áreas las urbanas, una vez identificadas las zonas de vegetación más susceptibles.

Conclusiones

La estimación de las correlaciones espaciales entre distancia a las áreas urbanas y DIV permiten conocer las áreas con mayor presión urbana sobre la vegetación.

La correlación de los valores netos de DIV resula significativa e inversamente proporcional a la DU, lo que demuestra que la degradación de la vegetación es mayor a menor distancia de los centros de población rurales o urbanos.

Los AGEB más pequeños presentan pendientes mayores en la correlación DIV vs DU y, por tanto, es recomendable utilizar escalas de mayor resolución para estos estudios, en lugar de áreas administrativas que presentan grandes diferencias de superficies.

La correlación espacial entre la diferencia en los índices de vegetación y la distancia a los asentamientos humanos es una aproximación que permite definir en qué áreas es mayor el impacto en la vegetación por la presión urbana. Es recomendable aplicar este método calculando la DIV en años con parámetros climáticos muy semejantes.

Los NDVI resultan buenos indicadores de los IV para detectar los impactos de la zona urbana sobre la vegetación colindante, mediante el análisis de correlación lineal de sus cambios en un período de tiempo con la distancia a la mancha urbana.

Agradecimientos

María de la Luz Hernández Flores y Abraham Palacios Romero agradecen a Conacyt, México por la beca otorgada. Los autores reconocen el apoyo

than expected, since the precipitation in the year 2014 was significantly greater than in the year 2000 (Figure 3).

The methodological strategy utilized to describe the changes in DVIs was valid in the case study and the analysis of its outcomes provides elements for public policy makers to preserve ecosystems subjected to pressure by the urban areas, once the most susceptible vegetation areas have been identified.

Conclusions

The estimation of spatial correlations between the distance to urban areas and the DVIs provides a more precise knowledge of the areas with greatest urban pressure on the vegetation.

The correlation between the net values of the DVIs is significant and inversely proportional to the DU, which proves that the degradation of the vegetation is larger at a smaller distance from the rural or urban population centers.

The smallest AGEBs have larger slopes in the DVI vs DU correlation and, therefore, it is advisable to use scales with a higher resolution for these studies instead of administrative zones with large differences in surface area.

The spatial correlation between the difference in the vegetation indices and the distance to human settlements is an approximation that allows determining in which areas the urban pressure exerts a greater impact on the vegetation. It is advisable to apply this method calculating the DVI for years with very similar climatic parameters.

The NDVIs are good indicators of the VIs for the detection of the impacts of the urban area on the adjoining vegetation through the linear correlation analysis of their changes with the distance to the urban sprawl within a given period.

Acknowledgements

María de la Luz Hernández Flores and Abraham Palacios Romero are grateful to the Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (Conacyt), for the awarded grant. The authors wish to acknowledge the financial and logistic support provided by the “Environmental Quality and Sustainable Development national network of the Teachers Improvement Program (PROMEP) and to the Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo. Likewise, we are grateful to the Sociedad Mexicana de Recursos Forestales for the funding of the publication of this paper.


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financiero y de logística para la realización de este trabajo a la red nacional PROMEP “Calidad Ambiental y Desarrollo Sustentable” y a la Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo. Asimismo expresan agradecimiento a la Sociedad Mexicana de Recursos Forestales por el financiamiento para la publicación del artículo.




María de la Luz Hernández Flores: trabajo experimental (clasificación supervisada, análisis espacial) y discusión de resultados, Abraham Palacios Romero: apoyo trabajo experimental, Elena María Otazo Sánchez: redacción y discusión de resultados, César Abelardo González Ramírez: estadística, Alberto José Gordillo Martínez: enfoque urbanístico, Karen Andrea Mendoza Herrera: cartografía y elaboración de mapas.

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Conflict of interests



María de la Luz Hernández Flores: experimental work (supervised classification, spatial analysis) and discussion of results, Abraham Palacios Romero: support in the experimental work; Elena María Otazo Sánchez: writing and discussion of results; César Abelardo González Ramírez: statistics; Alberto José Gordillo Martínez: urbanistic focus; Karen Andrea Mendoza Herrera: mapping.



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Artículo / Article

Biomasa aérea de Zanthoxylum kellermanii P. Wilson en una selva perennifolia del norte de Oaxaca

Aboveground biomass of Zanthoxylum kellermanii P. Wilson in a tropical evergreen forest at the North of Oaxaca StateFilemón Manzano Méndez1, Juan Ignacio Valdez Hernández2,

Miguel Ángel López López2 y Elizandro Pineda Herrera3

Resumen

Zanthoxyllum kellermanii es una especie de importancia ecológica y económica del sureste mexicano, que se desarrolla en la región de La Chinantla, Oaxaca. Para generar las ecuaciones conducentes a determinar su biomasa aérea, se derribaron dos árboles por clase diamétrica (10, 15, 20 y 25 cm), de las que se separaron tres secciones: follaje, ramas y fuste. De cada una se obtuvieron muestras que se pesaron en fresco y que posteriormente fueron secadas en estufas. Con estos datos se estableció la relación entre peso fresco y peso seco para estimar valores de biomasa por componentes y del árbol total para cada clase, además se ajustaron ecuaciones alométricas mediante técnicas de regresión no lineal. Los valores de biomasa aérea por árbol variaron de 0.494 a 2.14 kg en follaje, de 1.74 a 25.9 kg en ramas y de 7.6 a 206.72 kg en fustes; la proporción promedio de la biomasa fue de 83 % en fustes, 14 % en ramas y 3 % en follaje. Las ecuaciones alométricas generadas para Z. kellermanii mostraron un buen nivel de ajuste, determinado por sus valores estadísticos, por lo que el modelo es confiable para realizar una buena predicción de la biomasa aérea a través del diámetro normal. El patrón de distribución de la biomasa, respecto al peso seco total indica que la especie tiene su mayor potencial para acumular biomasa en el fuste.

Palabras clave: Biomasa aérea, ecuaciones alométricas, follaje, fuste, Oaxaca, ramas.

Abstract

Zanthoxylum kellermanii is a species of ecological and economic value in southeast Mexico, in particular in the Chinantla region of Oaxaca State. In order to generate the equations that determine its aboveground biomass, two trees by diametric class (10, 15, 20 and 25 cm) were felled, dividing each of them into three sections: foliage, branches and stem. From each section samples were taken and weighed directly to determine fresh weight and later they were dried in kilns. With these data the relationship between fresh weight and dry weight was established to estimate values of biomass per tree compartments and the total for each category, adjusting allometric equations by nonlinear regression techniques. The values of biomass per tree ranged from 0.494 to 2.14 kg in foliage, 1.74 to 25.9 kg in branches and 7.6 to 206.72 kg in stems. The average proportion of the biomass was 83 % in stems, branches and 14 % in 3 % in foliage. Allometric equations generated for Z. kellermanii showed a good level of fit, determined by their statistical values, so that the model is reliable to make a good prediction of biomass through the normal diameter. The distribution pattern of biomass, relative to the total dry weight indicates that this species has the greatest potential to accumulate biomass in the stem.

Key words: Aboveground biomass, allometric equations, foliage, stem, Oaxaca, branches.

Fecha de recepción/Date of receipt: 30 de diciembre de 2014; Fecha de aceptación/Date of acceptance: 11 de enero de 2016.1 Asesoría e Investigación para el Manejo de Ecosistemas Forestales Oaxaca, Oax., México.2 Postgrado Forestal, Colegio de Postgraduados. México.3 Posgrado Consultor independiente. Correo-e: [email protected]


Manzano et al., Biomasa aérea de Zanthoxylum kellermanii...

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Introduction

Forest ecosystems have an important role in the carbon cycle because they store large amounts of this element in the vegetation and soil, to exchange it with the atmosphere through photosynthesis and respiration (Domínguez, 2011). These communities are real carbon sinks to form the structures of organisms and then partially converted to organic matter (Pardos, 2010), so that the distribution of biomass in the trees is crucial to the rate of accumulation of the latter and C flow (Chou and Gutiérrez, 2013).

The air component of trees is one of the main reservoirs of biomass; their production and their presence in the structures of the tree are two important characteristics to estimate it in forest species (Pardos, 2010). The ability of forests to store carbon in their biomass varies by species composition, age and density of the population in each stratum of the plant community (Laumonier et al., 2010).

The management of forest ecosystems with a focus on sustainability has led to the generation of allometric equations that estimate the biomass in different sections of the tree. This potential to interpret dimensional and volumetric variations has already been tested and used in plants for decades (Niklas, 1994; Enquist and Niklas, 2002) and its application has been useful in agriculture, and in the study of how some ecosystems and forests work (Soto et al., 2010; Chave et al., 2014).

These equations are useful in estimating carbon storage and the partial calculation of primary productivity of many types of ecosystems (Rodríguez et al., 2008; Návar, 2009; Acosta et al., 2011; Carrillo et al., 2014). Primary productivity is an indicator of carbon balance between vegetation and the atmosphere, as well as a variable of interest in research on global climate change (Schlesinger, 1997; Clark et al., 2001).

In the Mexican tropics this issue has been addressed in plantations of Hevea brasiliensis Muell. Arg (Monroy and Návar, 2004) and Bambusa oldhamii Munro (Castañeda et al., 2005), in agroforestry systems (Callo et al., 2004; Roncal et al., 2008; Casanova et al., 2011; Soto et al., 2010), in deciduous forests (Rodríguez et al ., 2008; Návar et al., 2013), semi-deciduous (Aquino et al., 2015) and evergreen (Montero et al., 2008; Douterlungne et al., 2013). It highlights the fact that even though the forests have a high concentration of biomass, many species have not been fully explored yet.

The third largest forest area in the Mexican humid tropics is located at the north of Oaxaca State (De Teresa et al., 2009); it has been subjected to intense processes of disturbance that affect carbon dynamics such as deforestation and land use change. In this situation, it is necessary to quantify or to make an inventory of the current biomass and carbon reserves of these

Introducción

Los ecosistemas forestales tienen una función importante en el ciclo del carbono porque almacenan grandes cantidades de dicho elemento en la vegetación y en el suelo, al intercambiarlo con la atmósfera a través de la fotosíntesis y la respiración (Domínguez, 2011). Esas comunidades constituyen verdaderos sumideros de carbono para formar las estructuras de los organismos y que después se convierten, parcialmente, en materia orgánica (Pardos, 2010), por lo que la distribución de la biomasa en los árboles es crucial en la velocidad de acumulación de esta última y en el flujo de C (Chou y Gutiérrez, 2013).

El componente aéreo de los árboles es uno de los principales reservorios de biomasa; su producción y su presencia en las estructuras del árbol son dos características relevantes para su estimación en especies forestales (Pardos, 2010). La capacidad de los bosques para almacenar carbono en biomasa aérea varía por su composición florística, edad y densidad de población en cada estrato de la comunidad vegetal (Laumonier et al., 2010).

El manejo de los bosques bajo un enfoque de sustentabilidad ha conducido a la generación de ecuaciones alométricas que estiman la biomasa en diferentes secciones del árbol. Potencial que desde hace décadas se ha comprobado y utilizado para interpretar variaciones dimensionales y volumétricas en plantas (Niklas, 1994; Enquist y Niklas, 2002); y su aplicación ha sido útil en agricultura, en el estudio del funcionamiento de algunos ecosistemas y de los bosques (Soto et al., 2010; Chave et al., 2014).

Estas ecuaciones son útiles en la estimación del almacenamiento de carbono y en el cálculo parcial de la productividad primaria de muchos tipos de ecosistemas (Rodríguez et al., 2008; Návar, 2009; Acosta et al., 2011; Carrillo et al., 2014). La productividad primaria es un indicador del balance de carbono entre la vegetación y la atmósfera, así como una variable de interés en investigaciones de cambio climático global (Schlesinger, 1997; Clark et al., 2001).

Tema que se ha abordado en plantaciones de Hevea brasiliensis Muell. Arg (Monroy y Návar, 2004) y Bambusa oldhamii Munro (Castañeda et. al., 2005); en sistemas agroforestales (Callo et al., 2004; Roncal et al., 2008; Casanova et al., 2011; Soto et al., 2010); en selvas caducifolias (Rodríguez et al., 2008; Návar et al., 2013), subperennifolias (Aquino et al., 2015) y perennifolias (Montero et al., 2008; Douterlungne et al., 2013). Destaca el hecho de que aun cuando las selvas poseen una alta concentración de biomasa, todavía muchas especies no se han estudiado a cabalidad.

En el norte del estado de Oaxaca se localiza la tercera masa forestal más extensa del trópico húmedo mexicano (De


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Teresa et al., 2009), la cual ha sido sometida a fuertes procesos de disturbio que inciden en la dinámica del carbono, como la deforestación y el cambio de uso del suelo. Situación que hace necesario cuantificar o inventariar las reservas actuales de biomasa y carbono de estos ecosistemas. Zanthoxyllum kellermanii P. Wilson es una especie integrante de las selvas secundarias de La Chinantla, constituye un componente valioso en la sucesión ecológica y es apreciada por su madera (Manzano et al., 2010).

Por lo anterior, el objetivo del presente estudio fue estimar la biomasa aérea total, su distribución en el fuste, las ramas y el follaje en árboles de Zanthoxyllum kellermanii en una selva secundaria del norte de Oaxaca.


Área de estudio

El trabajo de campo se llevó a cabo en la localidad de San Martín Soyolapan, municipio Comaltepec, estado de Oaxaca, que se ubica fisiográficamente en la cuenca del río Papaloapan y en las estribaciones de la Sierra Norte de Oaxaca (17°41’53.5’’ N y 96°16’57.3’’ W) (Figura 1), a una altitud de 160 m.

ecosystems. Zanthoxyllum kellermanii P. Wilson is an integral species of the secondary forests of La Chinantla, it is a valuable component of the ecological succession and it is prized for its timber (Manzano et al., 2010).

From the aforementioned, the aim of the actual study was to make an estimation of the total aboveground biomass, its location in the stem, branches and foliage in Zanthoxyllum kellermanii trees of a secondary tropical forest at the north of Oaxaca.


Study area

Field work was carried out in San Martín Soyolapan, Comaltepec municipality, Oaxaca State which is physiographically placed in the Papaloapan river basin and in the surroundings of the Sierra Norte de Oaxaca (17°41’53.5’’ N y 96°16’57.3’’ W) (Figure 1), at 160 m high.

Figura 1. Zona de estudio. Localización del estado de Oaxaca en los Estados Unidos Mexicanos (A), Región Sierra Norte (B), Santiago Comaltepec (C).

Figure 1. Study area. Location of Oaxaca State in Mexico (A), Sierra Norte Region (B), Santiago Comaltepec (C).


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El clima se clasifica como Am(w)g, cálido húmedo con lluvias en verano, con una temperatura media anual de 24 °C y precipitación anual de hasta 3 590 mm (García, 1987). Geológicamente se observan afloramientos de rocas ígneas extrusivas y calizas con los siguientes grupos de suelos: lateríticos rojo-amarillentos, latosólicos amarillo-rojizos, litosuelos kársticos, migajones rojos y lateritas (Inegi, 2011). La vegetación predominante corresponde a selva alta perennifolia con abundancia de las siguientes especies arbóreas: Andira galeotiana Standley, Brosimum alicastrum Sw., Dialium guianense (Aub) Sandw., Terminalia amazonia (J. F. Gmel.) Exell y Vochysia guatemalensis Donn. Sm. (Miranda y Hernández, 1963).

Descripción de la especie

Zanthoxyllum kellermanii es un árbol que alcanza de 10 a 25 m de altura y hasta 80 cm de diámetro. Tiene corteza pardo-grisácea. Hojas pinnadas de 20 a 50 cm de largo, foliolos dispuestos en espiral de dimensiones 4 x 2 a 1.5 x 5.5 cm, de forma orbicular a elíptica. Especie dioica, las inflorescencias masculinas de hasta 30 cm de largo y femeninas de hasta 10 cm, ambas en panículas subterminales y axilares. Frutos capsulares, triangulados, moreno negruzcos, de 5 a 7 mm. Se desarrolla en los bosques húmedos, a una altitud de 50 a 700 m, desde el sur de México a Perú. Forma parte del estrato medio o superior de selvas altas perennifolias, especialmente de Terminalia amazonia, en suelos laterítico profundos derivados de arrastres aluviales antiguos. Su madera tiene un bello veteado, por lo que se le utiliza para el aserrío y en la fabricación de tablas para construcciones rurales (Pennington y Sarukhán, 2005).

Construcción de las ecuaciones alométricas

Se seleccionaron dos árboles por cada una de las siguientes categorías diamétricas: 10, 15, 20 y 25 cm, lo que responde a que este tamaño de muestra ha sido aplicado en otros estudios del trópico con resultados aceptables (Brown et al., 1995). Antes de que los ejemplares fueran derribados se les midió el diámetro normal (DN) con una cinta diamétrica Ben Meadows de 5 m de longitud. Una vez derribados, cada árbol fue seccionado en tres partes: fuste, ramas y follaje.

Los fustes al igual que las ramas se cortaron en tramos de dos metros y el follaje se separó de las ramas y se empaquetó en porciones de 0.5 kg en bolsas de plástico (Domínguez, 2011). Cada componente se colocó de manera independiente en una báscula Torrey de 500 kg para obtener su peso fresco in situ.

Se obtuvieron cinco muestras por sección de cada individuo de las categorías diamétricas de 10 y 15 cm, y 10 muestras por sección de cada árbol de las categorías de 20 y 25 cm. Las correspondientes a las ramas y fustes fueron secciones trasversales (rodajas) de 3 y 5 cm de grosor, respectivamente.

Climate is classified as Am(w)g, which is moist warm with summer rains, an average annual temperature, 24 °C and annual rainfall up to 3 590 mm (García, 1987). Geologically there can be found extrusive igneous rocky and limestone outcrops with the following soil types: yellow-reddish lateritic, yellow-reddish latosolic, karstic lythosoils, red loams and laterites (Inegi, 2011). The prevailing vegetation is the evergreen tropical forest where the following tree species are abundant: Andira galeotiana Standley, Brosimum alicastrum Sw., Dialium guianense (Aub) Sandw., Terminalia amazonia (J. F. Gmel.) Exell y Vochysia guatemalensis Donn. Sm. (Miranda and Hernández, 1963).

Species description

Zanthoxyllum kellermanii is a tree up to 10 to 25 m high and 80 cm in diameter. It has a brownish-grey bark. Pinnate leaves 20 to 50 cm long, 4 x 2 a 1.5 x 5.5 cm orbicular to elliptic shape leaflets displayed in a spiral. Dioecious species, the male inflorescences up to 30 cm long and the female inflorescences up to 10 cm, both in subterminal and axillary panicles. Capsular, triangle shape, brownish-black fruits 5 to 7 mm. It grows in the humid forests, at 50 to 700 m high, from southern Mexico up to Peru. It is part of the medium stratum of the evergreen tropical rainforest, particularly of Terminalia amazonia, over deep lateritic soils from ancient alluvial runoffs. Its wood has a beautiful grain which makes it attractive for sawing and it is used, as well, for rural building (Pennington and Sarukhán, 2005).

Construction of allometric equations

Two trees from each of the following categories were removed: 10, 15, 20 y 25 cm, as this sampling size has been used in different studies carried out in the tropics with good results (Brown et al., 1995). Before these trees were felled, their normal diameter (DN) was measured with a 5 m long Ben Meadows diametric tape. Once on the ground, they were divided into three sections: stem, branches and foliage.

Stems as well as branches were cut in 2 m lots and foliage was taken from the branches and packaged in 0.5 kg portions in plastic bags (Domínguez, 2011). Each part was placed in a separate way in a 500 kg Torrey balance to determine fresh weight in situ.


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Five samples were obtained from each tree section of the diameter categories 10 and 15 cm, and 10 samples per section of each tree categories 20 and 25 cm. Samples of branches and stems were cross sections (slices) of 3 and 5 cm thick, respectively. The fresh weight of the samples was recorded in situ for all the sections with a pan scale (Oken) five kilograms of capacity and an approximation of five grams. All the samples were placed in plastic bags for transportation to the laboratory (Laboratorios Generales del Colegio de Postgraduados Campus Montecillo) in which control data were recorded (Figueroa et al., 2005; Domínguez, 2011).

In the laboratory, samples of branches and foliage were put into paper bags and then into drying kilns. Branch and leaves samples were dried at 75 °C and stems, at 80 °C., until constant weight was achieved. With these data the ratio of fresh and dry weight was determined to estimate the proportion of biomass components as well as the total aboveground, by using Equation 1 (Domínguez, 2011):

% samples = PS/PF x 100PScom (kg) = % samples x PF com (kg)/100 (1)

Where: PS = Dry weight PF= Fresh weight PScom = Dry wight of the tree sectionPFcom = Fresh weight of the tree section

The biomass values by section of each tree that was sampled from the dry and fresh weight data were fitted with allometric equations by non -linear regression techniques. A potential model was fitted by the NLIN procedure of SAS 8.0 version (SAS, 1999). This model (Equation 2) has been widely used in different studies focused on tree aboveground biomass (Acosta et al., 2002; Figueroa et al., 2005; Carrillo et al., 2014):

Y = b0 X b1 (2)

Where:Y = Estimated weight of the tree section in kgb

0 and b

1 = Regression coefficients

X = Normal diameter in cm

With the allometric equations graphics were made with an Excel sheet (Microsoft, 2003) for total aboveground biomass and of the tree sections.

The goodness of fit of this model was assessed through the statistical values of the analysis of variance: mean squared error (CME, for its acronym in Spanish), determination coefficient (R2) and significance level (p < 0.05).

El peso fresco se registró in situ para todas las partes con una báscula de balanzón Oken modelo C-A de 5 kg de capacidad y una aproximación de 5 g. La totalidad de las muestras se depositó en bolsas de plástico para su traslado a los Laboratorios Generales del Colegio de Postgraduados Campus Montecillo, previo registro de sus datos de control (Figueroa et al., 2005; Domínguez, 2011).

En el laboratorio, las muestras de ramas y follaje se guardaron en bolsas de papel y así se colocaron en estufas de secado marca Felisa. La temperatura para deshidratar las de ramas y de hojas fue de 75 °C y la, de fustes a 80 °C, mismas que se mantuvieron hasta alcanzar un peso constante. Con estos datos se estableció la relación entre peso fresco y peso seco para estimar la proporción de biomasa por componentes, así como de la parte aérea total, mediante la ecuación 1 (Domínguez, 2011):

% muestras = PS/PF x 100PScom (kg) = % muestras x PF com (kg)/100 (1)

Donde: PS = Peso seco PF = Peso fresco PScom = Peso seco del componente arbóreoPFcom = Peso fresco del componente arbóreo

Los valores de biomasa por componente de cada ejemplar muestreado a partir de los datos de peso fresco y peso seco se ajustaron con ecuaciones alométricas, con técnicas de regresión no lineal. Fue ajustado un modelo potencial mediante el procedimiento NLIN del paquete estadístico SAS versión 8.0 (SAS, 1999). Este modelo (ecuación 2) ha sido ampliamente utilizado en diferentes estudios de determinación de biomasa aérea en árboles (Acosta et al., 2002; Figueroa et al., 2005; Carrillo et al., 2014):

Y = b0 X b1 (2)

Donde:Y = Peso estimado del componente arbóreo en kgb

0 y b

1 = Coeficientes de la regresión

X = Diámetro normal en cm

Con las ecuaciones alométricas se elaboraron gráficas en la hoja de cálculo Excel (Microsoft, 2003) para la biomasa aérea total y de los componentes del árbol.

La bondad de ajuste del modelo se evaluó a través de los valores estadísticos del análisis de varianza: cuadrado medio del error (CME), coeficiente de determinación (R2) y nivel de significancia (p < 0.05).


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Ecuaciones alométricas

En el Cuadro 1 se presentan las ecuaciones alométricas generadas para estimar la biomasa aérea total y de componentes, así como sus estimadores de variación y confiabilidad estadística. Todas las ecuaciones mostraron un buen nivel de ajuste (p < 0.0001), y tanto los valores de R2 como los cuadrados medios del error (CME) indican que el modelo es confiable para estimar la biomasa aérea a partir del diámetro normal.


Allometric equations

In Table 1 are shown the allometric equations formulated to estimate total aboveground biomass and of the tree sections, as well as their variation estimators and statistical reliability. All the equations showed a good fit (p < 0.0001) and both, the R2 and the mean squared error (CME) values point out that the model is reliable to estimate aboveground biomass from normal diameter.

Cuadro 1. Ecuaciones alométricas para la estimar biomasa aérea total y de los componentes de árboles de Zanthoxylum kellermanii P. Wilson.

Componente Ecuación N R2 CME Fc Prob > F

Fuste Y=0.00108X 3.7448 8 0.98 180.5 276.5 <.0001

Ramas Y=0.00062X 3.2722 8 0.96 8.704 90.04 <.0001

Follaje Y=0.00942X 1.8329 8 0.98 0.079 257.1 <.0001

Árbol total Y=0.00166X 3.6586 8 0.99 205.2 318.5 <.0001N = Tamaño de muestra; R2 = Coeficiente de determinación; CME = Cuadrado medio del error; Fc = F calculada, Y = Biomasa (kg), X = Diámetro normal (cm).

Table 1. Allometric equations formulated to estimate total aboveground biomass and of the tree sections of Zanthoxylum kellermanii P. Wilson.

Tree component Equation N R2 CME Fc Prob > F

Stem Y=0.00108X 3.7448 8 0.98 180.5 276.5 <.0001

Branches Y=0.00062X 3.2722 8 0.96 8.704 90.04 <.0001

Foliage Y=0.00942X 1.8329 8 0.98 0.079 257.1 <.0001

Total tree Y=0.00166X 3.6586 8 0.99 205.2 318.5 <.0001N = Sample size; R2 = Determination coefficient; CME = Mean squared error; Fc = calculated F; Y = Biomass (kg), X = normal diameter (cm).

Las curvas de regresión ajustadas para estimar la biomasa aérea se ilustran en la Figura 2, para los componentes del árbol y para el individuo completo.

Distribución de biomasa aérea

La biomasa aérea en cada uno de los componentes de Zanthoxylum kellermanii se dispuso de la siguiente manera: en el fuste el intervalo tuvo una amplitud de valores entre 77.50 % a 87.52 % en las categorías diamétricas 10 y 25 cm; en las ramas fue de 11.00 % a 17.52 %, en los mismos diámetros, y la variación del follaje fue de 1.47 % a 4.98 % en los de 25 y 10 cm. La proporción promedio de biomasa por sección fue de 83.21 % en fuste, de 13.57 % en ramas y de 3.22 % en follaje, lo que incluye a todas las categorías diamétricas (Cuadro 2 y Figura 3).

The regression fitted curves to estimate aboveground biomass are shown in Figure 2 for tree components and the full tree.

Distribution of aboveground biomass

Aboveground biomass in each of the sections of Zanthoxylum kellermanii was organized as follows: in the shaft the range of values was between 77.50 % and 87.52 % in the diametric categories 10 and 25 cm; in the branches, it was 11.00 % to 17.52 % which referred to 25 and 10 cm, and the variation in foliage was from 1.47 % to 4.98 % in the same classes. The average proportion of biomass per section was 83.21 % in stem, from 13.57 % in branches and foliage of 3.22 % in, which includes all diameter categories (Table 2 and Figure 3).

The dry weight in the different tree sections was distributed within the following ranges: foliage, 0.494 kg to 2.136 of kg; branches, 1.738 kg to 8.055 kg and stem 7.690-206.725 kg, for


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Figura 2. Curvas de regresión ajustada para estimar biomasa aérea por componente arbóreo: fustes (a), ramas (b), follaje (c) y total (d) en árboles de Zanthoxylum kellermanii P. Wilson.

Figure 2. Regression fitted curves to estimate aboveground biomass by tree components and the full tree: stems (a), branches (b), foliage (c) and full tree (d) in Zanthoxylum kellermanii P. Wilson.


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the 10 and 25 cm diameter categories in all cases, being the highest proportion of aboveground biomass in the stem and the lowest in the foliage. The values of total tree biomass range from 9.923 to 236.727 kg in the diameter categories of 10 and 25 cm (Table 2).

El peso seco en las diferentes secciones de los árboles se distribuyó en los intervalos: follaje, de 0.494 kg a 2.136 kg; ramas de 1.738 kg a 8.055 kg y fuste 7.690 a 206.725 kg, para las categorías diamétricas de 10 y 25 cm en todos los casos; la mayor proporción de la biomasa aérea se concentró en el fuste y la menor en el follaje. Los valores de biomasa total del árbol van de 9.923 a 236.727 kg en categorías diamétricas de 10 y 25 cm (Cuadro 2).

Cuadro 2. Peso seco (kg) y distribución de biomasa aérea (%) en los componentes arbóreos para las diferentes categorías diamétricas de Zanthoxylum kellermanii P. Wilson.

CD

(cm)

Peso seco

(kg)

Distribución de biomasa

(%)

Fuste Ramas Follaje Árbol Fuste Ramas Follaje

10 7.690 1.738 0.494 9.923 77.502 17.517 4.981

15 38.441 7.330 1.758 47.530 80.879 15.423 3.698

20 67.816 8.055 2.136 78.007 86.936 10.326 2.738

25 206.727 25.985 3.490 236.201 87.521 11.001 1.477

Promedio 83.210 13.567 3.224CD = Categoría diamétrica.

Table 2. Dry weight (kg) and aboveground biomass (%) distribution in tree components for the different diametric categories of Zanthoxylum kellermanii P. Wilson.

CD

(cm)

Dry weight

(kg)

Biomass distribution

(%)

Stem Branches Foliage Tree Stem Branches Foliage

10 7.690 1.738 0.494 9.923 77.502 17.517 4.981

15 38.441 7.330 1.758 47.530 80.879 15.423 3.698

20 67.816 8.055 2.136 78.007 86.936 10.326 2.738

25 206.727 25.985 3.490 236.201 87.521 11.001 1.477

Average 83.210 13.567 3.224CD = Diametric category.

Los resultados del presente estudio revelan un comportamiento semejante de la distribución de biomasa en relación con otras investigaciones en el trópico húmedo mexicano, ya que concentra gran parte en el fuste (83.21 %). Al respecto, Monroy y Návar (2004) calcularon 73.88 % en el fuste total, y 27.09 % en ramas para individuos de una plantación de Hevea brasiliensis en Uxpanapa, Veracruz; y Castañeda et al. (2005) registran valores de 83.7 % en tallos, 12.3 % en follaje y 4 % en ramas de Bambusa oldhamii Munro en Huatusco, Veracruz.

Otros estudios de biomasa en especies de selvas altas en Tabasco (Montero et al., 2008) y Costa Rica (Fonseca et al., 2009) confirman que una mayor proporción de biomasa en el

The results of the actual study reveal a similar behavior of the biomass to others from research make in the Mexican humid tropic, as it concentrates the greatest part in the stem (83.21 %). In this regard, Monroy and Návar (2004) determined 73.88 % in the whole stem and 27.09 % in branches in a Hevea brasiliensis plantation in Uxpanapa, Veracruz State; and Castañeda et al. (2005) of 83.7 % in stems, 12.3 % in foliage and 4 % in branches of Bambusa oldhamii Munro in Huatusco, Veracruz State.

Other studies about biomass of tropical rainforests species in Tabasco (Montero et al., 2008) and Costa Rica (Fonseca et al., 2009) confirm that a greater amount of biomass in the stem increases with age and the size of the tree, thus, some research


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fuste se incrementa con la edad y el tamaño del árbol, por lo que algunas investigaciones únicamente basan su metodología en el volumen del tronco (Návar et al., 2013).

La biomasa de ramas registró un porcentaje intermedio (13.57 %) en contraste con la biomasa de fuste y de las hojas. Goodman et al. (2014) señalan que la primera está determinada por las dimensiones y la arquitectura de la copa, así como la calidad de sitio y características del rodal, entre las que destaca el espacio de crecimiento (Foli et al., 2003).

La biomasa del follaje tuvo el valor más bajo en la distribución de los componentes arbóreos (3.22 %); al igual que en las ramas, esta biomasa fue proporcionalmente superior en los árboles con diámetros pequeños y disminuyó, progresivamente, con el aumento del mismo. Los individuos en esta condición son dominados y disponen de poca luz (López et al., 2006), lo que sugiere una condición limitante a modo de la Ley del Mínimo en la que las cantidades de recurso disponible están muy cercanas a lo indispensable (Odum, 1972); y en este caso particular, se relaciona con el supuesto de deficiencia de crecimiento, en el que se manifiesta que la producción de madera del tallo tiene menor prioridad, comparada con la producción de follaje y raíces.

Figura 3. Distribución proporcional de la biomasa aérea en cada uno de los componentes arbóreos de Zanthoxylum kellermanii P. Wilson.

Figure 3. Proportional distribution of the aboveground biomass in each of the tree components of Zanthoxylum kellermanii P. Wilson.

studies only base their methodology in the volume of the trunk (Návar et al., 2013).

The biomass of branches recorded an intermediate (13.57 %) value relative to the biomass of stem and leaves. Goodman et al. (2014) mention that the first is determined by the size and architecture of the crown, and the quality of site and stand characteristics, among which the growing space is outstanding (Foli et al., 2003).

Foliage biomass recorded the lowest value in the distribution of magazines (3.22 %); as in branches, this sort of biomass was proportionately greater in trees with small diameters and gradually decreased with their increment. Small trees are dominated and have little light (López et al., 2006), suggesting a limiting condition by way of the Law of Least in which the amounts of resources available are very close to what is indispensable (Odum, 1972); and in this particular case it is related to the concept of growth deficiency, in which it is stated that the production of stem wood has a lower priority, compared to the production of foliage and roots.


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Enquist et al. (1999) demostraron que la tasa de crecimiento en árboles tropicales tiene una relación potencial con la biomasa. Para el presente estudio, la especie presenta incrementos de diámetro superiores a 1.5 cm año-1 favorecidos por copas con buena calidad (simétrica, vigorosa) y expuestas, tanto vertical como lateralmente a la luz solar (Manzano et al., 2010). Los mismos autores señalan que siendo una especie de sucesión temprana, puede ser utilizada en programas de recuperación y enriquecimiento de áreas con disturbio en la zona de estudio.

Conclusiones

Las ecuaciones alométricas generadas para Zanthoxylum kellermanii mostraron un buen nivel de ajuste, determinado por sus valores estadísticos, por lo que el modelo es confiable para realizar una predicción atinada de la biomasa aérea a través del diámetro normal.

El patrón de distribución de la biomasa, respecto al peso seco total, indica que la especie tiene su mayor potencial para acumular biomasa en el fuste.

Agradecimientos

Los autores desean expresar su agradecimiento al comisariado comunal de Santiago Comaltepec por haber brindado su apoyo en todo momento a la investigación, al igual que las autoridades y los habitantes de la agencia municipal de San Martín Soyolapan. Así mismo, a la Fundación Ford por haber auspiciado los estudios de postgrado del primer autor. A los revisores asignados por la Revista Mexicana de Ciencias Forestales por los comentarios y sugerencias al documento original.




Filemón Manzano Méndez: trabajo de campo y de gabinete y elaboración del manuscrito; Juan Ignacio Valdez Hernández: trabajo de gabinete y elaboración del manuscrito; Miguel Ángel López López: trabajo de campo y de gabinete y elaboración del manuscrito y Elizandro Pineda Herrera: trabajo de gabinete, preparación y revisión del manuscrito.

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Enquist et al. (1999) proved that the growth rate in tropical trees has a potential relationship with biomass. For this study, the species has diameter increases higher than 1.5 cm yr-1 favored by the glass with good quality (symmetrical, vigorous) and exposed both vertically and laterally to sunlight (Manzano et al., 2010). The same authors mention that being a species of early succession, it can be used in recovery programs and enrichment of disturbed areas in the study area.

Conclusions

The allometric equations from Zanthoxylum kellermanii showed a right goodness of fit, determined by their statistical values, which make the model a reliable option to make a correct prediction of the aboveground biomass through normal diameter.

The distribution pattern of biomass in regard to total dry weight shows that this species has its greatest potential to accumulate biomass in the stem.

Acknowledgements

The authors would like to thank the community authority of Santiago Comaltepec for his support during this research, as well as to the authorities and people of San Martín Soyolapan. Also to the Ford Foundation for having sponsored the graduate studies of the first author. To the specialists that reviewed the document by assignment of the Revista Mexicana de Ciencias Forestales for their comments and suggestions to the original version.



Contribución by author

Filemón Manzano Méndez: field and office work and writing of the manuscript; Juan Ignacio Valdez Hernández: office work and writing of the manuscript; Miguel Ángel López López: field and office work and writing of the manuscript and Elizandro Pineda Herrera: office work, writing and review of the manuscript.



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Artículo / Article

Clasificación y ordenación de bosques de pino piñonero del estado de Querétaro

Classification and ordination of pinyon pine forests of Querétaro State

Marcela Rosas Chavoya1, Diódoro Granados Sánchez1, Ro Linx Granados Victorino2 y Salvador Esparza Govea3

Resumen

El desierto queretano, en especial el que está dentro de la Sierra Gorda, incluye una de las áreas con mayor abundancia de pinos piñoneros en México. El estudio descrito se llevó acabo en 14 localidades de bosques de estas coníferas con el objetivo de caracterizarlos estructural y florísticamente, así como establecer una relación entre la estructura y la composición de especies de las comunidades con su ambiente físico. Se realizaron muestreos estacionales de junio del 2013 a junio del 2014, y recorridos de 2 000 m por localidad, donde se recolectaron e identificaron herbáceas anuales y perennes, arbustos y árboles. Los resultados indican la existencia de tres taxa pertenecientes al grupo de los piñoneros: P. cembroides, P. cembroides var. bicolor y P. pinceana; mismos que junto con Juniperus flaccida forman cuatro diferentes asociaciones de dominancia y codominacia, cada una con distintos grados de similitud florística, los cuales fueron definidos por un análisis de agrupamiento. La ordenación mediante un análisis de correspondencias canónicas sugiere que las variables que rigen la composición de la vegetación y los grupos ecológicos son de origen multifactorial; de ellos, los más relevantes para su establecimiento son la materia orgánica, la pendiente y la altitud. P. pinceana es la única dentro de la NOM-059, de las tres registradas en el estado de Querétaro, y ha sido catalogada como en peligro de extinción.

Palabras clave: Análisis de correspondencias canónicas, asociaciones vegetales, composición florística, comunidad vegetal, estructura forestal, Pinus cembroides Zucc.

Abstract

The Queretanian desert, particularly that part within the Sierra Gorda, includes an area with the greatest abundance of pinyon pines in Mexico. The study here described was carried out in 14 locations of this kind of forests with the aim to make the structural and floristic characterization as well as to establish a relationship between the structure and the species composition with their physical environment. Seasonal samplings were performed from June 2013 to June 2014 and 2 000 m long walk rounds by location were made; thus annual and perennial herbs, shrubs and trees were collected and identified. Results show the existence of three taxa that belong to this group: P. cembroides, P. cembroides var. bicolor and P. pinceana; which, together with Juniperus flaccida make up four different associations of dominance and codominance, each one with different degrees of floristic similitude, which were defined by a cluster analysis. The ordination by a correspondence canonical analysis suggests that the variables that govern the floristic composition and the ecological groups have a multifactorial origin of variables where the most outstanding which affect their establishment were the organic matter, slope and altitude. Of the three taxa in record in Querétaro State, P. pinceana is the only one considered in the NOM-059 regulation and has been classified as endangered species.

Key words: Canonical Correspondence Analysis, plant association, plant composition, plant community, forest structure, Pinus cembroides Zucc.

Fecha de recepción/ Date of receipt: 27 de enero de 2015; Fecha de aceptación/Date of acceptance: 21 de diciembre de 2015. 1 División de Ciencias Forestales, Universidad Autónoma Chapingo, México. Correo-e: [email protected] Departamento de Preparatoria Agrícola, Área de Biología Universidad Autónoma Chapingo, México.1 Posgrado en Hidrociencias. Colegio de Postgraduados Chapingo, México.


Rosas et al., Clasificación y ordenación de bosques...

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Introduction

It is estimated that there are 46 species of the Pinus genus in Mexico and from them, pinyon pines produce edible seeds. They are endemic to North America, where they have a broad distribution, from south Idaho (Pinus monophylla Torr. & Frém, 42° 16’ N) in the southwest of the United States of America, up to the south of Puebla State in Mexico (Pinus cembroides subsp. orizabensis D. K. Bailey, 18°27’ N) and they grow under different climate regimes. They may live in high places as P. edulis Engelm. does in the Rocky Mountains or in warm low lands as P. cembroides Zucc. (Armentrout and Pieper, 1988; Richardson, 1998).

The Queretanian desert, particularly that part within the Sierra Gorda, includes an area with the greatest abundance of pinyon pines in Mexico. Mainly, two species coexist at the central part, Pinus cembroides and Pinus pinceana Gordon. In addition, Zavala and Campos (1993) recorded an important population of P. cembroides var. bicolor Little in Cadereyta Municipality.

Pinyon pines are very relevant species for the arid zones of the country, since sometimes they are the only forest resource there. From this species, the locals get firewood or building material, as well as nourishment and economic profit from the seed, to which it must be added the fact that such natural communities provide a several environmental services (Villarreal et al., 2009). On the other hand, these pines are acknowledged for their great adaptability and resistance to adverse conditions, which confers them a status of great potential for ecological restauration (Ríos et al., 2008).

The communities dominated by pinyon pines in the tree stratum have, in general, a transitional place between the mild-weather forests of the mountain areas and the xerophytic scrubland, from which the result is a mixed floral composition (Granados et al., 2012; Granados et al., 2015). In addition to the complex relationships established between them, the species interchange of two different floras provide a unique physiognomy to this kind of forests.

The different species of plants that make up a particular ecosystem have very different tree dimensions (height, cover and diameter) and regularly are in specific sites as a response to changes in climate factors, environmental gradients or to disturb, being natural or from human origin (Remmert, 1991).

Introducción

Se estima que en México existen 46 especies del género Pinus y de ellas, los piñoneros producen semillas comestibles. Son endémicos de Norteamérica, en donde tienen una distribución extendida, desde el sur de Idaho (Pinus monophylla Torr. & Frém, 42° 16’ N) en el suroeste de Estados Unidos de América, hasta el sur de Puebla en México (Pinus cembroides subsp. orizabensis D. K. Bailey, 18°27’ N), y se desarrollan bajo diferentes regímenes climáticos. Pueden habitar lugares altos como P. edulis Engelm. en las Montañas Rocallosas o tierras bajas muy calurosas como P. cembroides Zucc. (Armentrout y Pieper, 1988; Richardson, 1998).

El desierto queretano, en especial el área correspondiente a la Sierra Gorda, contiene una de las áreas con mayor abundancia de estos pinos en el territorio nacional. En el centro coexisten, principalmente, dos especies, Pinus cembroides y Pinus pinceana Gordon. Además, Zavala y Campos (1993) registraron una población importante de P. cembroides var. bicolor Little en el municipio Cadereyta, Querétaro.

Los pinos piñoneros son de gran relevancia para las zonas áridas del país, ya que algunas veces constituyen el único recurso forestal presente, del cual los pobladores locales obtienen madera para leña o construcción, alimento y ganancias económicas por el aprovechamiento del piñón, a lo que habría que agregarse que dichas comunidades naturales proporcionan una variedad de servicios ambientales (Villarreal et al., 2009). Por otro lado, estos pinos son reconocidos por su amplia adaptabilidad y resistencia a condiciones adversas, lo que les confiere un estatus de especies con gran potencial para la restauración ecológica (Ríos et al., 2008).

Las comunidades dominadas por ellos en el estrato arbóreo ocupan, en general, un lugar transitorio entre los bosques templados de las áreas montañosas y los matorrales xerófilos, de lo que resulta que tengan una composición florística mixta (Granados et al., 2012; Granados et al., 2015). Además de las complejas relaciones que se establecen entre ellas, el intercambio de especies de dos floras distintas le da a los bosques de este tipo una fisionomía única.

Los distintos taxa de plantas que componen un ecosistema determinado tienen dimensiones (altura, cobertura y diámetro) muy variadas y por lo regular ocupan sitios bien definidos, en respuesta a cambios en los factores climáticos, gradientes ambientales o al disturbio, natural o provocada por el hombre (Remmert, 1991).

La clasificación es un método ampliamente utilizado para identificar las asociaciones entre la composición florística de las comunidades, y así poder distinguirlas de manera más precisa y sintética; a su vez, un método complementario es


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la ordenación, la cual determina la influencia de los factores ambientales o edáficos sobre la presencia y dinámica de ciertos gremios (Sánchez y López, 2003; Alcaraz, 2013; Granados et al., 2015)

Harris et al. (2003) señalan la importancia del uso de las técnicas de análisis multivariado en los estudios sinecológicos como un mecanismo para detectar los factores ambientales responsables del cambio en la estructura y distribución de la vegetación. Aunque existen diversos trabajos que han contribuido al conocimiento biológico y ecológico de los bosques de piñoneros en otras regiones, este tipo de estudio resulta pertinente debido a que el entendimiento de la estructura de las comunidades vegetales propicia una buena toma de decisiones, en cuanto a su aprovechamiento y conservación.

Los objetivos del presente trabajo consistieron en caracterizar fisonómica y florísticamente la vegetación comprendida en los bosques de pino piñonero del estado de Querétaro, así como establecer una relación entre la estructura y composición de las comunidades con su ambiente físico.


Localización del área de estudio

El área de estudio se ubica en la región árida de Querétaro y sus sistemas montañosos circundantes que en su conjunto se denominan Sierra Gorda. Esta zona forma parte de la provincia fisiográfica de la Sierra Madre Oriental, con una altitud entre 2 000 y 2 900 m. Predomina el clima semicálido subhúmedo, mismo que abarca parte de los municipios Arroyo Seco, Jalpan de Serra, Pinal de Amoles y Landa de Matamoros; y al suroeste; el clima es seco y semicálido con lluvias en verano (Conagua, 2002).

El trabajo de campo se desarrolló en las 14 localidades con bosques de pino piñonero siguientes: Cadereyta 1 y 2, Los Juárez, Maguey Verde 1 y 2, Pinal de Amoles, Puerto Hondo, Río Blanco 1 y 2, San Javier, San Joaquín, Sombrerete, Villitas y Vizarrón (Figura 1).

Classification is a widely used method to identify the associations in the floristic composition of the communities and therefore, to distinguish in a more precise and synthetic way the different ecological associations of vegetation; ordination, on the other side, is a complementary method by which the influence of the environmental or edaphic factors upon the presence and dynamics of some groups is determined (Sánchez and López, 2003; Alcaraz, 2013; Granados et al., 2015).

Harris et al. (2003) mentioned the importance of using multivariate techniques in synecological studies as a mechanism to detect the environmental factors responsible of the changes in the structure and distribution of vegetation. Although there are several works that have made a contribution to the biological and ecological knowledge of the pinyon forests in other regions, this kind of study, is convenient as the understanding of the structure of the vegetal communities favors a right decision taking in terms of use and conservation.

The aims of this work were to describe the physiognomy and flora of the vegetation in the pinyon pine forests of Querétaro State, as well as to establish a relation between the structure and composition of the communities with their physical environment.


Study area

The study area is located in the arid region of Querétaro State and its surrounding mountain system that, as a whole, is known as Sierra Gorda. This zone is part of the physiographic province of the Sierra Madre Oriental, at an altitude of 2 000 to 2 900 m. The semi-warm semi- humid weather prevails, which includes Arroyo Seco, Jalpan de Serra, Pinal de Amoles and Landa de Matamoros Municipalities; and to the southwest, the weather is dry and semi-warm with summer rains (Conagua, 2002).

Field work was performed in the following 14 locations of pinyon pine forests: Cadereyta 1 and 2, Los Juárez, Maguey Verde 1 and 2, Pinal de Amoles, Puerto Hondo, Río Blanco 1 and 2, San Javier, San Joaquín, Sombrerete, Villitas and Vizarrón (Figure 1).


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Composición florística

Se hicieron muestreos estacionales de junio del 2013 a junio del 2014, así como recorridos de 2 000 m por localidad, donde se recolectaron e identificaron especies herbáceas anuales y perennes, arbustos y árboles. Los especímenes que no fue posible identificar in situ se recolectaron y procesaron para su identificación en el herbario de la División de Ciencias Forestales y en el de la Preparatoria Agrícola de la Universidad Autónoma Chapingo.

Caracterización de la vegetación

El análisis estructural se basó en la caracterización fisonómica de las localidades, en donde se tomaron 12 puntos seleccionados al azar, distanciados entre sí por lo menos 20 m. En cada punto se aplicó la técnica de Punto Cuadrante Centrado (Cottam y Curtis, 1956), en el cual se toman como referencia especies con forma de vida arbórea, con DAP (diámetro a la altura del pecho, 130 cm) mayor a 10 cm; por sitio se trazan dos líneas perpendiculares que forman cuadrantes, dentro de cada uno se mide la distancia al árbol más cercano al punto central, y se registra el nombre de la especie, su altura y su DAP.

Floristic composition

Seasonal samplings were performed from June 2013 to June 2014, as well as 2 000 m long walk rounds by location were made and, thus, annual and perennial herbs, shrubs and trees were collected and identified. The specimens that were not identified in situ were collected and processed for that purpose in the herbarium of the División de Ciencias Forestales and of the Preparatoria Agrícola of the Universidad Autónoma Chapingo.

Description of vegetation

The structural analysis was based on the physiognomical characterization of each location, in which 12 points selected at random were taken at a distance of 20 m at least between them. In each point was applied the central quadrant point technique (Cottam and Curtis, 1956), in which species with a tree life form with a BHD over 10 cm were taken as a reference; in each site two parallel perpendicular lines that form quadrants were drawn, and in each of them the distance to the closest tree to the central point were measured, and the name of the species, height and BHD were recorded.

Figura 1. Área de estudio.Figure 1. Study area.


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This variables allowed to make an estimation of the frequency, dominance and density values of the more representative species in each location and were calculated as follows:

The mean basal area is the average of the basal area of all the members of each species; it was calculated with the following formula:

Density was defined as the total number of individuals of all species in 100 m2 and was determined as follows:

Mean distance is the average of all de distances among the individuals of the species recorded in regard to the central point.

The relative values of frequency, density and dominance were combines in the Relative Importance Value (VIR, for its Spanish acronym) based upon de formula by Müeller-Dombois and Ellenberg (1974):

With the Relative Importance Values of the species for each locality, the graphical representation of the vertical and horizontal structure of communities through physiognomic type semi-realistic dimensional profiles was performed according to the method of Richards (1952). Schemes called danserograms were also developed, which are aimed to facilitate understanding of the organization of plant communities, their classification and selection of methods for their systematic study (Granados and Tapia, 1990). The symbols used in these graphics to describe the most representative characteristics of each species are illustrated in Figure 2.

Estas variables permitieron estimar los valores de frecuencia, dominancia y densidad de las especies más representativas por localidad, y se calcularon de la siguiente manera:

El área basal media es igual al promedio de las áreas basales de todos los individuos de cada especie, y se calculó con la fórmula:

La densidad se definió como el número total de individuos de todas las especies en 100 m2 y se determinó con la expresión:

La distancia media es el promedio de las distancias de todos los individuos de las especies registradas con respecto al punto central.

Los valores relativos de frecuencia, densidad y dominancia se combinaron en el Valor de Importancia Relativa (VIR), con base en la fórmula definida por Müeller-Dombois y Ellenberg (1974):

Con los Valores de Importancia Relativa de las especies para cada localidad se hizo la representación gráfica de la estructura vertical y horizontal de las comunidades, mediante perfiles fisonómicos dimensionales de tipo semirrealista, según el método de Richards (1952). También se elaboraron esquemas llamados danserogramas, los cuales tienen como objetivo principal facilitar la comprensión de la organización de las comunidades vegetales, su clasificación y la selección de métodos para su estudio sistemático (Granados y Tapia, 1990). La simbología utilizada en dichos gráficos para describir las características más representativas por taxon se ilustran en la Figura 2.


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Clasificación y Ordenación

En cuanto a las variables ambientales, en los sitios se registraron: la exposición, la pendiente y la altitud de cada comunidad. En el caso de las edáficas, fue necesario tomar muestras de 1 kg, aproximadamente, por sitio con bosque de pino piñonero, para su análisis posterior en el Laboratorio Central Universitario del Departamento de Suelos de la Universidad Autónoma Chapingo, en donde se hicieron las siguientes determinaciones:

1. pH, mediante potenciómetro con relación suelo-agua 1:2.

2. N (Nitrógeno), extraído con cloruro de potasio a una concentración 2N y se determinó mediante arrastre de vapor.

Classification and Ordination

About the environmental variables, in each site the exposition, slope and altitude of each community were noted. In the case of the edaphic variables, it was necessary to take a 1 kg of soil samples from each site with pinyon pine forest for their subsequent analysis at the Laboratorio Central Universitario of the Departamento de Suelos of the Universidad Autónoma Chapingo, where the following was determined:

1. pH, by a potentiometer with a 1:2 soil-water ratio.

2. N (Nitrogen), extracted by a 2N potassium chloride concentration and was determined by steam stripping.

3. P (Phosphorous), obtained by the Bray P-1 (Bray and Kurtz, 1945) and Olsen (Olsen and Sommers, 1982) extraction methods.

Figura 2. Símbolos para la descripción estructural de la comunidad propuestos por Dansereau, 1957 (modificado de Valenzuela y Granados, 2009).

Figure 2. Symbols for the structural description of the community proposed by Dansereau, 1957 (Adapted by Valenzuela and Granados, 2009).


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3. P (Fósforo), obtenido por los métodos de extracción Bray P-1(Bray y Kurtz, 1945). y Olsen (Olsen y Sommers, 1982).

4. K (Potasio), extraído en acetato de amonio a una concentración 1N con, pH 7 en una relación 1:20 y se cuantificó por espectrofotometría de emisión de flama.

5. Ca (Calcio), extraído en acetato de amonio en una concentración 1N, con pH 7 en una relación 1:20 y se determinó por espectrofotometría de absorción atómica.

6. Fe (Hierro), extraído con DTPA en una relación 1:4 y fue determinado por espectrofotometría de absorción atómica.

7. Materia orgánica (MO) por el método de Walkley y Black (1934).

8. Textura del suelo, mediante un hidrómetro de Bouyoucos.

La vegetación se clasificó con base en un análisis cluster o de agrupamiento, de lo que resultó un dendrograma general de áreas, con atributos binarios (presencia-ausencia) de las especies que componen cada una de las localidades. Se utilizó el índice de semejanza de Bray-Curtis como medida de distancia, y como algoritmo de unión el promedio entre grupos y un nivel de corte de 0.5. El análisis se realizó con el programa de cálculo PAST 3.01 (Hamer et al., 2001).

Posteriormente, se hizo un análisis de correspondencias canónicas (ACC), con una ordenación directa, en la que la composición de especies se relaciona directamente con el gradiente de las variables ambientales (Sánchez y López, 2003). Los componentes que se correlacionaron con el ACC fueron las especies, los sitios y las variables ambientales registradas para cada localidad. Se trabajó con el programa de cálculo CANOCO (Ter Braak y Smilauer, 1998).

Resultados

Composición florística

Se identificó un total de 78 especies de plantas vasculares en los bosques de pino piñonero del estado de Querétaro, pertenecientes a 63 géneros y 39 familias (Cuadro 1).

4. K (Potasium), extracted in ammonium acetate at a 1N concentration, pH 7 in a 1:20 ratio and was quantified by flame emission spectrophotometry.

5. Ca (Calcium) extracted in ammonium acetate at a 1N concentration, pH 7 in a 1:20 ratio and was determined by atomic absorption spectrophotometry.

6. Fe (Iron), extracted with DTPA in a 1:4 ratio and was determined by atomic absorption spectrophotometry.

7. Organic matter (MO) by the Walkley and Black method (1934).

8. Soil texture, by a Bouyoucos hydrometer.

Vegetation was classified by a cluster or grouping analysis, from which a general area dendrogram came, with binary properties (presence-absence) of the species present at each one of the localities. The Bray-Curtis similitude index was used a distance measure and as a link algorithm of the average among groups at a cut level of 0.5. The analysis were made with the calculation PAST 3.01 program (Hamer et al., 2001)

Later, a Canonical Correspondence Analysis (ACC, for its acronym in Spanish), with a direct ordination, in which the species composition is directly related with the environmental variable gradient (Sánchez and López, 2003). Species, sites and the environmental variables taken at each locality were the components correlated with ACC. The calculation program that was used was CANOCO (Ter Braak and Smilauer, 1998).

Results

Floristic composition

A total of 78 species of vascular plants in the pinyon pine forests of Querétaro State were identified, which belong to 63 genera and 39 families (Table 1).

Cactaceae followed by Asteraceae were the families with a greater number of species (Table 2).


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Cuadro 1. Composición florística de los bosques de pino piñonero del estado de Querétaro.Table 1. Floristic composition of the pinyon pine forests of Querétaro State.

Familia Especie

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Agavaceae Agave salmiana Otto ex Salm-Dyck X X X X X X X X X

Agavaceae Agave gentryi B. Ullrich X X

Agavaceae Agave ferox K. Koch

Agavaceae Agave xylonacantha Salm-Dyck X

Agavaceae Manfreda scabra (Ortega) McVaugh X

Anacardiaceae Rhus standleyi F. A. Barkley X X X X X X X X

Anacardiaceae Pistacia mexicana Kunth X

Apiaceae Arracacia tolucensis (Kunth) Hemsl. X X

Apocinaceae Asclepias linaria Cav. X X

Asparagaceae Dasylirion acrotrichum (Schiede) Zucc. X

Asteraceae Senecio sp. X X X X

Asteraceae Gnaphalium sp. X X X X X X X X

Asteraceae Melampodium sp. X X X X X X X X X X

Asteraceae Stevia salicifolia Cav. X X X X X X X X X X X

Asteraceae Ageratina espinosarum (A. Gray) R. M. King & H. Rob X

Asteraceae Euphatorium sp. X X

Asteraceae Erigeron longipes DC. X X X X

Asteraceae Baccharis conferta Kunth X

Asteraceae Senecio albonervius Greenm. X

Asteraceae Baccharis salicifolia Nutt. X

Bignonacea Tecoma stans (L.) Juss. ex Kunth X X X

Bromeliaceae Tillandsia recurvata (L.) L. X X X X X X X X X X X X X X

Bromeliaceae Tillandsia usneoides (L.) L. X X X X X X X X X X X X X X

Cactaceae Opuntia streptacantha Lem.. X X

Cactaceae Coryphantha erecta Lem. ex. Pfeiff. X X

Cactaceae Echinocactus grusonii Hildm. X

Cactaceae Ferocactus echinde (DC.) Britton & Rose

Cactaceae Opuntia rastrera F. A. C. Weber X X

Cactaceae Cylindropuntia imbricata (Haw.) F. M. Kunth X X X

Cactaceae Opuntia leucotricha DC. X X

Cactaceae Opuntia tomentosa Salm-Dyck X X X

Cactaceae Echinocereus pentalophus (DC.) Lem. X X

Continúa Cuadro 1...


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Familia Especie

Localidad

1: S

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Cactaceae Stenocactus ochoterenaus Tiegel X

Cactaceae Mammillaria uncinata Zucc. ex Pfeiff. X X

CaprifoliaceaeSymphoricarpos microphyllus (Humb. & Bonpl. ex Schltdl.) Kunth

X

Caryophyllacea Arenaria lanuginosa (Michx.) Rohrb. X

ConvolvulaceaeIpomoea orizabensis (G. Pelletan) Ledeb. ex Steud.

X X X X

ConvolvulaceaeMaurandya antirrhiniflora Humb. & Bonpl. ex Willd.

X X

Crassulaceae Sedum moranense Kunth X X X X

Crassulaceae Echeveria elegans Rose X X

Cupressaceae Juniperus flaccida Schltdl. X X X X X X X X X X X X X X

Cupressaceae Juniperus deppeana Steud. X X X X X

Euphorbiaceae Codiaeum variegatum (L.) Rumph. ex A. Juss. X X X X

Euphorbiaceae Euphorbia antisyphilitica Zucc. X X

Fabaceae Brongniartia intermedia Moric. X X X X X X

Fabaceae Dalea lutea (Cav.) Willd. X X X X X X

Fabaceae Senna mexicana (Jacq.) H. S. Irwin & Barneby X X X X

Fabaceae Vicia ludoviciana Nutt. X

Fabaceae Phaseolus sp. X

Fabaceae Acacia schaffneri (S. Watson) F. J. Herm. X

Fagaceae Quercus mexicana Bonpl. X X

Fagaceae Quercus germana Schltdl. & Cham. X

Fabaceae Sophora secundiflora (Ortega) DC. X X

Fouquieriaceae Fouquieria splendens Engelm. X

Geraniaceae Geranium latum Small X X X X X X X X X

Krameriaceae Krameria cytisoides Cav. X X

Krameriaceae Krameria ixine L. X X

Lamiaceae Salvia coccinea Buc’hoz ex Etl. X X X X X X X X X X X

Lamiaceae Salvia ballotiflora Benth.. X X X X X X

Lamiaceae Salvia microphylla Kunth X X X X

Lamiaceae Poliomintha sp. X

Lentibulariaceae Pinguicula acuminata Benth. X X

Onagraceae Fuchsia thymifolia Kunth

Pinaceae Pinus cembroides Zucc. X X X X X X X X X X X X X X




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Familia Especie

Localidad

1: S

an J

avie

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2: V

izar

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3: S

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ín

4: P

inal

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14: V

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Pinaceae Pinus pinceana Gordon X X X X

Piperaceae Peperomia campylotropa A. W. Hill X X X X

Ranunculaceae Thalictrum fendleri Englem. ex A. Gray X

Rhamnaceae Condalia mexicana Schltdl. X X

Rosaceae Malacomeles denticulata (Kunth) G. N. Jones X X X X X X X X X X

Rubiaceae Bouvardia ternifolia (Cav.) Schltdl. X X X X X X X X

Rubiaceae Bouvardia longiflora (Cav.) Kunth X X X X

Rutaceae. Decatropis bicolor (Zucc.) Radlk. X

Sapindaceae Dodonaea viscosa (L.) Jacq. X X X X X X X X X

Scrophulariaceae Castilleja tenuiflora Benth.. X X X X X X X X X X X X X

Verbenaceae Lantana velutina M. Martens & Galeotti X X X X X X X X X

Verbenaceae Glandularia bipinnatifida (Schauer) Nutt. X X X

Las familias con mayor número de especies fueron Cactaceae, seguida por Asteraceae (Cuadro 2).

Cuadro 2. Familias con mayor número de especies asociadas a bosques piñoneros.

FamiliaNúmero de

géneros

Número de

especies

% de

especies

Cactaceae 8 12 15

Asteraceae 7 10 13

Fabaceae 7 7 9

Agavaceae 2 5 6

Lamiaceae 2 4 5

Clasificación

A partir de la composición de especies de cada sitio se obtuvo un dendrograma con el análisis de agrupamiento; con un nivel de corte del 4.8, se registraron cuatro grupos diferentes que corresponden a cuatro asociaciones florísticas distintas (Figura 3): bosque de Pinus cembroides-Juniperus flaccida Schltdl.; bosque dominado en el dosel por Pinus cembroides, algunas veces acompañado de Pinus pinceana; bosque de Pinus cembroides-Pinus cembroides var. bicolor; y bosque dominado por Juniperus flaccida acompañado de Pinus cembroides.

Table 2. Families with greater number of species associated to pinyon forests.

FamilyNumber of

genera

Number of

speciesSpecies %

Cactaceae 8 12 15

Asteraceae 7 10 13

Fabaceae 7 7 9

Agavaceae 2 5 6

Lamiaceae 2 4 5

Classification

From the composition of species in each site, a dendrogram with the cluster analysis was obtained; with a cutoff level of 4.8, four different groups corresponding to four different floristic associations (Figure 3) were recorded; the Pinus cembroides forest -Juniperus flaccida Schltdl., dominated at the canopy by the Pinus cembroides forest, sometimes accompanied by Pinus pinceana, Pinus cembroides-Pinus cembroides var. bicolor forest and forest dominated by Juniperus flaccida accompanied by Pinus cembroides.



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Figura 3. Semejanza florística de los 14 sitios determinada con el uso del coeficiente de Bray-Curtis. Figure 3. Floristic similitude of the 14 sites determined by the Bray-Curtis coefficient.

A continuación se describe la estructura y fisionomía general de cada una de las asociaciones vegetales:

Bosque de Pinus cembroides-Juniperus flaccida. Dominada en el dosel por Pinus cembroides y Juniperus flaccida, de las cuales la primera especie es la más frecuente, más abundante y dominante por área basal; incluye pocos individuos acompañantes de porte arbóreo, como Rhus standleyi F. A. Barkley y Acacia schaffneri (S. Watson) F. J. Herm. (Figura 4).

La estructura vertical y horizontal se muestran en el perfil fisonómico y danserograma de las figuras 4 y 6; el estrato superior está compuesto por P. cembroides y J. flaccida, con una altura de 7 a 11 m y una cobertura abierta; el estrato medio de 3 a 6 m reúne a individuos de Acacia schaffneri y árboles juveniles de pinos piñoneros, principalmente. El estrato arbustivo está constituido por Agave salmiana Otto ex Salm-Dyck, Echinocereus pentalophus (DC.) Lem., Mammilaria uncinata

Zucc. ex Pfeiff., Croton incanus Kunth, Dodonaea viscosa (L.) Jacq.; mientras que en el estrato herbáceo se reconoce a Senna mexicana (Jacq.) H. S. Irwin & Barneby, Krameria ixine L., Condalia mexicana Schltdl., Amelanchier denticulata (Kunth) K. Koch y Castilleja tenuifolia Benth., como taxa más importantes.

The structure and general physiognomy of each one of the vegetal associations is described as follows.

Pinus cembroides-Juniperus flaccida forest. This vegetal association is dominated at the canopy by Pinus cembroides and Juniperus flaccida, of which the first species is the most common, most abundant and dominant by basal area; includes few companions arboreal individuals, such as Rhus standleyi F. A. Barkley and Acacia schaffneri (S. Watson) F. J. Herm. (Figure 4).

The vertical and horizontal structure may be observed in the physiognomical profile and the danserogram of figures 4 and 6; the upper stratum is made up by P. cembroides and J. flaccida, with a height of 7 to 11 m and an open cover; the middle stratum, from 3 to 6 m high, gathers, mainly, individuals of Acacia schaffneri and young pinyon pine trees. The shrub stratum is made up by Agave salmiana Otto ex Salm-Dyck, Echinocereus pentalophus (DC.) Lem., Mammilaria uncinata Zucc. ex Pfeiff., Croton incanus Kunth, Dodonaea viscosa (L.) Jacq., while in the herb stratus, can be found Senna mexicana (Jacq.) H. S. Irwin & Barneby, Krameria ixine L., Condalia mexicana

Schltdl., Amelanchier denticulata (Kunth) K. Koch and Castilleja tenuifolia Benth., as the most important species.


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Esta asociación se registró en tres localidades: Río Blanco 1 y 2 y Puerto Hondo, todas con un clima semiseco cálido y suelos de tipo Castañozem calcáreo. La exposición es predominantemente hacia el O, con pendientes promedio de 35 %. La menor altitud en todos los bosques corresponde a estas asociaciones, de 2 011 a 2 071 m, lo que propicia la alta representatividad de elementos xerófilos.

Bosques de Pinus cembroides y P. cembroides-Pinus pinceana. Asociación que se caracteriza por la dominancia total de Pinus cembroides en el estrato arbóreo, o bien por ser codominante con Pinus pinceana, sin embargo en ambos casos la composición florística presenta gran similitud, razón por la cual forman un solo grupo florístico. Algunas de las especies arbóreas acompañantes en son J. flaccida, J. deppeana Steud. y R. standleyi.

Ocho localidades comparten semejanza en composición de especies: San Joaquín, Cadereyta 1 y 2, Sombrerete, San Javier, en las que P. cembroides es dominante y Vizarrón, Maguey Verde 1 y 2 en codominancia con Pinus pinceana. Estos últimos sitios tienen pendientes pronunciadas (~42 %), con exposiciones NW y W. El intervalo altitudinal de es de 2 070 a 2 820 m, con predominancia de un clima templado subhúmedo.

P. cembroides y P. pinceana dominan el dosel en el estrato superior con una altura de 8 a 11 m y el estrato inferior de 4 a 7 m está representado, principalmente, por Juniperus flaccida y J. deppeana (Figura 5).

This association was recorded in three localities, Río Blanco 1 y 2 and Puerto Hondo, all with a semidry warm climate and soils of the Calcareous castañozem type. The prevailing exposition of these sites is W, with average slopes of 35 %. The least altitude in all forests for these associations is 2 011 – 2 071 m, which favors the high representation of the xerophyllic elements.

Pinus cembroides and P. cembroides-Pinus pinceana forests. This association is characterized by the total dominance of Pinus cembroides in the tree layer or even codominant with Pinus pinceana, but in both cases the floristic composition has great similarity, and that is why they form a single floristic group. Some of the accompanying tree species in these communities are J. flaccida, J. deppeana Steud. and R. standleyi.

Eight localities share similarity in species composition: San Joaquín, Cadereyta 1 and 2, Sombrerete, San Javier, where P. cembroides is dominant and Vizarrón, Maguey Verde 1 and 2 in codominance with Pinus pinceana. The latter sites have steep slopes (~ 42 %), with NW and W expositions. The altitudinal range of these communities is 2 070-2 820 m, with a predominant temperate subhumid climate.

P. cembroides and P. pinceana dominate the canopy in the upper layer with a height of 8 to 11 m and the lower layer of 4 to 7 m is represented mainly by Juniperus flaccida and J. deppeana (Figure 5).

Figura 4. Danserograma y perfil fisonómico del bosque de Pinus cembroides Zucc.-Juniperus flaccida Schltdl. 1. Pinus cembroides Zucc., 2. Juniperus flaccida Schltdl., 7. Agave salmiana Otto ex Salm-Dyck, 20. Rhus standleyi F. A. Barkley, 22. Opuntia tomentosa Salm-Dyck, 24. Dodonaea viscosa (L.) Jacq.

Figure 4. Danserogram and physiognomical profile of the Pinus cembroides Zucc.-Juniperus flaccida Schltdl. forest. 1. Pinus cembroides Zucc., 2. Juniperus flaccida Schltdl., 7. Agave salmiana Otto ex Salm-Dyck, 20. Rhus standleyi F. A. Barkley, 22. Opuntia tomentosa Salm-Dyck, 24. Dodonaea viscosa (L.) Jacq.


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La flora herbácea asociada está constituida por Castilleja tenuifolia, Stevia salicifolia Cav., Geranium latum Small, Melampodium sp., Dalea lutea (Cav.) Willd., Echinocactus grusonii Hilm. y Opuntia rastrera F.A.C. Weber, entre otras; el estrato arbustivo por Lantana velutina M. Martens & Galeotti, Dodonaea viscosa, Amelanchier denticulata, Tecoma stans (L.) Juss. ex Kunth, Brongniartia intermedia Moric. y Salvia ballotiflora Benth. Además, las epifitas Tillandsia usneoides y T. recurvata son abundantes.

Figura 5. Danserograma y perfil fisonómico del bosque de Pinus cemborides Zucc. 1. Pinus cembroides Zucc., 2. Juniperus flaccida Schltdl., 14. Cylindropuntia imbricata (Haw.) F. M. Kunth, 19. Acacia schaffneri (S. Watson) F. J. Herm., 26. Fouquieria splendens Engelm., 27. Euphorbia antisyphilitica Zucc., 28. Coryphanta erecta (Lem. ex Pfeiff.) Lem., 29. Agave gentryi B. Ullrich, 30. Opuntia cantabrigiensis Lynch.

Figure 5. Danserogram and physiognomical profile of the Pinus cemborides Zucc. forest. 1. Pinus cembroides Zucc., 2. Juniperus flaccida Schltdl., 14. Cylindropuntia imbricata (Haw.) F. M. Kunth, 19. Acacia schaffneri (S. Watson) F. J. Herm., 26. Fouquieria splendens Engelm., 27. Euphorbia antisyphilitica Zucc., 28. Coryphanta erecta (Lem. ex Pfeiff.) Lem., 29. Agave gentryi B. Ullrich, 30. Opuntia cantabrigiensis Lynch.

The herbaceous layer is made up by Castilleja tenuifolia, Stevia salicifolia Cav., Geranium latum Small, Melampodium sp., Dalea lutea (Cav.) Willd., Echinocactus grusonii Hilm. and Opuntia rastrera F.A.C. Weber; the associated shrubby flora consists mainly of Lantana velutina M. Martens & Galeotti, Dodonea viscosa, Amelanchier denticulata, Tecoma stans (L.) Juss. ex Kunth, Brongniartia intermedia Moric. and Salvia ballotiflora Benth. In addition, epiphytic Tillandsia recurvata and T. usneoides are plentiful.

Bosque de Pinus cembroides - P. cembroides var. bicolor. Los Juárez y Villitas presentan este tipo de asociación vegetal y en ambas localidades los taxa con mayor VIR fueron P. cemborides y P. cembroides var. bicolor, ya que son las especies más frecuentes y con mayor densidad; sin embargo, la primera ocupa mayor área basal en promedio (Figura 6).

El estrato superior del dosel es bajo y alcanza 7.5 m de altura, las especies codominantes coexisten con Juniperus flaccida y Juniperus deppeana. El estrato arbustivo se compone

Pinus cembroides - P. cembroides var. bicolor forest. Los Juárez and Villitas have this kind of vegetal association, both in which the taxa with highest RIV were P. cembroides and P. cembroides var. bicolor, as they are the most frequent species with the highest density; however, the first one has the greatest average basal area (Figure 6).


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de Gnaphalium sp., Lantana velutina, Dodonaea viscosa, Bouvardia ternifolia, Agave salmiana, Dasylirion acrotrichum (Schiede) Zucc. y Pinguicula acuminata Benth.

Esta agrupación ecológica se desarrolla en las partes más altas entre los 2 850 y 2 890 msnm, y con pendiente promedio de 40 %, con exposición S y clima templado subhúmedo, principalmente.

Bosque de Juniperus flaccida - Pinus cembroides. La última asociación es dominada en el dosel por Juniperus flaccida y Pinus cembroides; el primero es un taxón más frecuente, con mayor densidad y área basal; es decir, la especie más importante para el ecosistema. Dicha agrupación se registró en una sola localidad, Pinal de Amoles, y fue la comunidad más rica en composición del estrato arbóreo, con especies acompañantes como Quercus germana Schltdl. & Cham., J. deppeana, P. pinceana y Q. mexicana Bonpl.

El estrato arbóreo alcanza 11 m de altura, en el cual P. cembroides es el taxón sobresaliente. El estrato arbustivo se compone de Baccharis conferta Kunth, Bouvardia ternifolia, Baccharis salicifolia (Ruiz & Pav.) Pers., Fuchsia thymifolia Kunth, Scenecio albonervius Greenm., Symphoricarpos microphyllus HBK. y Agave salamiana. Las herbáceas más relevantes identificadas fueron Thalictrum fendleri Engelm. ex A. Gray, Arenaria lanuginosa (Michx.) Rohrb. y Vicia ludoviciana Nutt. (Figura 7).

The highest level of the canopy is rather low and is 7.5 m tall and in it the co-dominant species coexist with Juniperus flaccida and Juniperus deppeana. The shrub stratum is made up of Gnaphalium sp., Lantana velutina, Dodonea viscosa, Bouvardia ternifolia, Agave salmiana, Dasylirion acrotrichum (Schiede) Zucc. and Pinguicula acuminata Benth.

This ecological group develops in the higher parts in record, from 2 850 to 2 890 masl with a mean slope of 40 %, a S exposition and a sub-humid mild-weather, mainly.

Juniperus flaccida - Pinus cembroides forest. The last association in record is dominated at the canopy by Juniperus flaccida and Pinus cembroides; the first one being a more frequent taxon, with greatest density and basal area, that is, the most important species for the ecosystem. Such association was found just in one location, Pinal de Amoles, and was the richest community in species composition of the tree stratum, with related species such as Quercus germana Schltdl. & Cham., J. deppeana, P. pinceana and Q. mexicana Bonpl.

Figura 6. Danserograma y perfil fisonómico semirrealista de la vegetación característica del grupo tres. 1. Pinus cembroides Zucc., 2. Juniperus flaccida Schltdl., 4. Bouvardia longiflora, 7. Agave salmiana, 11. Stevia saliciflora, 13. Juniperus deppeana, 24. Dodonaea viscosa, 32. Pinus cemboides var. discolor, 34. Pinguicola acuminata.

Figure 6. Danserogram and physiognomical semi-realistic profile of the proper vegetation of group 3. 1. Pinus cembroides Zucc., 2. Juniperus flaccida Schltdl., 4. Bouvardia longiflora, 7. Agave salmiana, 11. Stevia saliciflora, 13. Juniperus deppeana, 24. Dodonaea viscosa, 32. Pinus cemboides var. discolor, 34. Pinguicola acuminata.


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Esta localidad presenta mayor afinidad con las especies del bosque templado, lo que se refleja en su alta diversidad arbórea; se desarrolla en pendientes escarpadas (73 %), a una altitud de 2 427 m con una exposición predominante hacia NO y un clima templado subhúmedo con lluvias solo en verano.

Figura 7. Danserograma y perfil fisonómico semirrealista de la vegetación en el sitio de Pinal de Amoles. 1. Pinus cembroides Zucc., 2. Juniperus flaccida Schltdl, 8. Pinus pinceana Gordon, 15. Quercus germana Schltdl. & Cham., 16. Quercus mexicana Bonpl., 17. Senecio sp., 18. Baccharis conferta Kunth.

Figure 7. Danserogram and physiognomical semi-realistic profile of the vegetation of the site in Pinal de Amoles. . Pinus cembroides, 2. Juniperus flaccida Schltdl, 8. Pinus pinceana Gordon, 15. Quercus germana Schltdl. & Cham., 16. Quercus mexicana Bonpl., 17. Senecio sp., 18. Baccharis conferta Kunth.

The tree stratum gets up to 11 m high, in which P. cembroides is the most outstanding species. The shrub layer includes Baccharis conferta Kunth, Bouvardia ternifolia, Baccharis salicifolia (Ruiz & Pav.) Pers., Fuchia thymifolia Kunth, Scenecio albonervius Greenm., Symphoricarpos microphyllus HBK and Agave salamiana. The most relevant herbs that were identified were Thalictrum fendleri Engelm. ex A. Gray, Arenaria lanuginosa (Michx.) Rohrb. and Vicia ludoviciana Nutt. (Figure 7).

Ordenación

Algunos de los factores físicos más relevantes para el establecimiento de las comunidades se utilizaron para ordenar a los bosques de pino piñonero a partir de un análisis de correspondencias canónicas, el cual reconoce la correlación entre las variables ambientales y la composición de cada una de las localidades. Los valores estadísticos para los tres primeros ejes de ordenación se muestran en el Cuadro 2, lo que sugiere que los factores ambientales analizados están correlacionados con la flora asociada a bosques piñoneros de Querétaro y que estos tres ejes pueden explicar 60 % de la variación en las localidades.

This locality shows a greater affinity with the species of mild-weather forest, which become evident in its high tree diversity; it grows in steep slopes (73 %), at 2 427 masl with a prevailing side slope towards NW and a mild-subhumid weather with summer rains.


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En cuanto a la correlación de las variables ambientales más relevantes para la ordenación de los datos (Cuadro 3), se destaca que a medida que la altitud aumenta, el pH disminuye mientras que el fierro se incrementa; por otro lado, la mayor cantidad de materia orgánica implica lo mismo en las concentraciones de potasio y de calcio, ambos macronutrientes indispensables para la nutrición de las plantas.

Las variables más importantes que definen el establecimiento diferenciado de especies en las comunidades de pino piñonero de Querétaro son la materia orgánica, el potasio, el calcio, la altitud y la pendiente (Cuadro 3).

Ordination

Some of the most relevant physical factors for the establishment of the communities were used to manage the pinyon pine forests from a canonical correspondence analysis, which detects the correlation between the environmental variables and the composition of each of the locations. The statistical values for the three first ordination axis are shown in Table 2, which suggests that the environmental factors that were analyzed are correlated with the flora associated to the pinyon forests of Querétaro and that these three axes may explain 60 % of the variation in the localities.

Cuadro 2. Resultados del análisis de correspondencias canónicas, para los tres primeros ejes de ordenación.

Ejes 1 2 3 Inercia total

Raíces características 0.674 0.407 0.338 2.946

Correlación especies-factores ambientales 0.998 0.964 0.996

Varianza acumulada (%)

De las especies 22.9 36.7 48.2

De las relaciones especie - ambiente 27 43.3 56.9

Table 2. Results of the for the first three ordination axes.

Axis 1 2 3 Total inertia

Characteristic roots 0.674 0.407 0.338 2.946

Species-environmental factors correlation 0.998 0.964 0.996

Accumulated variance (%)

Of the species 22.9 36.7 48.2

Of the species-environment relations 27 43.3 56.9


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Cuadro 3. Matriz de correlación entre las variables ambientales evaluadas en el presente estudio. Table 3. Correlation matrix between the environmental variables that were assessed in the actual study.

Variable Altitud Pendiente pH N P K Ca Fe M.O. Arena Limo Arcilla

Altitud 1

Pendiente -0.03 1

pH -0.65 0.06 1

N 0.44 0.2 -0.02 1

P 0.19 -0.1 0.18 0.23 1

K -0.15 0.22 -0.22 -0.14 -0.2 1

Ca -0.44 -0.09 0.34 -0.39 0.23 0.6 1

Fe 0.81 0.17 -0.75 0.4 -0.15 0.03 -0.41 1

M.O. -0.08 0.47 -0.27 -0.07 -0.15 0.87 0.46 0.06 1

Arena -0.31 -0.04 -0.11 -0.04 0.18 0.16 0.14 -0.19 0.11 1

Limo 0.46 0.51 0.03 0.37 0.22 -0.17 -0.29 0.35 -0.03 -0.54 1

Arcilla 0.18 -0.16 0.11 -0.1 -0.3 -0.11 -0.05 0.08 -0.12 -0.94 0.22 1M. O. = Materia orgánica. Los valores de las correlaciones estadísticamente significativas están en negritasThe correlations with significant values are in bold.

El comportamiento de las localidades, y por ende, de las asociaciones vegetales, de acuerdo con las variables ambientales se observa en la Figura 8, en la que sobresale la formación de tres agregados, en uno de los cuales se agrupan dos asociaciones distintas: bosques Pinus cembroides y bosques de P. cembroides y P. cembroides var. bicolor.

Cuadro 4. Matriz de correlación entre los tres primeros ejes y 12 variables ambientales.

Table 4. Correlation matrix between the first three axes and the 12 environmental variables.

Variable Eje 1 Eje 2 Eje 3

Altitud -0.03 -0.66 -0.66

Pendiente 0.66 0 -0.21

pH -0.37 0.13 0.48

N -0.15 -0.28 -0.52

P -0.19 -0.46 -0.01

K 0.74 -0.08 0.21

Ca 0.28 -0.25 0.79

Fe 0.18 -0.47 -0.5

M.O. 0.92 -0.05 0.09

Arena 0.18 0.31 0.04

Limo 0.1 -0.55 -0.27

Arcilla -0.25 -0.14 0.06Las correlaciones con valores significativos se expresan en negritas.The correlations with significant values are in bold.

In regard to the most relevant environmental variables for the ordination of data (Table 3) it may be noted that as altitude becomes higher, pH descends while iron increases; on the other hand, the increment in the amount of organic matter means the same for the potassium and calcium concentrations, both essential macronutrients for the nourishment of plants.

The most important variables that define the differential establishment of species in the pinyon pine communities of Querétaro are the organic matter, potassium, calcium, altitude and slope (Table 3).

The behavior of the locations, and therefore, of the vegetal associations, according to the environmental variables, may be observed in Figure 8, in which three clusters can be seen, in one of which two different associations are together: Pinus cembroides and P. cembroides and P. cembroides var. bicolor.

Discussion

Pinyon pine forests are very particular plant communities, which form a true ecotone between xerophyllic and temperate vegetation, and endow these forests a unique physiognomy, ecologically complex and highly vulnerable (Granados et al., 2015). The constant pressure on these ecosystems alter their components, which affects their natural regeneration (Fernández, 1997).


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Discusión

Los bosques de pinos piñonero son comunidades vegetales muy particulares, las cuales forman un verdadero ecotono entre la vegetación xerofita y templada, y dotan a estos bosques de una fisionomía única, ecológicamente compleja y muy vulnerable (Granados et al., 2015). La constante presión ejercida sobre dichos ecosistemas altera sus componentes, lo que repercute en su regeneración natural (Fernández, 1997).

La alta biodiversidad y vulnerabilidad de los bosques de pino piñonero los convierte en focos de atención para implementar planes de manejo y aprovechamiento sustentable, programas de regeneración y, específicamente, de conservación (Myers et al., 2000).

El primer paso para esto último es inventariar la biodiversidad. En el presente estudio se integró una lista florística de 78 especies, lo que sugiere que si se conservara el hábitat de los pinos piñoneros de Querétaro, esos taxa funcionarían como sombrilla (Bifolchi y Lodé, 2005), extenderían su protección a más de 77 especies de plantas, sin contar a las no vasculares, los hongos, bacterias y animales asociados a estos ecosistemas, que al ser ecotonos promoverían la preservación de varios biomas.

The high biodiversity and vulnerability of forests of pinyon pine turns them into focal points to implement management plans and sustainable use, as well as regeneration and specifically, conservation programs (Myers et al., 2000).

The first step for the latter is to make an inventory of biodiversity. In this study a flora list of 78 species was made, which suggests that if the habitat of the pinyon pines of Querétaro is conserved, such species would act as umbrella (Bifolchi and Lodé, 2005), they would extend their protection to more than 77 species of plants, without including the non-vascular, fungi, bacteriae and animals associated to these ecosystems, that as ecotones, would promote the preservation of several biomes.

Figura 8. Análisis de correspondencias canónicas de 14 sitios de muestreo con 78 especies de plantas y 12 variables ambientales.

Figure 8. Canonical correspondence analysis of 14 sampling sites with 78 plant species and 12 environmental variables.


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La familia mejor representada fue Cactaceae; Reynolds (2005) afirma que los ambientes perturbados conjuntan una mayor cantidad de especies con afinidad a climas xerófilos, y, por lo tanto, disminuye el número de las que se asocian a climas templados. La dominancia de xerofitas es un indicativo del estado de conservación deficiente en que están los bosques piñoneros de Querétaro (Romero et al., 2012).

Las distintas asociaciones de dominancia en el dosel y la composición florística de cada una de ellas es el resultado de una interacción multifactorial, cuyas variables más influyentes son la materia orgánica y sus elementos asociados (potasio y calcio), la pendiente y la altitud.

La localidad que registró la concentración de materia orgánica en el suelo más alta fue la de mayor riqueza de especies arbóreas, además de ser la más diferenciada florísticamente. La afinidad más alta de la localidad de Pinal de Amoles a la vegetación templada hace que contenga especies con hojas laminadas como los encinos, que contribuye al aumento en la hojarasca y, en consecuencia, en la materia orgánica, lo cual favorece que los suelos tengan más nutrientes. Sin embargo, en dicha localidad, Juniperus flaccida registró un valor de importancia superior al de P. cembroides, condición que pudo deberse a que los pinos piñoneros y en especial esta conífera, alcanzan su óptimo adaptativo al crecer sobre suelos pobres, pedregosos, calcáreos con un alto contenido de yeso, delgados y con buen drenaje (Granados et al., 2015). J. flaccida tiene más capacidad de reacción a los cambios ambientales (Himmelsbach et al., 2008), y sus poblaciones se benefician por los disturbios, principalmente por los de origen antropogénico (Ayerde y López, 2006)

Por otro lado, las asociaciones más extendidas dentro del estado de Querétaro fueron los bosques dominados por Pinus cembroides o en codominancia con P. pinceana, presentes en ocho localidades, en donde la mayoría son de exposición sur, que determina un ambiente más seco (Romero y García, 2002; Luna et al., 2008).

Ambas asociaciones tienen una gran similitud florística, por lo que se conglomeran en un solo grupo, pues sus regímenes climáticos y edáficos son muy parecidos, pero la existencia de una u otra asociación es dependiente de la topografía. Ríos et al. (2008) registraron que P. pincena se desarrolla mejor en pendientes muy pronunciadas y que es común que crezca dentro de las cañadas, tal y como se confirmó en esta investigación.

El factor que define la presencia de las comunidades codominadas por P. cembroides y P. cembroides var. bicolor es la altitud, pues se desarrollan en los localidades de altura superior, 2 853 a 2 882 msnm, lo cual está directamente relacionado con la precipitación y la temperatura (Xianping et al., 2006). Romero et al. (2012) citan que P. cembroides

Cactaceae was the best represented family in this study; Reynolds (2005) stated that disturbed environments gather a greater number of species with affinity to xerophyllic climates, and therefore, those related to mild-weather climate are reduced. The xerophytic dominance of xerophytes is an indicator of an inefficient conservation condition in which the pinyon pine forests of Querétaro are (Romero et al., 2012).

The different associations of dominance at the canopy and the floral composition of each one of them is the result of a multifactorial interaction, in which the most influential variables are the organic matter and their linked elements (potassium and calcium), slope and altitude.

The locality with the highest concentration of organic matter in the soil was the richest in tree species, besides being the most differentiated floristically. The higher affinity of Pinal de Amoles to the temperate vegetation has favored the inclusion of species with laminated leaves such as oaks, which contributes to increase litter and therefore organic matter, which favors that soils become richer in nutrients. However in this location, Juniperus flaccida recorded higher value of importance than P. cembroides, a condition that could be due because pinyon pines and especially this conifer, reach their adaptive optimal to grow on poor, stony, calcareous soils with a high content of gypsum, thin and well drained (Granados et al., 2015). J. flaccida is more responsive to environmental changes (Himmelsbach et al., 2008) and their populations benefit from disturbance, mainly those of anthropogenic origin (Ayerde and López, 2006).

On the other hand the most widespread associations within the state of Querétaro were the forests dominated by Pinus cembroides or in codominance with P. pinceana, present in eight locations where most of which had a southern exposition, which determines a drier environment (Romero and García 2002; Luna et al., 2008).

Both associations have a great floristic similarity, so conglomerate in one group, because its climate and soil regimes are very similar, but the existence of one or another association is dependent on the topography. Río et al. (2008) reported that P. pinceana does best in steep slopes and is common to grow within the creeks, as confirmed in this investigation.


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var. bicolor establece una estrecha relación con ambientes templados, lo que explica su distribución en sitios con mayor altitud.

Nueve especies de pinos piñoneros se califican dentro de una categoría de riesgo; de los tres taxa registrados en el estado de Querétaro, P. pinceana es la única dentro de la NOM-059 (Semarnat, 2010), catalogada como en peligro de extinción. En la zona de estudio tiene una amplia distribución y cobertura que se restringe, principalmente, a cañadas de pendiente pronunciada y difícil acceso, lo que ha mantenido a sus poblaciones resguardas de las actividades humanas como la agricultura, el pastoreo y la recolección de piñón. Situación que permite observar la relevancia de esas localidades como sitios prioritarios para la conservación de especies en peligro de extinción y con potencial de aprovechamiento y manejo sustentable.

Conclusiones

Los pinos piñoneros son especies con una gran amplitud ambiental y resisten exitosamente condiciones adversas como la sequía, las heladas y los suelos pobres; sin embargo, a pesar de estos atributos, las actividades humanas como el pastoreo, la agricultura, la extracción de madera y principalmente la recolección del piñón diezman sus poblaciones: Por lo tanto, es inminente implementar acciones que fomenten su conservación, la cual es asunto prioritario.

Los resultados aquí presentados son la base para elaborar planes de manejo que ayuden a proteger la biodiversidad de estos bosques, ya que a partir de la composición florística y los análisis estructurales se puede promover el pago por servicios ambientales y de esta manera mitigar la presión ejercida sobre los piñoneros, que muchas veces son el único ingreso económico de las poblaciones. Por otro lado la ordenación según los gradientes físicos y edáficos es de utilidad para conocer los sitios más adecuados para la reforestación de cada especie, así como para su producción en vivero.

Finalmente propiciar el uso de los pinos piñoneros como especies sombrilla para conservar por lo menos tres biomas diferentes (matorral xerófilo, bosque de pino piñonero y bosque templado) parece ser una alternativa viable para aumentar el alcance de su protección en un lapso de tiempo corto.

Agradecimientos

Los autores desean agradecer al personal de la División de Ciencias Forestales de la Universidad Autónoma Chapingo por haber otorgado las facilidades, recursos y espacio para la realización de este proyecto, así como a los revisores del manuscrito por sus acertadas observaciones.

The factor that defines the presence of communities codominated by P. cembroides and P. cembroides var. bicolor is altitude, as they developed in the localities of greater height 2 853-2 882 m, which is directly related to precipitation and temperature (Xianping et al., 2006). Romero et al. (2012) mention that P. cembroides var. bicolor establishes a close relationship with temperate environments, which explains their distribution in higher altitude sites.

Nine species of pinyon pine trees are classified within a risk category; of the three taxa registered in the state of Querétaro, P. pinceana is the only one within the NOM-059 (Semarnat, 2010), classified as endangered. In the study area it has a wide distribution and coverage that is limited to steep creeks and difficult to access, which has kept these populations away from human activities such as agriculture, grazing and seed collecting. This situation allows to observe the relevance of these locations as priority sites for conservation of endangered species and species with potential use and sustainable management.

Conclusions

Pinyon pines are species of a great environmental scope and have a great resistance to adverse conditions such as droughts, frosts and poor soil, but in spite of these attributes, human activities such as grazing, agriculture, wood harvest and mainly the collection of their edible seeds are reducing their numbers. Therefore, to take actions focused on their conservation is a priority.

The results shown here are the foundation to make management plans that may help to protect the biodiversity of these forests, since form the floristic composition and the structural analysis, the payment for environmental services may be promoted and thus, to mitigate the pressure over the pinyon trees, which many times are the only resources of financial resources for some people. On the other hand, the ordination according to the physical and edaphic gradients is useful to know the most convenient sites for the reforestation of each species, as well as for their cultivation at the nursery.

Finally, to favor the use of pinyon pines as umbrella species in order to preserve at least three different biomes (xerophyllic scrubland, pinyon pine forest and mild-weather forest) seems to be a viable short-cut to increase the scope of their protection in a short time.

Acknowledgements

The authors would like to thank the personnel of the División de Ciencias Forestales of the Universidad Autónoma Chapingo for having conferred the conditions, resources and space to accomplish the actual project, as well as to the reviewers of the manuscript for their correct observations.


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El trabajo de campo, así como la identificación de las especies se llevó acabo en conjunto por todos los autores del presente manuscrito. Marcela Rosas Chavoya: análisis fisionómico, elaboración de las bases de datos, y elaboración del primer manuscrito; Diódoro Granados Sánchez: responsable del proyecto, elaboración y revisión del escrito y aplicación de las correcciones arbitrales; Ro Linx Granados Victorino: análisis estadísticos, elaboración del manuscrito y aplicación de las correcciones arbitrales y editoriales; Salvador Esparza Govea: elaboración de los perfiles semirrealistas y los danserogramas

de la fisionomía de la vegetación.

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Field work as well as the identification of species was accomplished by all the authors. Marcela Rosas Chavoya: physiognomical analysis, building of data bases and writing of the first manuscript; Diódoro Granados Sánchez: responsible of the project, writing and review of the manuscript and implementation of the arbitral observations to the document; Ro Linx Granados Victorino: statistical analysis, writing of the manuscript and implementation of the arbitral and editorial observations to the document; Salvador Esparza Govea: making of the semi-realistic profiles and daserograms of the physiognomy of vegetation.


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Artículo / Article

Calidad de planta en etapa de vivero de dos especies de pino en sistema Doble-Trasplante

Plant quality of two pine species at nursery stage in a Double-Transplanting systemRosario Marilú Bernaola Paucar1, Juan Francisco Zamora Natera1, José de Jesús Vargas Radillo2, Víctor Manuel Cetina

Alcalá3, Ramón Rodríguez Macías1 y Eduardo Salcedo Pérez2

Resumen

El objetivo de esta investigación fue evaluar la calidad de planta producida en el sistema de Doble-Trasplante, con diferente volumen de contenedor y fertilización, en dos coníferas: Pinus douglasiana y Pinus devoniana, cuyas características e índices de calidad en vivero permitan estimar el éxito de su supervivencia en campo. Se seleccionaron 500 plantas por especie de 12 meses de edad (125 por tratamiento), producidas en charolas de poliestireno con un volumen por cavidad de 0.165 L., las cuales se trasplantaron y mantuvieron durante cinco meses en los contenedores de 1 y 5 L y con dos rutinas de fertilización (con y sin fertilizante). Se aplicó un diseño en bloques completamente al azar, con arreglo factorial 22 con cuatro tratamientos por taxon. El volumen del contenedor, en ambos taxa, tuvo un efecto positivo en las variables de crecimiento; sin embargo, solo Pinus devoniana registró una respuesta positiva a la fertilización adicional. Los contenidos foliares de N, Fe, Cu, Ca y Mn presentaron una relación con el crecimiento en los dos pinos bajo estudio. Para predecir el porcentaje de supervivencia en campo, el índice de Dickson (IQ) resultó ser el mejor indicador de calidad para P. douglasiana, mientras que para P. devoniana fue el índice de contenedor raíz (ICR). Por lo anterior, y por su facilidad de uso, el ICR se propone como un método práctico para determinar la calidad de planta en vivero.

Palabras clave: Pinus douglasiana Martínez, Pinus devoniana Lindl., índice de calidad de planta, vivero forestal, índice contenedor de raíz, volumen de contenedor.

Abstract

The objective of this research was to assess the quality of the plants produced using the Double-Transplanting system, with different container volumes and fertilizers, for two conifer species –Pinus douglasiana and Pinus devoniana–, whose characteristics and quality indices in the nursery may allow the estimation of the success of their survival in field. 500 plants of each species, aged 12 months (125 plants per treatment) were selected. The plants were produced in polystyrene trays with a volume of 0.165 L per cavity; they were transplanted and kept in 1 and 5 L containers during five months, and were subjected to two different fertilization routines (with and without fertilizer). A block random design with a 22 factorial arrangement and four treatments per taxon was applied. The container volume had a positive effect on the growth variables in both taxa; however, only Pinus devoniana registered a positive response to added fertilizers. The N, Fe, Cu, Ca and Mn foliar contents showed a relationship with growth in the two studied pine species. In order to predict the survival rate in field, Dickson’s index (QI) turned out to be the best quality indicator for P. douglasiana, while for P. devoniana it was the root container index (ICR). For this reason, and because it is easy to use, we propose the ICR as a practical method to determine the quality of the plant in the nursery.

Key words: Pinus douglasiana Martínez, Pinus devoniana Lindl., plant quality index, root container index, forest nursery, container volume.

Fecha de recepción/Date of receipt: 6 de julio de 2015; Fecha de aceptación/Date of acceptance: 21 de diciembre de 2015.1 Departamento de Botánica y Zoología, Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad de Guadalajara, México.2 Departamento de Madera, Celulosa y Papel, Centro Universitario de Ciencias Exactas e Ingeniería, Universidad de Guadalajara, México. Correo-e: [email protected] 3 Programa Forestal, Colegio de Postgraduados. Campus Montecillo, México.


Bernaola et al., Calidad de planta en etapa de vivero de dos...

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Introduction

Pinus douglasiana Martínez and Pinus devoniana Lindl. are highly important native species and are among the 10 species most widely utilized in reforestation programs for purposes of restoration or production in Mexico. Their study makes it possible to understand the manner in which each of them responds to management conditions, based on their different growth habits; the growth habit of P. douglasiana is rapid, whereas that of P. devoniana is cespitose (Eguiluz, 1982; Fiprodefo, 2006).

In forest nurseries, irrigation management, fertilizer application and shading are not the only factors that exert a significant influence on plant characteristics and quality: the type and size of the container also have an impact on plant production (Landis et al., 1990). In theory, it is possible to determine the ideal container for obtaining an optimal plant; however, increasing the volume of the container involves increasing the costs of the process (Altamash et al., 2009; Salcedo et al., 2012).

Recent studies have shown that when containers with a capacity above 90 cm3 are utilized, the plant roots acquire more volume and length, resulting in a higher survival rate in field (Landis et al., 1990; Landis et al., 2010). For example, Bernaola (2012) documented values of 94 % for Pinus hartwegii L. with the use of 5 L containers in a double-transplanting system two years after the plants had been established in field. Furthermore, she has stated that the cost-benefit ratio is viable (the cost of production per unit in the nursery is sixteen pesos), and that more tangible and intangible benefits will be obtained from the plantation in the long term.

For their part, Domínguez-Larena et al. (2006) recorded a positive relationship between container size and growth in Pinus pinea L. eight months after planting, as 0.3 and 0.4 L containers produced taller seedlings (20.9 to 21.3 cm) with a larger diameter (3.5 to 3.83 mm) and a survival rate ranging between 90 and 91.7 % three years after established in field. Nevertheless, when the production of P. radiata D. Don was evaluated eight months after germination in 0.2, 0.26 and 0.27 L containers, Ortega et al. (2006) did not determine significant differences in height, diameter or biomass. Aphalo and Rikala (2003) point out that, under nursery conditions, not only the container size and volume (0.19 and 0.3 L) but also the density of the plant per surface unit (306, 190 and 54 per m2) also influence the development of Betula pendula Roth plants, probably due to competition for light between individuals, reflected in the field. In this regard, during the first year the aerial / root dry biomass ratio was positively influenced (0.69) by the combined effect of a higher volume and lower density in the nursery. South et al., 2004 cite similar findings in their evaluation of Pinus

palustris Mill.

Introducción

Pinus douglasiana Martínez y Pinus devoniana Lindl. son especies nativas de gran importancia y están dentro de las 10 más utilizadas en los programas de reforestación con fines de restauración o de producción, en México. Su estudio permite comprender la forma en que cada una responde a las condiciones de manejo, a partir de sus diferencias en el tipo de crecimiento; el de P. douglasiana corresponde a un hábito rápido, mientras que P. devoniana es cespitoso (Eguiluz, 1982; Fiprodefo, 2006).

En los viveros forestales, no solo el manejo del riego, la aplicación de fertilizantes y la sombra influyen de manera importante en las características y calidad de las mismas, sino también, el tipo y tamaño de contenedor impactan la producción de planta (Landis et al., 1990). De manera teórica, determinar el contenedor ideal para obtener la mejor planta puede ser factible; sin embargo, incrementar su volumen implica, a su vez, aumentar los costos del proceso (Altamash et al., 2009; Salcedo et al., 2012).

Estudios recientes han demostrado que al utilizar contenedores con capacidad superior a 90 cm3, las plantas adquieren mayor volumen y longitud de raíz, lo cual se refleja en una supervivencia más alta en campo (Landis et al., 1990; Landis et al., 2010). Por ejemplo, Bernaola (2012) documentó valores de 94 % en Pinus

hartwegii L. al usar contenedores de 5 L en un sistema Doble-Trasplante, después de dos años de establecidas en campo. Además, indicó que la relación beneficio-costo es viable (costo unitario de producción en vivero fue de dieciséis pesos), y que a largo plazo se obtendrán más beneficios tangibles e intangibles de la plantación.

Por su parte, Domínguez et al. (2006) consignaron una relación positiva entre el tamaño del contenedor y el crecimiento de Pinus pinea L. a los ocho meses de la siembra, ya que contenedores de 0.3 y 0.4 L produjeron plántulas con más altura (20.9 a 21.3 cm), diámetro (3.5 a 3.83 mm), y supervivencia de 90 a 91.7 %, después de tres años de establecidas en campo. Sin embargo, Ortega et al. (2006), al evaluar la producción de ocho meses en P. radiata D. Don desde la germinación, en contenedores de 0.2, 0.26 y 0.27 L no determinaron diferencias significativas en altura, diámetro y biomasa. Aphalo y Rikala (2003) en plantas de Betula pendula Roth, bajo condiciones de vivero, señalan que además del tamaño y volumen del contenedor (0.19 y 0.3 L), la densidad de planta por superficie (306, 190 y 54 por m2) también influye en su desarrollo, probablemente debido a la competencia por la luz entre los individuos, lo cual se refleja en campo. Al respecto, en el primer año de la plantación la relación de biomasa seca aérea / radical fue influenciada positivamente (0.69) por el efecto combinado de un mayor volumen y la menor densidad en vivero. Lo mismo citan South et al., 2004, en la evaluación de Pinus palustris Mill.


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Otro de los factores que inciden en el crecimiento y desarrollo de la planta es la nutrición; en este sentido, el nitrógeno es el elemento más relevante. De hecho, las formulaciones usadas en los programas de fertilización se realizan con base en ese nutrimento o en las relaciones entre los macronutrimentos (Landis et al., 1989). No obstante, las necesidades de este tipo dependen, generalmente, del genotipo y de la etapa de desarrollo de la planta, por lo que la fertilización debe responder a requerimientos específicos del vegetal. Los análisis foliares son una herramienta que permite definirlos de manera más precisa, así como, la respuesta a cada dosis y la eficiencia del programa de fertilización empleado (Birchler et

al., 1998; Alcántar et al., 2012). Jeong et al. (2010) documentan diferencias significativas en el diámetro (4.5 mm), altura (19 cm), masa seca (4.5 g) y el contenido nutrimental (nitrógeno total) en individuos de Pinus densiflora Siebold & Zucc. y Pinus thunbergii

Parl., por efecto del volumen de contenedor (0.25, 0.35 y 0.5 L) y la fertilización foliar (Planta Products® 20N:20P2O5:20K2O); sin embargo, los ejemplares sin fertilización no mostraron diferencias significativas en crecimiento, lo que sugiere que la disponibilidad de nutrimentos es uno de los factores limitantes para el desarrollo de ambas especies.

En un sistema de Doble Trasplante propuesto por Salcedo et

al. (2012), que se basa en el traspaso de la planta producida en charola a contenedores individuales con volumen más grande, registraron un incremento en las biomasas aérea y radical. A pesar de que los costos de producción aumentan, también se garantiza mayor éxito en la supervivencia del vegetal (Hahn, 1990; Ritchie, 2003).

Claramente se ha demostrado que el crecimiento de las plantas forestales es afectado por el volumen del contenedor y la aplicación de fertilizantes, pero poco se sabe sobre el comportamiento individual entre las especies de Pinus (Jeong et

al., 2010), ya que los taxa tienen sus propios requerimientos, como respuesta a su diversidad biológica y a las diferentes condiciones edafoclimáticas en donde se desarrollan de manera natural. En la literatura no existen estudios que registren el efecto de contenedores con volúmenes superiores a 0.5 L, ni tampoco sobre el uso del sistema Doble Trasplante en P. douglasiana y P. devoniana. En este sentido, el objetivo del presente trabajo fue evaluar la calidad de planta de esas dos especies en el sistema de producción Doble Trasplante en contenedor de diferente capacidad y fertilización.


Ubicación y características del área de estudio

La investigación se llevó a cabo en el Vivero Forestal Valle de Ameca S. P. R. de R.L., localizado a 20°33’ N y 104°3’ O, a una altitud de 1 235 m, en Ameca, Jalisco, México. El clima corresponde a un semicálido, subhúmedo con lluvias en

Another factor which has an impact on the growth and development of the plant is nutrition; in this sense, nitrogen is the most relevant element. In fact, the formulations used in fertilization programs are based on this element or on the relationships between macronutrients (Landis et al., 1989). However, nutritional needs usually depend on the genotype and on the development stage of the plant; for this reason, fertilization must respond to specific requirements of the plant. Foliar analyses are a tool that allows defining them more accurately; so are the response to each dose and the efficiency of the utilized fertilization program (Birchler et al., 1998; Alcántar et

al., 2012). Jeong et al. (2010) document significant differences in diameter (4.5 mm), height (19 cm), dry mass (4.5 g) and nutritional content (total nitrogen) in Pinus densiflora Siebold & Zucc. and Pinus thunbergii Parl. plants as an effect of the container volume (0.25, 0.35 and 0.5 L) and of foliar fertilization (Planta

Products® 20N:20P2O5:20K2O). However, individuals without fertilization showed no significant differences in growth, which suggests that the availability of nutrients is one of the limiting factors for the development of both species.

In a Double-Transplanting system proposed by Salcedo et al. (2012), based on the transfer of the plant produced in a tray to individual containers with a larger volume, an increase in aerial and radical biomasses was registered. Although the costs of production increased, better success in the survival of the plants was ensured (Hahn, 1990; Ritchie, 2003).

The growth of forest plants has clearly been shown to be affected by the volume of the container and the application of fertilizers, but little is known about the individual behavior between Pinus species (Jeong et al., 2010), as the taxa have their own requirements as a response to their biological diversity and to the different edaphoclimatic conditions in which they develop naturally. The literature includes no studies recording the effect of containers with volumes above 0.5 L or the use of the double-transplanting system in P. douglasiana

and P. devoniana. In this sense, the objective of this study was to evaluate the plant quality of these two species in the double-transplanting production system in containers of different capacities and with and without fertilization.


Location and characteristics of the study area

The research was carried out in the Valle de Ameca Forest Nursery (“Vivero Forestal Valle de Ameca S. P. R. de R. L.”), located at 20°33’ N and 104°3’ W, at an altitude of 1 235 m, in Ameca,

Jalisco, Mexico. The climate is semi-warm subhumid, with summer rains, with a medium humidity, temperatures ranging from 16 to 24 °C, and an annual precipitation of 800 to 1 100 mm (Inegi, 1999). The experiment was performed simultaneously for P.

douglasiana and P. devoniana.


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verano, de humedad media, temperaturas de 16 – 24 °C y una precipitación anual de 800 a 1 100 mm (Inegi, 1999). El experimento se realizó de manera simultánea para P. douglasiana y P. devoniana.

El material biológico utilizado para iniciar la evaluación consistió en plantas de P. douglasiana y P. devoniana de 12 meses de edad, producidas en charolas de poliestireno de 60 cavidades de 0.165 L cada una, procedentes del vivero forestal Valle de Ameca. Las características morfológicas y contenido mineral foliar de las plantas al inicio del experimento (Cuadro 1), se determinaron en el Laboratorio Forestal del Departamento de Celulosa y Papel de la Universidad de Guadalajara y en el Laboratorio de Nutrición Vegetal del Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo, respectivamente. Las condiciones de cultivo fueron las establecidas en los protocolos que el mismo vivero tiene para la producción de estas coníferas.

The biological material utilized for starting the evaluation consisted of P. douglasiana and P. devoniana plants aged 12 months, produced in polystyrene trays with 60 cavities of 0.165 L each, from the Valle de Ameca forest nursery. The morphological characteristics and foliar mineral content of the plants at the beginning of the experiment (Table 1), were determined at the Laboratorio Forestal of the Departamento de Madera,

Celulosa y Papel of the Universidad de Guadalajara and at the Laboratorio de Nutrición Vegetal of the Colegio de

Postgraduados, Campus Montecillo, respectively. The culture conditions were established in the protocols of the same nursery for the production of these conifers.

Black polypropylene (1 and 5 L) containers, which have a special design for the development of conifers (semi-conical, with inner vertical ribs and with the base covered only with a gridded mesh), were utilized. The 1 L container has 118 mm thick walls, a length of 18.5 cm, 10.7 cm of higher diameter, and

Cuadro 1. Características morfológicas y contenido mineral foliar de las especies al inicio de la evaluación en Pinus douglasiana Martínez y Pinus devoniana Lindl.

Características morfológicas

EspecieAltura

(cm)

Diámetro

(mm)

Vol. Aéreo

(cm3)

Peso aéreo

(g)

Vol. Radical

(cm3)

Peso radical

(g)

Dg 35.31 (0.8) 5.01 (0.1) 14.51 (0.5) 5.34 (0.2) 2.57 (0.2) 1.12 (0.1)

Dv 11.17 (0.8) 13.51 (0.8) 47.07 (5.6) 10.62 (1.0) 12.07 (1.4) 3.30 (0.3)

Contenido nutrimental foliar

EspecieNitrógeno

(%)

Calcio

(ppm)

Hierro

(ppm)

Zinc

(ppm)

Manganeso (ppm)

Cobre

(ppm)

Dg 0.28 (0.02) 1235 (231) 62.32 (9.7) 17.35(0.44) 29.45(5.1) 8.29 (1.3)

Dv 0.52 (0.01) 4080 (40) 331.17(10.5) 33.64(0.27) 240.47 (2.6) 18.92 (0.2)El valor indicado entre paréntesis corresponde al error estándar de tres repeticiones; Dg = P. douglasiana; Dv = P. devoniana.

Table 1. Morphological characteristics and foliar mineral content of the Pinus douglasiana Martínez and Pinus devoniana Lindl. species at the beginning of the evaluation.

Morphological characteristics

SpeciesHeight

(cm)

Diameter

(mm)

Aerial vol.

(cm3)

Aerial weight

(g)

Root vol.

(cm3)

Root weight

(g)

Dg 35.31 (0.8) 5.01 (0.1) 14.51 (0.5) 5.34 (0.2) 2.57 (0.2) 1.12 (0.1)

Dv 11.17 (0.8) 13.51 (0.8) 47.07 (5.6) 10.62 (1.0) 12.07 (1.4) 3.30 (0.3)

Foliar nutritional content

SpeciesNitrogen

(%)

Calcium

(ppm)

Iron

(ppm)

Zinc

(ppm)

Manganese (ppm)

Copper

(ppm)

Dg 0.28 (0.02) 1235 (231) 62.32 (9.7) 17.35(0.44) 29.45(5.1) 8.29 (1.3)

Dv 0.52 (0.01) 4080 (40) 331.17(10.5) 33.64(0.27) 240.47 (2.6) 18.92 (0.2)The value indicated between parentheses corresponds to the standard error of three repetitions; Dg = P. douglasiana; Dv = P. devoniana.


78

8.2 cm of lower diameter. The dimensions of the 5 L container are: 152 mm of wall thickness, 45 cm of length, 17.8 cm of higher diameter and 14.5 cm of lower diameter.

The substrate consisted of a mixture of peat moss (30 %), pine bark (70 %) and Multicote™ 24-12-6-(4) (6 kg m-3), and was characterized at the Laboratorio de Física de Suelos y

Nutrición Vegetal del Colegio de Postgraduados; the results indicate a total porosity of 89 %, an aeriation porosity of 11 %, a capacity for water retention of 78 %, a particle size (weighted mean diameter) of 2 to 3.36 mm and an apparent density of 0.18 g cm-3. The chemical analysis is shown in Table 2. A broad spectrum fungicide (BUSAN 30 WB, TCMTB-ticino methylthio benzotriazol) was preventively applied in order to avert damage by pathogens.

Experiment establishment and follow-up

The plants of both species produced in trays were transplanted to 1 and 5 L containers; for this purpose, 500 plants per taxon were selected at random. After three days, Raizone-plus rooting powder (40g in 25 L of water) was sprayed with a manual

Se utilizaron contenedores de polipropileno de color negro (1 y 5 L), los cuales son de diseño especial para el desarrollo de coníferas (semicónico, con costillas interiores verticales y con la base cubierta solo con una malla cuadriculada). El de 1 L tiene 118 mm de espesor de pared, 18.5 cm de largo, 10.7 cm de diámetro superior y 8.2 cm de diámetro inferior. Las dimensiones del de 5 L son: 152 mm de espesor de pared, 45 cm de largo, 17.8 cm de diámetro superior y 14.5 cm de diámetro inferior.

El sustrato consistió de una mezcla de peat moss (30 %), corteza de pino (70 %) y Multicote™ 24-12-6-(4) (6 kg m-3), que fue descrito en el Laboratorio de Física de Suelos y Nutrición Vegetal del Colegio de Postgraduados, cuyos resultados indicaron una porosidad total de 89 %, porosidad de aireación de 11 %, capacidad de retención de agua de 78 %, tamaño de partícula (diámetro medio ponderado) de 2 a 3.36 mm y una densidad aparente de 0.18 g cm-3. El análisis químico se presenta en el Cuadro 2. Al sustrato se le aplicó, de manera preventiva, un fungicida de amplio espectro (BUSAN 30 WB, TCMTB-tiacinometiltiobenzotrazol) con la finalidad de prevenir daños por patógenos.

Cuadro 2. Caracterización química del sustrato utilizado para trasplante en los contenedores.

pHCE

dS m-1

CIC

meq 100g-1

MO

%

NT

%

P

ppm

K

meq 100g-1

4.05 0.45 165.33 54.82 0.45 0.14 0.41

Mg

meq L-1

Ca

meq L-1

Na

meq L-1

Cu

ppm

Fe

ppm

Mn

ppm

6.50 19.83 0.12 66.13 388.00 159.16

CE = Conductividad eléctrica; CIC = Capacidad de intercambio catiónico; MO = Materia orgánica; NT = Nitrógeno Total; P= Fósforo; K= Potasio; Mg= Magnesio; Ca= Calcio; Na = Sodio; Cu= Cobre; Fe= Hierro; Mn= Manganeso.

Table 2. Chemical characterization of the substrate utilized for transplanting into the containers.

pHEC

dS m-1

CEC

meq 100g-1

OM

%

TN

%

P

ppm

K

meq 100g-1

4.05 0.45 165.33 54.82 0.45 0.14 0.41

Mg

meq L-1

Ca

meq L-1

Na

meq L-1

Cu

ppm

Fe

ppm

Mn

ppm

6.50 19.83 0.12 66.13 388.00 159.16

EC = Eletric conductivity; CEC = Cation exchange capacity; OM = Organic matter; TN = Total nitrogen; P= Phosphorus; K= Potassium; Mg= Magnesium; Ca= Calcium; Na = Sodium; Cu= Copper; Fe= Iron; Mn= Manganese.

Establecimiento y seguimiento del experimento

Las plantas, de ambas especies, producidas en charolas se trasplantaron a contenedores de 1 y 5 L; para ello, se eligieron de manera aleatoria 500 plantas por taxon. Después de tres días,

pump. The transplanted plants were kept during one month under a 50 % shade cloth and watered every day in a, even, localized manner. Subsequently, they were transferred to the growth area of the same nursery (out in the open), under the Double-Transplanting system (Salcedo et al., 2012).


79

se asperjó con una bomba manual el enraizador Raizone-plus (40 g en 25 L de agua). Las plantas trasplantadas se mantuvieron durante un mes bajo malla sombra de 50 %; se regaron diariamente en forma uniforme y localizada. Posteriormente, se trasladaron al área de crecimiento del mismo vivero (a la intemperie), bajo el sistema Doble Trasplante (Salcedo et al., 2012).

Transcurrido un mes, se procedió a establecer los cuatro tratamientos por especie, para lo cual se consideró el efecto de los dos tamaños de contenedor (1 y 5 L) y los dos factores de fertilización (con y sin fertilización). Se usaron 125 individuos por cada uno. A las plantas fertilizadas se les adicionó una solución dos veces por semana, compuesta por nitrato de magnesio (40 g), nitrato de calcio (40 g), fosfato monopotásico (50 g), nitro potasio (50 g), urea (40 g) y 40 g de Gro-green® (20-30-10 + EM) disueltos en 25 L de agua y se aplicaron en una superficie de 527 m2. Además, se suministraron, una vez por semana, a cada individuo 10 g de Multi-micro Haifa®. El manejo de la fertilización se realizó bajo los procedimientos propios del vivero.

Durante los cinco meses de la evaluación, todas las plantas se regaron diariamente, en forma manual, uniforme y localizada hasta el punto de saturación del sustrato (1.16 L seg-1 por una hora).

Diseño experimental y tratamientos

Los tratamientos por especie se distribuyeron en un diseño experimental de bloques completamente al azar, con un arreglo factorial 22, cuyo factor A representó el tamaño de contenedor (1 y 5 Litros), y el factor B la fertilización (no fertilizado y fertilizado). Cada tratamiento consistió de tres repeticiones, con cinco árboles como unidades experimentales (15 plantas por tratamiento). Cuatro tratamientos para cada taxon, los que se clasificaron como se describe a continuación: para P. douglasiana fueron Dg1NF (contenedor de un litro no fertilizado), Dg1F (contenedor de 1 L fertilizado), Dg5NF (contenedor de 5 L no fertilizado) y Dg5F (contenedor de 5 L fertilizado); y para P. devoniana fueron Dv1NF (contenedor de 1 L no fertilizado), Dv1F (contenedor de 1 L fertilizado), Dv5NF (contenedor de 5 L no fertilizado) y Dv5F (contenedor de 5 L fertilizado).

Variables evaluadas

Las variables morfológicas y el contenido mineral de cada especie se evaluaron mediante un muestreo destructivo (15 plantas por tratamiento). Las plantas se retiraron del contenedor eliminando el sustrato de la raíz y se separó la parte aérea de la radical. Los datos se registraron a los seis meses del trasplante. Las variables evaluadas fueron: altura desde la base del tallo hasta su ápice (cm), diámetro de tallo al nivel del cuello de la raíz (mm), así como biomasa aérea y

After a month, the four treatments were established for each species, considering the effect of the two container sizes (1 and 5 L) and the two fertilization factors (with and without fertilizer). 125 individuals were used for each one. A solution consisting of magnesium nitrate (40 g), calcium nitrate (40 g), monopotassium phosphate (50 g) nitro-potassium (50 g), urea (40 g) and Gro-gree®(20-30-10 + EM) (40 g), dissolved in 25 L water, was added twice a week to the fertilized plants and applied to a surface area of 527 m2. Furthermore, 10 g of Haifa® Multi-micro were administered once a week to each individual. The management of the fertilizers was carried out within the procedures typically used at the nursery.

During the five months of the evaluation, all the plants were manually watered on a daily basis in an even and localized manner until the substrate reached the saturation point (1.16 L sec-1 hour).

Experimental design and treatments

The treatments for each species were distributed in a random experimental block design, with a 22 factorial arrangement, in which factor A represented the container size (1 and 5 L), and factor B, fertilization (with and without fertilizer). Each treatment consisted of three repetitions, with sets of five trees as experimental units (15 plants per treatment). Four treatments for each taxon, classified as follows: Dg1NF (1 L container without fertilizer), DgIF (1 L container with fertilizer), Dg5NF (5 L container without fertilizer) and Dg5F (5 L container with fertilizer), for P. douglasiana, and Dv1NF (1 L container without fertilizer), Dv1F (1 L container with fertilizer), Dv5NF (5 L container without fertilizer) and Dv5F (5 L container with fertilizer), for P. devoniana.

Evaluated variables

The morphological variables and the mineral content of each species were evaluated through a destructive sampling (15 plants per treatment). The plants were retired from the container removing the substrate from the root, and the aerial part was separated from the root. The data were recorded six months after the plants were transplanted. The assessed variables were: height from the stem base to the stem apex (cm), the stem diameter at root collar (mm), as well as aerial and root biomass. The aerial and root volumes (cm3) were determined by the water displacement method (Harrington et

al., 1994).

The samples of the aerial and root parts were placed separately in paper bags and dried in a rustic drying chamber at 70 °C during 72 hours, until a constant weight (72 h) was registered. The dry aerial (g) and root (g) weights were determined in an analytical scale (Sartorius, MP6 model). These data were used to estimate: the ratio between the aerial and the root parts, Dickson’s quality index and the


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radical. El volumen aéreo y radical (cm3) se determinaron por el método por desplazamiento de agua (Harrington et al., 1994).

Las muestras de la parte aérea y radical se colocaron, independientemente, en bolsas de papel y se secaron en una cámara de secado rústico a 70 °C por 72 h, hasta registrar un peso constante (72 h). Los pesos secos aéreo (g) y radical (g) se determinaron en una balanza analítica (Sartorious, modelo MP6). Con esos datos se calcularon: la relación parte aérea y raíz, el índice de Dickson y el índice de robustez (Dickson et

al., 1960; Thompson,1985). También, se determinó el índice de contenedor raíz (ICR), el cual es una aportación adicional del presente trabajo. El ICR representa el cociente generado entre el volumen del contenedor (cm3) y el volumen radical (cm3); es un indicador que permite predecir la calidad de planta en ese volumen de contendor y, por consiguiente, el porcentaje de supervivencia en campo.

Las muestras de las acículas secadas y molidas (molino Redsh modelo SK100) se usaron para obtener el contenido mineral foliar, en el Laboratorio de Análisis Químico Vegetal del Colegio de Postgraduados. El método semi-microkjeldahl se utilizó para el nitrógeno total, previa digestión ácida de las muestras, mientras que para el fósforo, potasio, calcio, magnesio, azufre, hierro, cobre, zinc, manganeso, boro y molibdeno se empleó una digestión húmeda; posteriormente, los extractos se analizaron en un equipo de espectrofotometría de inducción con plasma acoplado ICP-AES VarianTM, Liberty II (Alcántar y Sandoval 1999).

Análisis estadístico

Los datos se organizaron en el programa Excel de Microsoft

office, 2007 y se les aplicó una prueba de normalidad (CHI- cuadrada y estadístico W de Shapiro-Wilk). A continuación, se hizo un análisis de varianza (ANOVA) siguiendo el modelo factorial 22 en el programa Statgraphics Centurión XV.II versión 15.2.06. Cuando se observaron diferencias entre tratamientos (p≤0.05), se realizó una comparación de medias a través de Least Significant Difference (LSD) y finalmente una correlación de Pearson.


Variables morfológicas e índices de calidad para Pinus douglasiana

El análisis de varianza evidenció diferencias significativas (p≤0.05) en todas las variables, excepto en la altura por efecto del volumen de contenedor (Cuadro 3), mientras que la fertilización afectó de manera significativa el volumen aéreo, peso aéreo y peso radical. La interacción tamaño de contenedor x fertilización solo fue significativa para las variables volumen aéreo y peso radical.

index of robustness (Dickson, et al., 1960; Thompson,1985). The root container index (ICR) was also determined, and this is an additional contribution of this study. The ICR represents the quotient between the volume of the container (cm3) and the root volume (cm3). It is an indicator that makes it possible to predict the quality of the plant in that container volume and, therefore, the survival rate in field.

The dried and ground needle samples (model SK100 Retsch mill) were used to estimate the foliar mineral content at the Laboratorio de Física de Suelos y Nutrición Vegetal del

Colegio de Postgraduados. The semi-microkjedahl method was used for the total nitrogen, with previous acid digestion of the samples, while for phosphorus, potassium, calcium, magnesium, sulfur, iron, copper, zinc, manganese, boron and molybdenum, a humid digestion was utilized. Subsequently, the extracts were analyzed in a VarianTM Liberty II ICP-AES induction spectrophotometer with coupled plasma (Alcántar and Sandoval, 1999).

Statistical analysis

The data were organized using the Microsoft Office 2007 Excel software package and applying a normalcy test (Chi Square and Shapiro’s and Wilk’s W statistic). Subsequently, a variance analysis (ANOVA) was carried out following the 22 factorial model, using Statgraphics Centurion XV.II, version 15.2.06. Where differences between treatments (p≤0.05) were observed, means were compared using the Least Significant Difference (LSD) and, finally, a Pearson’s correlation.


Morphological variables and quality indices for Pinus douglasiana

The variance analysis evidenced significant differences (p≤0.05) in all the variables, except height, as an effect of the container volume (Table 3), while the use of fertilizers significantly affected the aerial volume and both the aerial and root weights. The interaction between the container size and the use of fertilizers was significant only for the aerial volume and root weight variables.


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Cuadro 3. P-valor del ANOVA de altura, diámetro de cuello y biomasa de Pinus douglasiana Martínez con o sin fertilización foliar en dos volúmenes de contenedores.

Variable glAltur

(cm)

Diámetro

(mm)

Biomasa

Vol. aéreo (cm3)

Peso aéreo (g)

Vol. Radical (cm3)

Peso radical

(g)

Tamaño contenedor (A) 1 0.402 0.000* 0.000* 0.000* 0.000* 0.000*

Fertilización (B) 1 0.623 0.220 0.004* 0.001* 0.575 0.000*

AxB 1 0.564 0.988 0.018* 0.562 0.888 0.000*(*) Significancia con un nivel de confianza de 95.0 %; gl = Grados de libertad.

Table 3. P-value of the ANOVA for height, root neck diameter and biomass of Pinus douglasiana Martínez with or without foliar fertilization in two container volumes.

Variable glHeight

(cm)

Diameter

(mm)

Biomass

Aerial vol.

(cm3)

Aerial weight

(g)

Root vol.

(cm3)

Root weight

(g)

Container size (A) 1 0.402 0.000* 0.000* 0.000* 0.000* 0.000*

Fertilization (B) 1 0.623 0.220 0.004* 0.001* 0.575 0.000*

AxB 1 0.564 0.988 0.018* 0.562 0.888 0.000*(*) Significance with a 95.0 % confidence level; gl = Degrees of freedom.

En la Figura 1 se muestran los incrementos promedio de las variables morfológicas de las plantas sometidas a los tratamientos, con respecto a los valores iniciales registrados en el Cuadro 1; en ella se observa una clara diferencia entre las plantas de los contenedores de uno y cinco litros, con excepción de la altura. De acuerdo al análisis estadístico, el tratamiento Dg5NF presentó los mejores valores de volumen aéreo, peso aéreo y radical (Cuadro 1). En este sentido, Becerra et al. (2013) registraron hasta 90 % de supervivencia en seis especies forestales producidas en contenedores de 10 L, en plantas de 4 años de edad, evaluadas después de 2 años de establecidas en campo.

El valor de los índices de calidad para P. douglasiana se presentan en la Figura 2. Las plantas que se desarrollaron en los contenedores de mayor volumen tuvieron diferencia significativa en el índice de Dickson (IQ) y el de contenedor raíz (ICR), sin embargo solo para el IQ se obtuvieron diferencias con respecto a la fertilización, con un valor más alto en el tratamiento de 5 L sin fertilización (5.03), el cual está dentro de los óptimos establecidos por Dickson et al. (1960) y Sáenz et al. (2010).

Figure 1 shows the average increases in the morphological variables of plants subjected to the various treatments in relation to the baseline values recorded in Table 1; a clear difference may be observed between the plants in the 1 L and 5 L containers, except for the height. According to the statistical analysis, the Dg5NF had the highest values for aerial volume and aerial and root weight (Table 1). In this sense, Becerra et al. (2013) recorded survival rates of up to 90 % in plants aged 4 years belonging to six forest species and produced in 10 L containers, assessed two years after their establishment in the field.

Figure 2 shows the value of the quality indices for P. douglasiana.

The plants grown in the larger containers showed a significant difference in Dickson’s quality index (QI) and in the root container index (ICR); however, just for the QI there were differences in relation to the use of fertilizers, with a higher value in the 5 L treatment without fertilizer (5.03) within the range of the optimal values established by Dickson et al. (1960) and Sáenz et al. (2010).


82

Tratamientos: Dg1NF = Contenedor de 1 L no fertilizado); Dg1F = Contenedor de 1 L fertilizado; Dg5NF = Contenedor de 5 L no fertilizado; Dg5F = Contenedor de 5 L. (*) Tratamiento significativo con base en ANOVA, n=15, P<0.05.Dg1NF = 1 L container without fertilizer; Dg1F = 1 L container with fertilizer; Dg5NF = 5 L container without fertilizer); Dg5F = 5 L container with fertilizer. (*) Significant treatment based on ANOVA, n=15, P<0.05.

Figura 1. Incremento en los valores de variables morfológicas con respecto de los valores iniciales para Pinus douglasiana Martínez.Figure 1. Increase in the values of morphological values in relation to the baseline values for Pinus douglasiana Martínez.

Tratamientos: Dg1NF = Contenedor de 1 L no fertilizado); Dg1F = Contenedor de 1 L fertilizado; Dg5NF = Contenedor de 5 L no fertilizado; Dg5F = Contenedor de 5 L. Las medias seguidas por la misma letra no difieren significativamente entre sí (n=15, P<0.05, LSD). Treatments: Dg1NF = 1 L container without fertilizer; Dg1F = 1 L container with fertilizer; Dg5NF = 5 L container without fertilizer); Dg5F = 5 L container with fertilizer There are no significant differences between means followed by the same letter (n=15, P<0.05, LSD).

Figura 2. Respuesta de los tratamientos sobre los Índices de calidad del Pinus douglasiana Martínez.Figure 2. Response to the treatments in terms of the quality indices for Pinus douglasiana Martínez.


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Con base en los resultados obtenidos, el IQ resultó ser el mejor índice para determinar la calidad de planta para P. douglasiana. De acuerdo a Quiroz et al. (2014), el IQ está altamente correlacionado con el volumen radical y este, a su vez, se relaciona con el volumen del contenedor. Por lo tanto, un aumento en el valor del IQ se asocia con una calidad de planta superior, debido a un mejor equilibrio entre las biomasas aérea y radical (Reyes et al., 2005, Saénz et al., 2010). Al respecto, es posible señalar que las plantas de P. douglasiana

trasplantadas de charolas a contenedores de mayor volumen y mantenidas en condiciones de vivero durante seis meses, tendrán mejor desarrollo sin necesidad de aplicar fertilizante y, por lo tanto, más posibilidades de supervivencia en campo.

Contenido nutrimental de Pinus douglasiana

Los minerales que registraron variación, solo por efecto del tamaño de contenedor, fueron el nitrógeno, hierro, cobre y manganeso, con una tendencia a presentar un contenido más alto en los individuos producidos en contenedor de 5 L, excepto el cobre (Cuadro 4), lo cual significa que con un volumen más grande de contenedor, se incrementa la concentración de nutrimentos en las acículas (Jeong et al., 2010).

Based on the results obtained, the QI turned out to be the best index for determining the plant quality for P. douglasiana. According to Quiroz et al. (2014), the QI is highly correlated with the root volume, and this, in turn, is related to the container volume. Therefore, an increase in the value of the QI is associated with a better plant quality, as a result of a better balance between the aerial and root biomasses (Reyes et al., 2005, Saénz et al., 2010). In this respect, we may point out that the P. douglasiana plants transplanted from trays to large containers and kept under nursery conditions during six months will have a better development without any need to apply fertilizers, and therefore, will have better survival rates in field.

Nutrient content of Pinus douglasiana

The minerals that showed variation due exclusively to the size of the container were nitrogen, iron, copper and manganese, with a tendency to have a higher content in individuals produced in a 5 L container, except for copper (Table 4); this means that the concentration of nutrients in the needles increases with the volume of the container (Jeong et al., 2010).

Cuadro 4. Contenido nutrimental en muestras de acículas secas en Pinus douglasina Martínez.

TratamientosNitrógeno

(%)

Hierro

(ppm)

Cobre

(ppm)

Manganeso

(ppm)

Dg1NF 0.49 (0.06)a 65.66(4.6)a 1.84 (0.1)ab 156.50(6.9)a

Dg1F 0.79(0.02)b 74.18(2.0)a 2.31(0.1)ab 144.42(3.9)a

Dg5NF 1.27(0.02)c 110.57(2.8)b 2.73(0.1)b 260.66(5.7)b

Dg5F 1.20(0.06)c 74.70 (2.5) a 1.46(0.4) a 210.05(5.5)ab

* Referencia 1.2 a 2.2 60 a 200 4 a 20 10 a 250Dg1NF (contenedor de un litro no fertilizado); Dg1F (contenedor de un litro fertilizado); Dg5NF (contenedor de cinco litros no fertilizado) y Dg5F (contenedor de cinco litros fertilizado). Las medias seguidas por la misma letra en columna no difieren significativamente entre sí (n=15; P<0.05, LSD). (*) Propuesto por Landis et al. (1989).

Table 4. Nutrient content in dry needle samples of Pinus douglasiana Martínez.

TreatmentsNitrogen

(%)

Iron

(ppm)

Copper

(ppm)

Manganese

(ppm)

Dg1NF 0.49 (0.06)a 65.66(4.6)a 1.84 (0.1)ab 156.50(6.9)a

Dg1F 0.79(0.02)b 74.18(2.0)a 2.31(0.1)ab 144.42(3.9)a

Dg5NF 1.27(0.02)c 110.57(2.8)b 2.73(0.1)b 260.66(5.7)b

Dg5F 1.20(0.06)c 74.70 (2.5) a 1.46(0.4) a 210.05(5.5)ab

* Reference 1.2 to 2.2 60 to 200 4 to 20 10 to 250Dg1NF = 1 L container without fertilizer; Dg1F = 1 L container with fertilizer; Dg5NF = 5 L container without fertilizer; Dg5F = 5 L container with fertilizer There are no significant differences between means followed by the same letter in a column (n=15, P<0.05, LSD). (*) Proposed by Landis et al. (1989).


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Los resultados de los análisis (Cuadro 4) muestran que el volumen del contenedor también tuvo efecto sobre la disponibilidad y absorción de algunos nutrientes. Los tratamientos se diferenciaron en grupos por el tamaño de contenedor, de acuerdo a los datos obtenidos los contenedores de cinco litros están dentro de los niveles de contenido nutrimental foliar recomendado por Landis et al. (1989), excepto el cobre. Sobre el particular, se considera que estos elementos son los más importantes en los procesos de la fotosíntesis y respiración (Alcántar et al., 2012); y, por lo tanto, son determinantes para las especies de coníferas de rápido crecimiento, lo cual fue citado por Nambiar y Sands (1993), quienes señalaron que ese grupo botánico presenta una tasa superior de crecimiento con altos contenidos de nitrógeno.

En el tratamiento Dg1F se determinó una mayor concentración de nitrógeno, debido a la limitación del contenedor para el desarrollo de la biomasa. Lo anterior se debe a que contenedores de menor volumen restringen el crecimiento de la planta; por lo tanto, se reduce la disponibilidad de agua y nutrimentos (Domínguez et al., 2006).

A pesar de que en los contenedores de 5 L los niveles de contenido nutrimental fueron superiores, el efecto entre el tratamiento fertilizado (Dg5F) y no fertilizado (Dg5NF) resultó inverso al que se presentó en los de 1 L. Esto puede responder a que al tener más espacio para el desarrollo de la biomasa radical, las especies de rápido crecimiento, como P. douglasiana, desarrollan más biomasa radical, y cuando estas cubren sus necesidades nutrimentales, la adición de fertilizantes provoca un efecto adverso en la absorción de minerales (Rodríguez, 1982). Por lo tanto, el crecimiento de las variables morfológicas es afectado, lo cual concuerda con lo documentado por Domínguez et al. (2006), quienes indican que el aumento en el aporte de nitrógeno (250 mg L-1, en solución) incide en forma negativa en el crecimiento de la raíz y hay menor cantidad de raíces nuevas. Por ejemplo, Aldana y Aguilera (2002) señalan que para coníferas de rápido crecimiento se deben incorporar de 50 a 75 ppm de nitrógeno.

En este contexto, la aplicación al sustrato de 6 kg de fertilizante (Multicote™) por metro cúbico de sustrato es suficiente para la producción de P. douglasiana en contenedores de 5 L y bajo las condiciones del presente trabajo; sin embrago, para contenedores de 1 L es necesario suministrar fertilizantes adicionales.

The results of the analyses (Table 4) show that the container volume also had an effect on the availability and absorption of some nutrients; the treatments were grouped according to container size, according to the values obtained for the 5 L containers, which, except for copper, are within the range of the foliar nutrient content recommended by Landis et al. (1989). In this regard, these elements are considered to be the most important in the photosynthesis and breathing processes (Alcántar et al., 2012); therefore, they are decisive for the fast growing conifer species, as quoted by Nambiar and Sands (1993), who pointed out that this botanical group has a higher growth rate with high nitrogen contents.

The Dg1F treatment registered a higher nitrogen concentration due to the restriction of biomass development by the container. This is because smaller containers restrict plant growth, and therefore reduce the availability of water and nutrients (Domínguez et al., 2006).

Although nutrient content levels were higher in 5 L containers, the effects of the treatment with and without fertilizer (Dg5F and Dg5NF, respectively) were the opposite of those obtained with 1 L containers. This may be because larger spaces allow greater development of root biomass in fast growing species like P. douglasiana, and when these seek to meet their nutritional needs, the addition of fertilizers causes an adverse effect on the absorption of minerals (Rodríguez, 1982). Thus the growth of the morphological variables is affected, as documented by Domínguez et al. (2006), who point out that the increase in the nitrogen input (250 mg L-1, in solution) has a negative impact on root growth and results in a lower number of new roots. For example, according to Aldana and Aguilera (2002), fast growing conifers require the addition of 50 to 75 ppm of nitrogen.

Within this context, the application of 6 kg of fertilizer (Multicote™) to each cubic meter of substrate is sufficient for the production of P. douglasiana in 5 L containers and under the conditions of this study; however, for 1 L containers, additional fertilizers must be applied.

Correlation between the morphological variables and the foliar nutrient content in Pinus douglasiana

The iron concentration in the needles evidenced a positive relation with the tree height (r=0.99*), as this element accelerates the transportation of electrons for the photosynthetic process and is involved in the synthesis of chlorophyll, as well as in the functioning and structure of the chloroplast (Terry and Abadía, 1986; Alcántar et al., 2012).


85

Correlación de las variables morfológicas y el contenido nutrimental foliar en Pinus douglasiana

La concentración del hierro en las acículas evidenció una relación positiva con la altura (r=0.99*), ya que dicho elemento acelera el trasporte de electrones para el proceso fotosintético, además participa en la síntesis de clorofila, así como en el funcionamiento y estructura del cloroplasto (Terry y Abadía, 1986; Alcántar et al., 2012).

El manganeso se relacionó positivamente con el diámetro de tallo (r=0.97*), el volumen aéreo (r=0.99*) y el peso aéreo (r=0.98*). Aunque no se conocen con detalle los mecanismos de acción de este elemento, se sabe que participa en la absorción iónica, fotosíntesis, respiración y síntesis de proteínas (Alcántar et

al., 2012); por lo tanto, los resultados indican que el manganeso debe ser considerado un nutrimento esencial para que las plantas de Pinus douglasiana incrementen su biomasa aérea en las etapas iniciales del desarrollo.

Variables morfológicas e índices de calidad en

Pinus devoniana

En el Cuadro 5 se observa que todas las variables morfológicas presentaron efecto significativo (P<=0.05) por el tamaño de contenedor, mientras que la fertilización solo afectó de forma significativa el volumen aéreo y radical. Ninguna de las variables fue significativa por efecto de la interacción.

A positive association was found to exist between manganese and stem diameter (r=0.97*), aerial volume (r=0.99*) and aerial weight (r=0.98*). Although the action mechanisms of this element are not known in detail, we do know that it is involved in ion absorption, photosynthesis, breathing and protein synthesis (Alcántar et al., 2012). Therefore, the results indicate that manganese must be regarded as an essential nutrient for the growth of aerial biomass in Pinus douglasiana plants during the initial stages of their development.

Morphological variables and quality indices in Pinus devoniana

Table 5 shows that all the morphological variables had a significant effect (P<=0.05) as a result of the container size, while the use fertilizers produced significant effects only on the aerial and root volumes. The interaction had no significant effects on any of the variables.

Cuadro 5. P-valor del ANOVA de altura, diámetro de cuello y biomasa del Pinus devoniana Lindl. con o sin fertilización foliar en dos volúmenes de contenedores.

Variable gl Altura Diámetro

Biomasa

Vol. aéreo Peso aéreo Vol. radicalPeso

radical

Tamaño contenedor (A) 1 0.020* 0.029* 0.000* 0.000* 0.000* 0.001*

Fertilización (B) 1 0.807 0.202 0.000* 0.279 0.000* 0.051

AxB 1 0.844 0.949 0.961 0.305 0.152 0.179(*)Significancia con un nivel de confianza del 95.0%. gl= Grados de libertad.

Table 5. P-value of the ANOVA for height, stem diameter and biomass of Pinus devoniana Lindl. with or without foliar fertilizer with two

different container volumes.

Variable gl Height Diameter

Biomass

Aerial vol.Aerial weight

Root vol.Root

weight

Container size (A) 1 0.020* 0.029* 0.000* 0.000* 0.000* 0.001*

Fertilizer (B) 1 0.807 0.202 0.000* 0.279 0.000* 0.051

AxB 1 0.844 0.949 0.961 0.305 0.152 0.179(*)Significance with a 95.0 % confidence index; gl = Degrees of freedom.


86

La información generada corresponde con lo citado por Domínguez (2006) y Ortega et al. (2006), autores que consignan un efecto superior del volumen del contenedor en comparación al inducido por la fertilización, en el desempeño de las plantas en vivero. Jeong et al. (2010) documentan que el crecimiento de P. densiflora y P. thunbergii en contenedores de volumen superior tuvo un efecto significativo por la aplicación de fertilizantes foliares, lo cual se reflejó en la producción de biomasa. Además, se reconoce que un mayor volumen de contenedor en especies de coníferas permite el desarrollo de un volumen radical más grande, lo que favorece la absorción de agua y nutrientes; por lo tanto, tendrán un potencial de crecimiento y producción de biomasa total más altos (Landis et al., 1994; NeSmith y Duval, 1998; Cañellas et al., 1999; Hess y De Kroon, 2007; Prieto et al., 2007). South et al. (2004) y Domínguez et al. (2006) mencionan que el tipo y tamaño del contenedor determinan el tiempo que podrán mantenerse las plantas en vivero, sin que presenten algún tipo de daño, como el ahorcamiento de la raíz o el limitado acceso al agua y nutrimentos en comparación con los contenedores con más capacidad.

Con base en lo anterior, es factible señalar que a pesar de usar contenedores de mayor volumen en el sistema Doble-Trasplante para la producción de planta forestal, sobre todo de coníferas, resulta económica y operativamente incuestionable. Es posible que por los resultados y ventajas que ofrece a largo plazo, sea una alternativa atractiva para establecer reforestaciones en sitios con condiciones edafoclimáticas especiales o adversas (Salcedo et al., 2012).

En la Figura 3 se observa que los tratamientos con fertilización en ambos tamaños de contenedor tuvieron un incremento superior en la mayoría de las variables, en contraste con los tratamientos no fertilizados, lo cual representó un comportamiento inverso con respecto a P. douglasiana. La respuesta favorable de las plantas a la fertilización, independientemente del tamaño de contenedor, indica que los nutrimentos que formaron parte del sustrato no fueron suficientes para cubrir las necesidades nutrimentales de la especie en las etapas iniciales de crecimiento. Finalmente, el comportamiento diferente entre especies por efecto de la fertilización evidencia que las necesidades nutrimentales son específicas y propias de cada una de ellas. En la presente investigación se considera que dichas diferencias están relacionadas con el hábito de crecimiento contrastante entre los taxa utilizados.

En el caso de P. devoniana, los tratamientos no se agruparon de manera clara por efecto del volumen de contenedor, pero sí por la fertilización; aunque fue diferente para los tratamientos de 1 y 5 L. En general para los tratamientos de 1 L, el efecto de la aplicación de fertilizante se reflejó en un incremento en el contenido de los nutrimentos (Dv1F), y en los de 5 L el impacto fue inverso (Dv5F).

The information generated agrees with the findings of Domínguez (2006) and Ortega et al. (2006), who registered a greater effect on the performance of plants in the nursery due to the container volume than to the use of fertilizers. According to Jeong et al. (2010), the application of foliar fertilizers had a significant effect on the growth of P. densiflora and P. thunbergii

in larger containers; this was reflected on the biomass production. In addition, a larger container volume admittedly allows the development of a larger root volume in conifer species, whereby the absorption of water and nutrients is favored. The trees will therefore have a higher growth potential and a larger biomass production (Landis et al., 1994; NeSmith and Duval, 1998; Cañellas et al., 1999; Hess and De Kroon, 2007; Prieto et al., 2007). South et al. (2004) and Domínguez et al. (2006) mention that container type and size determine the time period during which the plants can be kept in the nursery without the occurrence of any damage such as strangling of the root collar or limited access to water and nutrients, compared to plants grown in larger containers.

Based on this, it may be pointed out that, despite the use of larger containers, the benefits of Double-Transplanting system in economic and operational terms are unquestionable. The results and advantages obtained with it in the long term may render it an attractive alternative for establishing reforestations in sites with special or adverse edaphoclimatic conditions (Salcedo et al., 2012).

Figure 3 shows that the treatments with fertilizers in both container sizes produced greater increases in most variables, unlike treatments without fertilizers –which is the opposite effect to that obtained for P. douglasiana. The favorable response of the plants to the use of fertilizers, regardless of the container size, indicates that the nutrients that were part of the substrate were insufficient to meet all the nutritional needs of the plants during the initial stages of their growth. Finally, the difference of behavior between species as an effect of the use of fertilizers clearly shows that each of the two species has specific nutritional needs. The current research considers that these differences are related to the contrasting growth habits of the utilized taxa.

In the case of P. devoniana, the treatments were not clearly grouped by the effect of the container volume but by the effect of the use of fertilizers, although this was different for 1 L and 5 L containers. In general, the effect of the application of fertilizers reflected an increase in the content of nutrients in 1 L containers (Dv1F), and a decrease in 5 L containers (Dv5F).


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Dv1NF = Contenedor de 1L no fertilizado; Dv1F = Contenedor de 1 L fertilizado; Dv5NF = Contenedor de 5 L no fertilizado); Dv5F = Contenedor de 5 L fertilizado. (*) Tratamiento significativo con base en ANOVA, n=15, P<0.05.Dv1NF = 1 L container without fertilizer; Dv1F = 1 L container with fertilizer; Dv5NF = 5 L container without fertilizer); Dv5F = 5 L container with fertilizer; (*) Significant treatment based on ANOVA, n=15, P<0.05.

Figura 3. Incremento de los tratamientos respecto a la primera evaluación sobre las variables morfológicas en Pinus

devoniana Lindl.Figure 3. Increases in the morphological variables in relation to the baseline evaluation in Pinus devoniana Lindl., as an

effect of the various treatments.

Dv1NF = Contenedor de 1L no fertilizado; Dv1F = Contenedor de 1 L fertilizado; Dv5NF = Contenedor de 5 L no fertilizado); Dv5F = Contenedor de 5 L fertilizado. Las medias seguidas por la misma letra no difieren significativamente entre sí (n=15, P<0.05, LSD).Dv1NF = 1 L container without fertilizer; Dv1F = 1 L container with fertilizer; Dv5NF = 5 L container without fertilizer); Dv5F = 5 L container with fertilizer; (*) Significant treatment based on ANOVA, n=15, P<0.05.Dv1NF = 1 L container without fertilizer; Dv1F = 1 L container with fertilizer; Dv5NF = 5 L container without fertilize; Dv5F = 5 L container with fertilizer. There are no significant differences between measures followed by the same letter (n=15, P<0.05, LSD).

Figura 4. Respuesta de los tratamientos sobre los Índices de calidad del Pinus devoniana. Lindl.Figure 4. Response of the quality indices of Pinus devoniana Lindl. to the treatments.


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Respecto a los índices de calidad, tanto el índice de Dickson como el índice de contenedor raíz presentaron un efecto significativo entre el tamaño de contenedor y la fertilización (Figura 4).

Los índices de calidad (Figura 4) en todos los tratamientos resultaron adecuado para el de Dickson (>0.5) (Dickson et al., 1960; Sáenz et al., 2010); sin embargo, los valores más altos se determinaron en los tratamientos Dv5NF y Dv5F con 8.55 y 7.32, respectivamente. El índice de contenedor raíz (ICR) tuvo diferencias entre los tratamientos, con una tendencia hacia valores más altos en los tratamientos Dv5NF (119.16) y Dv5F (162.00). Con base en lo anterior, se afirma que ICR es un buen indicador de la calidad de planta que será trasplantada al campo. Al respecto, en un estudio de Pinus hartwegii Lindl. realizado por Bernaola (2012) en condiciones de vivero, el autor señaló que cuanto más alto sea el ICR (27.5 y 125.0), mayor será el porcentaje de supervivencia (13 y 94 %, respectivamente), después de dos años de establecidas las plantas en campo.

Contenido nutrimental en Pinus devoniana

En el Cuadro 6 se resumen los resultados del efecto de los tratamientos sobre el contenido mineral. Solo el de nitrógeno fue afectado por el tamaño de contenedor, con una tendencia de mayor concentración en los contenedores de 5 L, pero sin diferencias significativas entre el tratamiento fertilizado y el no fertilizado (1.0 y 0.92). El resto de los minerales (calcio, hierro y cobre) presentaron valores superiores en el contenedor de 1 L; sin embargo, las plantas fertilizadas evidenciaron incrementos únicamente en los contenidos de calcio y hierro.

Cuadro 6. Contenido nutrimental en acículas secas de Pinus devoniana Lindl.

TratamientosNitrógeno

(%)

Calcio

(ppm)

Hierro

(ppm)

Cobre

(ppm)

Dv1NF 0.45 (0.02)a 2230.21 (131)a 123.49 (11.76) a 5.50 (0.15)b

Dv1F 0.55 (0.01)a 3012.69 (121)b 299.25 (12.31) b 4.90 (0.20)b

Dv5NF 1.00 (0.04)b 1721.36 (86)a 126.15 (10.91) a 2.43 (0.36)a

Dv5F 0.92 (0.05)b 1517.33 (79)a 93.94 (11.17) a 2.06 (0.46)a

*Referencia 1.2 a 2.2 2 a 4 mil 60 a 200 4 a 20Dg1NF = Contenedor de 1 L no fertilizado); Dg1F = Contenedor de 1 L fertilizado; Dg5NF = Contenedor de 5 L no fertilizado; Dg5F = Contenedor de 5 L fertilizado. Las medias seguidas por la misma letra en columna no difieren significativamente entre sí (n=15, P<0.05, LSD). (*) Propuesto por Landis et al. (1989).

As for the quality indices, both Dickson’s and the root container index showed a significant effect of the container size and the use of fertilizers (Figure 4).

The quality indices (Figure 4) in all the treatments turned out to be adequate for Dickson’s index (>0.5) (Dickson et al., 1960; Sáenz et al., 2010); however, the highest values were determined for treatments Dv5NF and Dv5F, with 8.55 and 7.32, respectively. The root container index (ICR) showed differences between treatments, with a tendency to attain higher values with the Dv5NF and Dv5F treatments (11.16 and 162.00, respectively). Based on this, ICR is said to be a good quality indicator for plants to be transplanted to the field. In this respect, a study by Bernaola (2012) on Pinus hartwegii Lindl. in nursery conditions pointed out that higher ICRs (27.5 and 125.0) result in higher survival rates (13 and 94 %, respectively) two years after the plants have been established in the field.

Nutrient content of Pinus devoniana

Table 6 summarizes the effects of the treatments on the mineral content. Only the nitrogen content was affected by the container size, with a tendency toward a higher concentration in the 5 L containers, but without significant differences between the treatments with and without fertilizers (1.0 and 0.92). The rest of the minerals (calcium, iron and copper) attained higher values in the 1 L containers; however, only the calcium and iron contents increased in the fertilized plants.


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Table 6. Nutrient content of dry Pinus devoniana Lindl. needles.

TreatmentsNitrogen

(%)

Calcium

(ppm)

Iron

(ppm)

Copper

(ppm)

Dv1NF 0.45 (0.02)a 2230.21 (131)a 123.49 (11.76) a 5.50 (0.15)b

Dv1F 0.55 (0.01)a 3012.69 (121)b 299.25 (12.31) b 4.90 (0.20)b

Dv5NF 1.00 (0.04)b 1721.36 (86)a 126.15 (10.91) a 2.43 (0.36)a

Dv5F 0.92 (0.05)b 1517.33 (79)a 93.94 (11.17) a 2.06 (0.46)a

*Reference 1.2 to 2.2 2 to 4 thousand 60 to 200 4 to 20Dv1NF = 1 L container without fertilizer; Dv1F = 1 L container with fertilizer; Dv5NF = 5 L container without fertilize; Dv5F = 5 L container with fertilizer. There are no significant differences between measures followed by the same letter (n=15, P<0.05, LSD). (*) Proposed by Landis et al. (1989).

The content of nitrogen obtained with the treatments in 5 L containers (with and without fertilizer) is due to the fact that the amount of nitrogen in the substrate was sufficient to meet the nitrogen demand of the trees; these results agree with the assessment by Soriano (2011) in P. devoniana and

P. patula Schiede ex Schltdl. et Cham.; according to Soriano, the effect of nitrogen on the variables height, diameter, dry foliage weight, total biomass and Dickson’s quality index was highly significant. Gough et al. (2004) point out that the use of fertilizers has a direct effect on the photosynthetic capacity, better growth and higher biomass production in P. taeda L. On the other hand, low nitrogen contents in 1 L treatments are due to the smaller amount of substrate and of fertilizer used in them.

Given the importance of nitrogen-rich fertilizers for P. devoniana, according to Aldana and Aguilera (2002) a daily dose of 75 ppm of nitrogen promotes greater growth in height, diameter and biomass accumulation in P. devoniana; this agrees with the treatment with fertilizers containing a higher dose of nitrogen.

Lower calcium contents in the needles of plants grown in 5 L containers are due to the fact that the calcium was meant to contribute to the structural functions of the plants, rather than for its accumulation in the needles; this is reflected in higher increases in all the growth variables with these treatments, compared with the 1 L treatments, in which the high calcium content is associated to its scarce mobility. Therefore, calcium was accumulated in the needles and the plants showed lower increases of the said variables (Alcántar et al., 2012).

Correlation between the morphological variables and the foliar nutrient content in Pinus devoniana

The correlation analysis between the morphological variables and the foliar nutrient content evidenced that the concentration of nitrogen and copper in the needles had a positive effect on the growth in height (r=0.97*). This is because nitrogen is a major component of proteins and nucleic acids. Furthermore, it is involved in the photosynthesis and breathing of the plant. Copper is part of the metabolism of secondary compounds

El contenido más alto de nitrógeno en los tratamientos de 5 L (con y sin fertilizante) se debe a que la cantidad de nitrógeno en el sustrato fue suficiente para cubrir su demanda en los árboles. Resultados que coinciden con la evaluación de Soriano (2011) en P. devoniana y P. patula Schiede ex Schltdl. et Cham, quien consignó que el efecto del nitrógeno fue altamente significativo en las variables altura, diámetro, peso seco del follaje, biomasa total e índice de calidad de Dickson. Gough et

al. (2004) señalan que para P. taeda L. la fertilización tiene un efecto directo en la capacidad fotosintética, en la mejora del crecimiento y en la producción de biomasa. Por otro lado, los bajos contenidos de nitrógeno en los tratamientos de 1 L responden a la menor cantidad de sustrato y fertilizante en el mismo.

Dada la importancia de la fertilización nitrogenada para P. devonianan, Aldana y Aguilera (2002) registran que se debe aplicar una dosis diaria de 75 ppm de nitrógeno, mientras que Soriano (2011) determina que la dosis de 200 ppm de nitrógeno propicia mayor crecimiento en altura, diámetro y acumulación de biomasa en P. devoniana; lo que concuerda con el tratamiento fertilizado a la dosis más alta de nitrógeno.

Los menores contenidos de calcio en las acículas de las plantas de los contenedores de 5 L, se deben a que fue destinado para las funciones estructurales de las plantas y no a su acumulación en las hojas; lo cual se refleja en los mayores incrementos de todas las variables de crecimiento en estos tratamientos, en comparación con los tratamientos de 1 L, en los que su alto contenido de calcio obedece más a su poca movilidad; por lo tanto, se acumuló en las acículas y en consecuencia las plantas presentaron menor incremento en dichas variables (Alcántar et al., 2012).

Correlación de las variables morfológicas y el contenido nutrimental foliar en Pinus devoniana

El análisis de correlación entre las variables morfológicas y el contenido nutrimental foliar evidenció que la concentración del nitrógeno y cobre en las acículas afectó de manera positiva el crecimiento en altura (r=0.97*). Esto es debido a que el nitrógeno


90

constituye un importante componente de las proteínas y ácidos nucleicos; además participa en la fotosíntesis y respiración de la planta. El cobre forma parte del metabolismo de compuestos secundarios, y favorece el desarrollo de la biomasa del pino (Jeong et al., 2010; Alcántar et al., 2012). El manganeso incidió favorablemente en el incremento del peso aéreo e índice de contenedor raíz (r=0.96*); aunque, sus valores no se presentan en cuadro de resultados, por no tener diferencia estadística (Anova >0.05). El manganeso también interviene en la fotosíntesis, respiración y síntesis de proteínas (Alcántar et al., 2012).

Conclusiones

En la etapa de vivero, el sistema Doble-Trasplante incrementa las variables de crecimiento de Pinus douglasiana y Pinus

devoniana, por lo tanto mejora sus índices de calidad relacionados con el porcentaje de supervivencia en campo.

La respuesta de las dos especies evaluadas fue diferente por efecto de los tratamientos y dependió de su hábito de crecimiento. P. douglasiana requiere de contenedores de mayor volumen, sin ser necesaria la aplicación de fertilizantes. En contraste, P. devoniana además del uso de contenedores con más capacidad necesita del suministro adicional de fertilizantes.

Los contenidos foliares de N, Fe, Cu, Ca y Mn tuvieron relación con el crecimiento en ambas especies. El índice de Dickson (IQ) es el que mejor define la calidad de planta en especies de rápido crecimiento como P. douglasiana, mientras que para las de hábito cespitoso, como P. devoniana, es el índice de contenedor raíz (ICR).

Se propone el uso del ICR para predecir la respuesta de la planta en campo, porque su empleo en vivero es fácil y práctico.

Agradecimientos

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (Conacyt), a los responsables del Vivero Forestal Valle de Ameca S. P. R. de R. L. y a la empresa Innovaciones Industriales y Forestales S. A. de C. V., por el apoyo otorgado al proyecto.



Contribuciones por autor

Rosario Marilú Bernaola-Paucar: realizó el trabajo de investigación y la redacción del primer borrador, así como las correcciones del documento final; Juan Francisco Zamora-Natera: aportación al análisis de datos e interpretación de los resultados; José de Jesús Vargas-Radillo: revisión y generación de sugerencias de corrección; Víctor Manuel Cetina-Alcalá: aportación intelectual en la redacción del manuscrito y apoyo en el laboratorio; Ramón Rodríguez-Macías: revisión del documento y apoyo en el trabajo de campo; Eduardo Salcedo-Pérez: idea del estudio, seguimiento, apoyo y supervisión de todo el trabajo, revisión del borrador y corrección del escrito final.

and favors the development of biomass in pine trees (Jeong et

al., 2010; Alcántar et al., 2012). Manganese had a favorable effect on the increases in aerial weight and root container index (r=0.96*); however, its values are not shown in the results table because they had no statistical difference (ANOVA >0.05). Manganese is also involved in the photosynthesis, breathing and synthesis of proteins (Alcántar et al., 2012).

Conclusions

During the nursery stage, the Double-Transplanting system increases the growth variables of Pinus douglasiana and Pinus devoniana, and, therefore, improves the quality indices associated to their survival rates in the field.

The two evaluated species had different responses to the treatments, whose effect was dependent on their growth habit. P. douglasiana requires larger containers, while the application of fertilizers is unnecessary. Conversely, P. devoniana requires not only larger containers but also the use of added fertilizers.

N, Fe, Cu, Ca and Mn foliar contents were associated with growth in both species. Dickson’s quality index (QI) best determines the quality of the plant in fast growing species such as P. douglasiana, while the quality of P. devoniana –a species with cespitose growth habit– is the root container index (ICR).

It is proposed to use the ICR to predict the response of the plants in field because its use in the nursery is both easy and practical.

Acknowledgements

The authors would like to express their gratitude to the Consejo Nacional

de Ciencia y Tecnología, Conacyt; to the managers of the Vivero Forestal Valle de

Ameca S. P. R. de R. L. and to the firm Innovaciones Industriales y Forestales S. A.

de C. V. for the support they provided to the project.




Rosario Marilú Bernaola-Paucar: she conducted the research and writing of the first draft and the final document corrections; Juan Francisco Zamora-Natera: contribution to data analysis and interpretation of results; José de Jesús Vargas-Radillo: review and correction suggestions generation; Víctor Manuel Cetina-Alcalá: intelectual input in drafting the manuscript and support in the laboratory; Ramón Rodríguez-Macías: document review and support in the; Eduardo Salcedo-Pérez: idea for the study, monitoring, support and supervisión of all the work review of the draft and final written correction.



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Artículo / Article

Diversidad y estructura arbórea de dos rodales en Pueblo Nuevo, Durango

Tree diversity and structure of two stands in Pueblo Nuevo, Durango

David Alfredo Delgado Zamora1, Sergio Alonso Heynes Silerio1, María Daniela Mares Quiñones1,Norma Leticia Piedra Leandro1, Flor Isela Retana Rentería1, Karina Rodríguez Corral1,

Ali Ituriel Villanueva Hernández1, María del Socorro González Elizondo1 y Lizeth Ruacho-González1

Resumen

El presente estudio describe la estructura y la diversidad de especies arbóreas de dos rodales con bosque templado de pino-encino, ubicados en la comunidad Coscomate, ejido Chavarría Nuevo, municipio Pueblo Nuevo, Durango. Se muestreó la vegetación por medio del método de cuadrantes centrados en un punto. Se calcularon los parámetros estructurales de dominancia, frecuencia y densidad, con los que se determinó el Índice de Valor de Importancia para los taxa arbóreos de cada sitio, y se obtuvo un histograma de distribuciones diamétricas mediante la función Weibull. La diversidad fue estimada por medio del índice de Shannon-Wiener. Se empleó la distancia euclidiana para medir la similitud florística entre los sitios. Se registraron 13 especies de árboles pertenecientes a cinco géneros y cinco familias botánicas. Las características estructurales de la vegetación evidencian que la del rodal 1 está dominada por Pinus

cooperi con escasos elementos arbóreos acompañantes; mientras que la del rodal 2 es más diversa, en la cual P. durangensis tiene el mayor valor de importancia. Además, este es el que registra la diversidad más alta (H’= 1.07 a 1.58). La similitud entre ambos sitios es baja, a pesar de su cercanía y de situarse en intervalos de altitud similares, lo que constituye un ejemplo de la complejidad ecológica de la Sierra Madre Occidental.

Palabras clave: Arbutus, bosque templado, Juniperus blancoi Martínez, Pinus, Quercus, Sierra Madre Occidental.

Abstract

This study describes the structure and diversity of tree species in two stands with pine-oak temperate forests, located in the Chavarría

Nuevo ejido of the community of Coscomate, in the municipality of Pueblo Nuevo, Durango. The vegetation was sampled using the method of four quadrants around a point. The structural parameters of dominance, frequency and dominance were estimated and used to determine the Importance Value Index for the tree taxa in each site; a diametric distribution histogram was obtained using the Weibull function. The diversity was estimated using the Shannon-Wiener index. The Euclidean distance was utilized to calculate the floristic similarity between the sites. 13 tree species belonging to five genera and five botanical families were recorded. The structural characteristics of the vegetation evidence that the vegetation of stand 1 is dominated by Pinus cooperi with scarcely any other tree species, while stand 2 shows a larger diversity, with a predominance of P. durangensis. Furthermore, this is the stand with the highest diversity (H’= 1.07 a 1.58). There is a low similarity between the two sites, despite their closeness and despite the fact that they are located at similar altitude intervals –an example of the ecological complexity of the Western Sierra Madre.

Key words: Arbutus, temperate forest, Juniperus blancoi Martínez, Pinus, Quercus, Western Sierra Madre.

Fecha de recepción/Date of receipt: 23 de septiembre de 2015 /Fecha de aceptación/Date of acceptance: 21 de diciembre de 20151 Instituto Politécnico Nacional, Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional, Unidad Durango, México. Correo-e: liz _ [email protected]


Delgado et al., Diversidad y estructura arbórea de dos...

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Introduction

Mexico has an extraordinary diversity of forests, which cover 33 % of its territory (Semarnat, 2012). Prominent among these are the temperate forests, one of the main types of vegetation in the country (Rzedowski, 2006); they are generally located in the middle and high portions of the mountains and area made up of Pinus, Abies, Pseudotsuga, Cupressus, Juniperus

and Quercus vegetal communities or, occasionally, of mixed communities in various proportions (Challenger and Soberón, 2008). Mexico is the main center of diversification of pine species and has over 150 oak species.

24 Pinus taxa (46 % of the national total), as well as 54 Quercus (34 %) and 7 Arbutus taxa (100 %) are distributed in the Western Sierra Madre (WSM); they are the main physiognomic components of the forests in this region. Pine forests cover 12 % (30 197 km2) of the surface area of the WSM and are located at an altitude of 1 600-3 320 masl, while pine-oak forests occupy 30 % (76 265 km2) (González et al., 2012). Both types of vegetation are very diverse and develop in temperate semi-cold and temperate semi-dry climates. They have a great biodiversity and provide significant ecological and economic benefits (Semarnat, 2012).

Sustainable forest management requires having basic information about their structure and the elements that make them up. Knowledge of the structure of forest masses is essential for silvicultural management, as it determines the output of products and services, as well as the resilience and dynamics of the ecosystem under management (Wehenkel et al., 2014).

Knowledge of the diametric distribution of a site is a key decision making tool in forest management, as it provides information on the regeneration strategies and on the future tendency of the population (Uribe, 1984; Wright et al., 2003; Cao, 2004; Corral at al., 2015).

The makeup and diversity also allow a better understanding of the functional processes, as well as optimization of silvicultural management practices. Studies on the vegetation are one of the main supports for the planning, management and preservation of any ecosystem. In this regard, a planned floristic characterization or inventory must provide information at three different levels –1) specific wealth (alpha diversity); 2) species replacement (beta diversity), and 3) structure data– that is helpful to determine the conservation status of the studied areas (Villarreal et al., 2006). The purpose of this research was to learn about the diversity and structure of two adjoining stands whose vegetation corresponds to a temperate forest.

Introducción

México cuenta con una extraordinaria diversidad de bosques, los cuales cubren 33 % de su territorio (Semarnat, 2012). Entre ellos destacan los de clima templado, que constituyen uno de los principales tipos de vegetación del país (Rzedowski, 2006); por lo general, se localizan en las porciones medias y altas de las montañas; están integrados por comunidades vegetales de Pinus, Abies, Pseudotsuga, Cupressus, Juniperus y Quercus, en ocasiones forman comunidades mixtas en distintas proporciones (Challenger y Soberón, 2008). México es el principal centro de diversificación de especies de pinos y tiene más de 150 de encinos.

En la Sierra Madre Occidental (SMO) se distribuyen 24 taxa

de Pinus (46 % del total nacional), 54 de Quercus (34 %) y 7 de Arbutus (100 %), que son los principales componentes fisonómicos de los bosques en esa región. Los bosques de pino cubren 12 % (30 197 km2) de la superficie de la SMO y se sitúan entre los 1 600-3 320 msnm; los de pino-encino ocupan 30 % (76 265 km2) (González et al., 2012). Ambos tipos de vegetación son muy diversos y se desarrollan en climas templados y semifríos, así como en los semisecos templados. Presentan una gran biodiversidad y proporcionan grandes beneficios ecológicos y económicos (Semarnat, 2012).

Para realizar un manejo sustentable de los bosques es necesario contar con información básica sobre los elementos que los componen y su estructura. El conocimiento de esta última en las masas forestales es central para el manejo silvícola, ya que determina tanto la salida de productos y de servicios, como la resiliencia y dinámica del ecosistema bajo manejo (Wehenkel et al., 2014).

El conocimiento de la distribución diamétrica de un sitio constituye una herramienta clave para la toma de decisiones en el manejo forestal, pues aporta información sobre las estrategias de regeneración y de la tendencia futura de la población (Uribe, 1984; Wright et al., 2003; Cao, 2004; Corral at al., 2015).

La composición y diversidad también permiten comprender mejor los procesos funcionales y optimizar las prácticas de manejo silvícola. Los estudios de la vegetación son uno de los principales soportes para la planificación, manejo y conservación de cualquier ecosistema. Al respecto, una caracterización o inventario florístico planificado debe suministrar información en tres niveles: 1) riqueza específica (diversidad alfa); 2) recambio de especies (diversidad beta); y 3) datos de la estructura, útiles para determinar el estado de conservación de las áreas estudiadas (Villarreal et al., 2006). El objetivo de la presente investigación fue conocer la diversidad y la estructura de dos rodales contiguos, cuyo tipo de vegetación corresponde a un bosque templado.


96


El área de estudio

El estudio se realizó en la comunidad Coscomate, ejido Chavarría Nuevo, municipio Pueblo Nuevo, estado de Durango. El substrato del área presenta suelos de tipo Leptosol y Regosol, sobre afloramientos rocosos de origen ígneo. El clima es templado subhúmedo [C(w)], con precipitación anual de 800 a 1 200 mm, lluvias en verano y temperaturas medias entre 8 y 14 °C. La vegetación dominante se conforma por bosques de pino y de pino-encino (González et al., 2007, 2012). En la comunidad se desarrollan actividades de ecoturismo.

Muestreo

Se seleccionaron dos rodales contiguos, con intervalos de altitud entre 2 400 y 2 500 m, que difieren, principalmente, en las topoformas predominantes: valles intermontanos, bajíos y laderas con pendientes suaves a medias en el rodal 1, y laderas con pendientes medias a fuertes en el rodal 2 (Figura 1).

En cada localidad se establecieron al azar cuatro sitios de muestreo, donde se empleó el método de cuadrantes centrados en un punto (Cottam y Curtis, 1956; Mitchell, 2007). Esta técnica es una de las de distancia usadas con más frecuencia para el estudio de comunidades vegetales, en particular bosques, ya que proporciona una estimación práctica y útil de la estructura; no requiere la delimitación de las zonas y es menos costosa, en términos de tiempo y dificultad, cuando se desea estudiar la estructura de bosques en zonas de topografía accidentada; además es útil para comunidades en las cuales las plantas están relativamente espaciadas. El método es más eficiente en estudios de bosques (considerando los tiempos de muestreo) que los de área (Mitchell, 2007).

En los sitios de muestreo se trazó una línea de 100 m de longitud, con cinco puntos centrales de muestreo, a una equidistancia de 20 m. En cada punto se cruzó una línea perpendicular para marcar cuatro cuadrantes, en donde, a partir del punto central, se midió la distancia al árbol más cercano. Se registró por individuo: la especie, diámetro de copa, diámetro a la altura del pecho (DAP) y altura. Solo se tomaron en cuenta individuos con una altura mayor o igual a 1.5 m y el DAP se consideró a 1.30 m. En total, se midieron cuatro árboles por punto central, para sumar 20 por sitio.

Análisis de datos

Se calcularon los parámetros de densidad, dominancia, frecuencia y el Índice de Valor de Importancia (IVI) en valores absolutos y relativos de los taxa por sitio, con las fórmulas de Mitchell (2007). Se empleó la función de Weibull para crear histogramas de distribuciones diamétricas, los cuales fueron


Study area

The study was carried out in the Coscomate community of the Chavarría Nuevo ejido, in Pueblo Nuevo municipality, Durango State. The substrate of the area is formed by Leptosol and Regosol soils over igneous rocky outcrops. The climate is sub-humid temperate [C(w)], with an annual precipitation of 800 to 1 200 mm, summer rains and mean temperatures ranging between 8 and 14 °C. The dominant vegetation consists of pine and pine-oak forests (González et al., 2007, 2012). Ecotourism activities are carried out in the community.

Sampling

Two adjoining stands were selected, with altitude intervals between 2 4000 and 2 555 masl and differing mainly in their predominant topoforms: intermountain valleys, lowlands and hillsides with mild and medium slopes in stand 1, and mountainsides with medium to steep slopes in stand 2 (Figure 1).

Four sampling sites were established at random in each locality, using the method of four quadrants around a point (Cottam and Curtis, 1956; Mitchell, 2007). This is one of the distance techniques most widely used for the study of vegetal communities, particularly forests, as it provides a useful and practical estimation of the structure, does not require area delimitation, and is less costly in terms of time and difficulty, for the study of the structure of forests in areas with a rugged topography. Furthermore, it is helpful for communities in which the plants are relatively spaced out. The method is more effective for forest studies (considering the sampling times) than for area studies (Mitchell, 2007).

A 100 m long line with five central sampling points separated by a distance of 20 m was drawn in the sampling sites. Each point was crossed with a perpendicular line so as to mark four quadrants, and the distance from the central point to the closest tree was measured. The data recorded for each individual include species, crown diameter, diameter at breast height diameter (DBH) and height. Only those individuals with a height equal to or above 1.5 m and a DBH of 1.30 m were considered. A total of four trees per central point –adding up to a total of 20 trees per site– were measured.

Data analysis

Parameters of density, dominance, frequency and the Importance Value Index (IVI) were calculated in absolute and relative values for the taxa in each site, using Mitchell’s formulas (2007). The Weibull function was utilized to create diametric distribution histograms, which were evaluated through a chi-square goodness-of-fit test, using Statgraphics Centurion.


97

evaluados mediante una prueba de bondad de ajuste de X-cuadrada, con el software Statgraphics Centurion.

Se utilizó el programa EstimateS versión 8.2.0 (Colwell, 2006) para realizar una curva de acumulación de especies, mediante los estimadores de Chao 2, Jack 1, Jack 2 y Bootstrap, con la fiabilidad de estimar la máxima riqueza arbórea del área.

El cálculo de la diversidad alfa se hizo con el índice de Shannon-Wiener (Magurran, 1988), para ello se usó el programa Past 2.7 (Hammer et al., 2001). Este índice expresa la uniformidad de los valores de importancia, a través de todas las especies de la muestra y se obtiene mediante la siguiente fórmula (Moreno, 2001):

H’ = - ∑pi1np

i

Species accumulation curves were obtained using EstimateS

8.2.0 software (Colwell, 2006), with the Chao 2, Jack 2 and Bootstrap estimators, for a reliable estimate of the maximum species richness of the area.

The alpha diversity was calculated using the Shannon-Wiener index (Magurran, 1988) and the Past 2.7 software (Hammer et

al., 2001). This index expresses even importance values for all the species of the sample and is calculated using the following formula (Moreno, 2001):

H’ = - ∑pi1np

i

Rodal 1 = Sitios del 1 al 4; Rodal 2 = Sitios del 5 al 8.Stand 1 = Sites 1 to 4; Stand 2 = Sites 5 to 8.

Figura 1. Ubicación de los sitios de muestreo.Figure 1. Location of the sampling sites.


98

Where:

Pi = i species proportion (relative abundance) in regard to the total abundance of the species found in each site

Pairs of sites were compared for similarity in the tree species composition by means of a cluster analysis with Euclidean distance, using the pair linking method.


Non-parametric estimators indicated the expected number of species per site (Figure 2). The lowest number –for 13 taxa– was estimated using the Chao 2 index, and the highest value –for 16 taxa–, using Jack 2. Based on these results, the sampling effort is appropriate in relation to the number of taxa recorded.

13 tree species belonging to five genera and five botanical families were identified (Table 1).

Donde:

Pi = Proporción (abundancia relativa) de la especie i conrespecto a la abundancia total de las especies encontradas en cada sitio

Para comparar la similitud de la composición de especies arbóreas entre pares de sitios se aplicó un análisis de conglomerados con distancia euclidiana por el método de unión de pares.


Los estimadores no paramétricos indicaron el número esperado de especies por sitio (Figura 2). El índice que estimó menor cantidad fue el de Chao 2, con 13 taxa y con el que se calculó el mayor valor fue Jack 2, con 16. Con base en estos resultados, el esfuerzo de muestreo es apropiado, en lo referente al número de taxa registrados.

Se identificaron 13 especies de árboles pertenecientes a cinco géneros y cinco familias botánicas (Cuadro 1).

Figura 2. Curva de acumulación de especies.Figure 2. Species accumulation curve.


99

Cuadro 1. Medidas estructurales de las especies arbóreas por sitio.

Sitio Especie # ind.Dominancia Densidad Frecuencia IVI

Absoluta Relativa Absoluta Relativa Absoluta Relativa Absoluta Relativa

Rodal 1

1

Pinus cooperi C. E. Blanco 13 4.97 60.77 216.92 65 80 40 165.77 55.26

Juniperus deppeana Steud. 3 0.28 3.46 50.06 15 40 20 38.46 12.82

Quercus sideroxyla Bonpl. 1 1.67 20.37 16.69 5 20 10 35.37 11.79

Juniperus blancoi Martínez 1 0.63 7.73 16.69 5 20 10 22.73 7.58

Pinus strobiformis Engelm. 1 0.61 7.51 16.69 5 20 10 22.51 7.50

Juniperus durangensis Martínez 1 0.01 0.16 16.69 5 20 10 15.16 5.05

Total 20 8.18 100 333.73 100 200 100 300 100

2

Pinus cooperi C. E. Blanco 16 16.58 59.37 518.63 80 100 55.56 194.92 64.97

Pinus durangensis Martínez 1 9.79 35.05 32.41 5 20 11.11 51.16 17.05

Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. &Cham. 1 1.02 3.65 32.41 5 20 11.11 19.76 6.59

Quercus sideroxyla Bonpl. 1 0.50 1.79 32.41 5 20 11.11 17.90 5.97

Juniperus blancoi Martínez 1 0.04 0.15 32.41 5 20 11.11 16.26 5.42

Total 20 27.92 100 648.28 100 180 100 300 100

3


Juniperus deppeana Steud. 6 19.33 47.04 262.75 30 60 27.27 104.32 34.77



Total 20 41.08 100 875.84 100 220 100 300 100

4




Quercus rugosa Née 1 3.63 14.37 20.08 5 20 9.09 28.46 9.49

Total 20 25.29 100 401.6 100 220 100 300 100

Rodal 2

5



Quercus crassifolia Bonpl. 6 3.76 10.84 165.82 30 80 30.77 71.61 23.87


Total 20 34.7 100 552.72 100 260 100 300 100

6


Arbutus madrensis S. González 2 0.54 2.18 83.22 10 40 18.18 30.36 10.12




Pinus herrerae Martínez 1 0.01 0.05 41.61 5 20 9.09 14.14 4.71

Total 20 24.61 100 832.18 100 220 100 300 100



100

Sitio Especie # ind.Dominancia Densidad Frecuencia IVI

Absoluta Relativa Absoluta Relativa Absoluta Relativa Absoluta Relativa

7

Pinus durangensis Martínez 7 22 57.87 445 35 80 33.33 126.21 42.07

Quercus sideroxyla Bonpl. 7 13.22 34.77 445 35 80 33.33 103.1 34.37



Prunus serotina Ehrh. 1 0.16 0.43 63.57 5 20 8.33 13.76 4.59

Total 20 38.01 100 1271.42 100 240 100 300 100

8

Pinus durangensis Martínez 8 19.72 33.61 459.79 40 60 25 98.61 32.87



Pinus strobiformis Engelm. 3 3.53 6.02 172.42 15 40 16.67 37.68 12.56



Total 20 58.66 100 1149.48 100 240 100 300 100

# ind = Número de individuos; IVI = Índice de Valor de Importancia.

Table 1. Structural measures of the tree species by site.

Site Species # ind.Dominance Density Frequency IVI

Absolute Relative Absolute Relative Absolute Relative Absolute Relative

Stand 1

1

Pinus cooperi C. E. Blanco 13 4.97 60.77 216.92 65 80 40 165.77 55.26

Juniperus deppeana Steud. 3 0.28 3.46 50.06 15 40 20 38.46 12.82

Quercus sideroxyla Bonpl. 1 1.67 20.37 16.69 5 20 10 35.37 11.79

Juniperus blancoi Martínez 1 0.63 7.73 16.69 5 20 10 22.73 7.58

Pinus strobiformis Engelm. 1 0.61 7.51 16.69 5 20 10 22.51 7.50

Juniperus durangensis Martínez 1 0.01 0.16 16.69 5 20 10 15.16 5.05

Total 20 8.18 100 333.73 100 200 100 300 100

2

Pinus cooperi C .E. Blanco 16 16.58 59.37 518.63 80 100 55.56 194.92 64.97


Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. &Cham. 1 1.02 3.65 32.41 5 20 11.11 19.76 6.59



Total 20 27.92 100 648.28 100 180 100 300 100

3





Continue Table 1...


101

Site Species # ind.Dominance Density Frequency IVI

Absolute Relative Absolute Relative Absolute Relative Absolute Relative

4


Total 20 41.08 100 875.84 100 220 100 300 100





Total 20 25.29 100 401.6 100 220 100 300 100

Stand 2

5





Total 20 34.7 100 552.72 100 260 100 300 100

6






Pinus herrerae Martínez 1 0.01 0.05 41.61 5 20 9.09 14.14 4.71

Total 20 24.61 100 832.18 100 220 100 300 100

7

Pinus durangensis Martínez 7 22 57.87 445 35 80 33.33 126.21 42.07

Quercus sideroxyla Bonpl. 7 13.22 34.77 445 35 80 33.33 103.1 34.37



Prunus serotina Ehrh. 1 0.16 0.43 63.57 5 20 8.33 13.76 4.59

Total 20 38.01 100 1271.42 100 240 100 300 100

8

Pinus durangensis Martínez 8 19.72 33.61 459.79 40 60 25 98.61 32.87



Pinus strobiformis Engelm. 3 3.53 6.02 172.42 15 40 16.67 37.68 12.56



Total 20 58.66 100 1149.48 100 240 100 300 100

# ind = Number of individuals; IVI = Importance Value Index.

Continue Table 1...

En el rodal 1, la vegetación está dominada por Pinus cooperi C. E. Blanco acompañado de Quercus sideroxyla Bonpl y táscates (Juniperus blancoi Martínez, J. deppeana Steud. y J.

durangensis Martínez) (Cuadro 1).

El valor relativo del IVI evidencia cómo la composición de la mayoría de los sitios del rodal 1 está en función del número

In stand 1, the vegetation is dominated by Pinus cooperi C.E. Blanco; other tree species are Quercus sideroxyla Bonpl and junipers (Juniperus blancoi Martínez, J. deppeana Steud. and J. durangensis Martínez) (Table 1).

The relative value of the IVI evidences the composition of most sites of stand 1 in terms of the number of sampled trees


102

de árboles muestreados, y del área que cubren, respecto al área basal; P. cooperi es el elemento florístico dominante. Además, se registró la población más grande conocida a la fecha para Juniperus blancoi Martínez var. blancoi, dentro de la SMO, taxon que crece de 1 a 6 m localmente y son dominantes en el sotobosque de P. cooperi. Juniperus blancoi

Martínez es una conífera de distribución restringida (Adams et

al., 2006; Mastretta et al., 2011), de manera que su presencia en Coscomate incrementa el valor biológico de la región.

En el rodal 2, la especie con mayor valor de importancia es Pinus durangensis, aunque también destacan madroños (Arbutus madrensis, S. González), capulín (Prunus serotina

Ehrh.) y encinos (Quercus crassifolia Bonpl., Q. rugosa Née, Q.

sideroxyla Bonpl.); son estos últimos, los que a nivel de género dominan en los sitios, excepto en el 6 (Cuadro 1).

La existencia de Pinus herrerae Martínez en el rodal 2 indica condiciones de clima más cálido y húmedo, característico de la zona Madrense-Tropical de la Sierra (González et al., 2012, 2013), el cual llega a Coscomate a través de las cañadas hacia el Occidente, lo que explica la diversidad más alta en este rodal.

El IVI calculado señala que, en ambos rodales, la dominancia corresponde a Pinus spp., seguido de Quercus en menor proporción; no obstante, las dominancias genéricas hacen que en un mismo rodal se encuentren bosques de pino-encino o encino-pino, lo que concuerda con lo documentado en el Ordenamiento Ecológico del Estado de Durango (Semarnat, 2007) para los bosques templados de la zona.

El estudio comparativo entre rodales contiguos permitió detectar variaciones estructurales y de composición que ocurren dentro de un mismo ecosistema. Aunque en términos generales, una misma especie de coníferas o de Quercus puede desarrollarse en diversos grados de pendiente (Martínez et

al., 2013), otros taxa tienen preferencias por topoformas particulares. Pinus cooperi se distribuye, sobre todo, en valles intermontanos, bajíos y laderas bajas con pendiente poco pronunciada, y tiende a ser dominante, situación que prevalece en el rodal 1, donde es dominante en los alrededores de praderas y de terrazas fluviales.

Por otra parte, la ocurrencia de asociaciones de varias especies, como las observadas en el rodal 2, está relacionada con la cantidad superior de microhábitats que hay en las pendientes más pronunciadas.

La consociación de Pinus cooperi y la asociación de Pinus

durangensis con otras especies de Pinus y Quercus, se cuentan entre las más representativas de la vegetación de la SMO en Durango, similares a las registradas por Márquez y González (1998), Márquez et al. (1999) y González et al. (2007, 2012).

and of the surface area they cover in relation to the baseline area; P. cooperi is the dominant floristic element. Besides, the largest population of Juniperus blancoi Martínez var. blancoi hitherto known to exist within the WSM was registered in this stand. This taxon grows locally to a height of 1 to 6 m and is dominant in the undergrowth of P. cooperi, Juniperus blancoi is a conifer with restricted distribution (Adams et al., 2006; Mastretta et al., 2011), and therefore its presence in Coscomate increases the biological value of the region.

In stand 2, the species with the highest importance value is Pinus durangensis, although the presence of arbutus (Arbutus

madrensis S. González), wild black cherry (Prunus serotine

Ehrb.) and various oak species (Quercus crassifolia Bonpl., Q. rugose Née, Q. sideroxyla Bonpl.) is also prominent; at genus level, Quercus species are predominant in the sites, with the exception of Site 6 (Table 1).

The existence of Pinus herrerae Martínez in stand 2 is indicative of a warmer and more humid climate that is characteristic of the tropical Madrean zone of the Sierra (González et al., 2012, 2013), which extends westward across the ravines to Coscomate, thereby accounting for the higher diversity in this stand.

The calculated IVI indicates that the dominant species in both stands is Pinus spp., followed by Quercus in a lower proportion; however, due to generic dominances, pine-oak or oak-pine forests are located in the same stand, as documented in the Ecological Zoning of the State of Durango (Semarnat, 2007) for the temperate forests of the area.

The comparative study between adjoining stands allowed detection of variations in structure and composition occurring within the same ecosystem. Although in general a particular species of conifers or of Quercus can develop in various degrees of slope (Martínez et al., 2013), other taxa have preferences for certain topoforms. Pinus cooperi is especially distributed in intermountain valleys, lowlands and low slopes with a mild inclination and tends to be dominant; this situation prevails in stand 1, where it is dominant around meadows and fluvial terraces.

On the other hand, the occurrence of associations of several species, as in stand 2, is related to the larger number of microhabitats to be found in steeper slopes.

The consociation of Pinus cooperi and the association of Pinus

durangensis with other Pinus and Quercus taxa are among the most representative vegetal compositions of the WSM in Durango and are similar to those recorded by Márquez and González (1998), Márquez et al. (1999), and González et al. (2007, 2012).


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Las distribuciones diamétricas indican masas irregulares en el bosque de Coscomate, pues se presentan tanto tendencias de J invertida, como curvas en el ápice de los diámetros medios (Figura 3). No obstante, la prueba de bondad de ajuste evidenció que siete de los ocho sitios se ajustan a la funcion Weibull (Cuadro 2), lo que muestra una fuerte asociación entre las distribuciones diamétricas observadas y las esperadas, por lo que resulta factible fijar objetivos a futuro respecto a la salud del bosque.

Diametric distributions indicate irregular masses in the forest of Coscomate, where there are both “inverted J” tendencies and curves in the mean apical diameters (Figure 3). However, the goodness-of-fit test showed that seven out of the eight sites adjust to the Weibull function (Table 2); this indicates a strong association between the observed and the expected diametric distributions, which allows setting goals for the future in regard to the health of the forest.

Cuadro 2. Prueba de bondad de ajuste para la función Weibull en los sitios de muestreo.

SitioDiámetro

Forma Escala Chi-cuadrada PIntervalo Promedio

1 3 - 36 15.00 1.5957 16.5831 1.3417 0.7193

2 3 - 62 18.55 1.3341 20.2401 12.8250 0.0050

3 3 - 67 18.80 1.3035 20.5006 3.6167 0.3059

4 5 - 52 25.15 2.0462 28.4459 3.6666 0.9470

5 3 - 51 24..00 1.5644 26.6288 7.1917 0.0660

6 2 - 47 16.55 1.7263 18.7264 2.6417 0.4502

7 5 - 37 17.00 1.8204 19.0500 3.2917 0.3488

8 2 - 75 18.85 1.0989 19.5404 6.3250 0.0968* Si el valor de P es igual o mayor a 0.05, no se puede rechazar la idea de que los datos se ajustan a una distribución Weibull con 95 % de confianza.

Table 2. Goodness-of-fit test for the Weibull function in the sampling sites.

SitEDiameter

Shape Scale Chi-square PInterval Average

1 3 - 36 15.00 1.5957 16.5831 1.3417 0.7193

2 3 - 62 18.55 1.3341 20.2401 12.8250 0.0050

3 3 - 67 18.80 1.3035 20.5006 3.6167 0.3059

4 5 - 52 25.15 2.0462 28.4459 3.6666 0.9470

5 3 - 51 24..00 1.5644 26.6288 7.1917 0.0660

6 2 - 47 16.55 1.7263 18.7264 2.6417 0.4502

7 5 - 37 17.00 1.8204 19.0500 3.2917 0.3488

8 2 - 75 18.85 1.0989 19.5404 6.3250 0.0968* If the value of P is equal to or above 0.05, the idea that the data adjust to a Weibull distribution with a 95 % confidence interval cannot be ruled out.

Las distribuciones irregulares son propias de un bosque joven, cuya dominancia es de árboles con un diametro < 10 cm, y un diámetro promedio de 19.24 cm, valores muy parecidas a los citados por Návar y González (2009) para Durango, y por Návar (2010) para Nuevo León.

Si bien, existen individuos con diametros mayores a 40 cm se observa que en la estructura de los sitios hay un decremento en la densidad conforme aumenta la talla diamétrica, lo que refleja un flujo adecuado de regeneración con una reserva

Irregular distributions are particular to young forests, where trees with a diameter < 10 cm and an a mean diameter of 19.24 cm are predominant; these values are very similar to those cited by Návar and González (2009) for Durango, and by Návar (2010) for Nuevo León.

Although individuals with diameters above 40 cm are present, the structure of the sites shows a decrease in tree density as the diameter size increases, which reflects an adequate regeneration flow with a reserve of young individuals that will


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de individuos jóvenes, que en un futuro podrán reemplazar a los de mayor diámetro que vayan desapareciendo, de modo que se garantiza la supervivencia del ecosistema.

be able to replace those individuals with a larger diameter that may disappear in the future, thus ensuring the survival of the ecosystem.

Figura 3. Histograma de distribuciones diamétricas por sitio.Figure 3. Diametric distribution histogram by site.

Los resultados mostraron un alto valor de diversidad en los dos rodales estudiados, aunque mayor en el rodal 2. El índice de diversidad de Shannon-Wiener (H’ = 0.77 a 1.58) (Cuadro 3) es inferior al citado por González et al. (1993) para la Reserva La Michilía (0.98 a 2.26) pero es superior a las cifras que consignan Návar y González (2009) para el rodal Cielito Azul, en San Dimas (0.53 a 1.33), aunque el índice más bajo en Cielito Azul se determinó en sitios con 100 % de aprovechamiento.

The results showed a high diversity value in the two studied stands, although this value is higher in stand 2. The Shannon-Wiener diversity index (H’ = 0.77 to 1.58) (Table 3) is lower than that cited by González et al. (1993) for the La Michilía Reserve (0.98 to 2.26), but higher than the figures recorded by Návar and González (2009) for the Cielito Azul stand in San Dimas (0.53 to 1.33); however, the lower index in Cielito Azul was determined in sites with 100 % exploitation.


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La mayor diversidad del rodal 2 se relaciona con variables climáticas asociadas a una cañada con exposición hacia el occidente que forma parte de esta localidad, en la que las temperaturas son menos extremas y se recibe una mayor humedad proveniente del Pacífico.

Cuadro 3. Valor de índice de diversidad de Shannon en cada sitio.

Sitio Índice deShannon (H’)

1 1.16

2 0.77

3 1.22

4 1.09

5 1.3

6 1.07

7 1.35

8 1.58

The larger diversity of stand 2 is related to climatic variables associated to a ravine with westward exposure that is part of this locality and where temperatures are less extreme, with a higher level of humidity coming from the Pacific Ocean.

Although the specific wealth of Site 1, located in stand 1, is similar to that of Sites 6 and 8 in stand 2 (six species in each), diversity differs between these sites, being low in Sites 1 and 6 because of the marked predominance of Pinus cooperi (Site 1) and P. duranguensis (Site 6), unlike in Site 8, where three species are observed to share similar structural characteristics.

Table 3. Value of Shannon’s diversity index in each site.

SitiE Shannon’s Index (H’)

1 1.16

2 0.77

3 1.22

4 1.09

5 1.3

6 1.07

7 1.35

8 1.58

Figura 4. Dendrograma de similitud florística.Figure 4. Floristic similarity dendrogram.


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A pesar de que la riqueza específica del sitio 1, correspondiente al rodal 1, es similar a la de los sitios 6 y 8, rodal 2 (seis especies en cada uno), la diversidad entre estos sitios difiere, es baja en los sitios 1 y 6 a causa de la marcada dominancia de Pinus

cooperi (sitio 1) y P. durangensis (sitio 6); a diferencia de lo observado en el sitio 8 en donde tres especies comparten características estructurales similares.

El dendrograma resultante de la matriz de similitudes (distancia euclidiana) (Figura 4) agrupa los sitios en dos conjuntos diferenciados que corresponden a los rodals estudiados. Los sitios más similares fueron el 1 y 2 (rodal 1); y el 5 y 8 (rodal 2). Las agrupaciones están influidas por el número de individuos de los taxa con mayor valor de importancia entre los pares de sitios.

Conclusiones

La diversidad y estructura de los bosques comparados en la comunidad Coscomate revelan que en rodales contiguos y en condiciones similares de altitud existe una marcada diferencia en composición y estructura, lo cual es un ejemplo de la complejidad ecológica que alberga la Sierra Madre Occidental. Los valores de diversidad en comparación con otras regiones de la SMO y la diferencia estructural entre los sitios confirman la riqueza biológica de la región.

Contar con la función de distribución diamétrica permite a los manejadores del bosque fijar objetivos en función de la estructura de los sitios, y con base en esto hacer remociones sin perjudicar la estabilidad del ecosistema.

La información generada puede formar parte de las herramientas de gestión para los poseedores de este bosque, ayudando a optimizar su manejo y preservar la riqueza biológica que ahí existe.

Agradecimientos

Se agradece la orientación prestada por el personal del Centro Ecoturístico Coscomate durante la realización del estudio, así como al Instituto Politécnico Nacional por el apoyo para llevarlo a cabo. A J. G. González Gallegos y dos revisores anónimos por sus aportaciones en la mejora del documento.




David Alfredo Delgado Zamora: trabajo de campo, análisis de diversidad, cálculo del valor de importancia y elaboración de manuscrito; Sergio Alonso Heynes Silerio: trabajo de campo, análisis de diversidad, cálculo del valor de importancia y elaboración del manuscrito; María Daniela Mares Quiñones: trabajo de campo, análisis de diversidad, cálculo del valor de importancia y elaboración de manuscrito; Norma Leticia Piedra Leandro: trabajo de campo, análisis de diversidad, cálculo del valor de importancia y elaboración del manuscrito; Flor Isela Retana Rentería: trabajo de campo, análisis de diversidad,

The dendrogram resulting from the similarity matrix (Euclidean distance) (Figure 4) groups the sites in two differentiated sets corresponding to the studied stands. The greatest similarity was found to occur between sites 1 and 2 (stand 1) and between sites 5 and 8 (stand 2). The groupings are influenced by the number of individuals of the taxa with the highest important value index in the pairs of sites.

Conclusions

The diversity and structure of the compared forests in the Coscomate community reveal a marked difference in the vegetal composition and structure of two adjoining stands under similar conditions of altitude –an example of the ecological complexity found in the Western Sierra Madre. The diversity values compared to those of other regions of the WSM and the structural difference between the sites confirm the biological wealth of the region.

Knowledge of the diametric distribution function allows the forest managers to set goals in terms of the structure of the sites and, based on this, to effect removals without damaging the stability of the ecosystem.

The information generated in this study can become part of the management tools of the holders of this forest and contribute to optimize its management, as well as to the preservation of the biological wealth existing in it.

Acknowledgements

The authors wish to express their gratitude to the staff of the Coscomate ecotouristic center for their guidance during the course of this study, to the Instituto

Politécnico Nacional for the support provided, and to J. G. González Gallegos and to two anonymous reviewers for their contributions for the improvement of the document.


The authors declare no conflict of interest.


David Alfredo Delgado Zamora: field work, analysis of diversity, calculation of importance value and writing of the manuscript; Sergio Alonso Heynes Silerio: field work, analysis of diversity, calculation of importance value and writing of the manuscript; María Daniela Mares Quiñones: field work, analysis of diversity, calculation of importance value and writing of the manuscript; Norma Leticia Piedra Leandro: field work, analysis of diversity, calculation of importance value and writing of the manuscript; Flor Isela Retana Rentería: field work, analysis of diversity, calculation of importance value and writing of the manuscript; Karina Rodríguez Corral: field work, analysis of diversity, calculation of importance value and writing of the manuscript Ali Ituriel Villanueva Hernández: field work, analysis of diversity, calculation of importance value and writing of the


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cálculo del valor de importancia y elaboración del manuscrito; Karina Rodríguez Corral: trabajo de campo, análisis de diversidad, cálculo del valor de importancia y elaboración del manuscrito; Ali Ituriel Villanueva Hernández: trabajo de campo, análisis de diversidad, cálculo del valor de importancia y elaboración de manuscrito; María del Socorro González Elizondo: trabajo de campo, elaboración del manuscrito y corrección de revisiones; Lizeth Ruacho González: trabajo de campo, análisis de diversidad, cálculo del valor de importancia y de las distribuciones diamétricas, elaboración del manuscrito y corrección de revisiones.

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manuscript; María del Socorro González Elizondo: field work, writing and correcting of the manuscript from its review; Lizeth Ruacho González: field work, analysis of diversity, calculation of importance value and of the diametric distributions, writing and correcting of the manuscript from its review.


Nota de Investigación / Research Note

Respuesta a la inoculación inducida de Russula delica Fr. en plantas de Pinus engelmannii Carr. en vivero

Response to induced Russula delica Fr. inoculation in Pinus

engelmannii Carr. plants in the nurseryLaura Elena Martínez Nevárez1, Homero Sarmiento López2, José Ángel Sigala Rodríguez2,

Sergio Rosales Mata2 y José Bernardo Montoya Ayón1

Resumen

La micorriza es la simbiosis a través de la cual se establece un intercambio de nutrientes minerales y carbohidratos entre miembros de los reinos Fungi y Vegetal. Su presencia es uno de los parámetros morfológicos para evaluar la calidad de la planta forestal producida en vivero. El objetivo del presente trabajo fue determinar el efecto de la inoculación inducida de Russula delica sobre planta de Pinus engelmannii producida en vivero. Los esporomas fueron recolectados en un bosque de pino-encino y la preparación del inoculante se llevó a cabo en condiciones controladas, para su posterior utilización. Se evaluaron dos métodos de aplicación (en sustrato y en riego) y cuatro dosis de inoculante (0, 0.75, 1.50 y 2.25 g por charola) El diseño experimental fue completamente al azar con arreglo factorial de los tratamientos. Las variables de respuesta fueron: diámetro del cuello de la raíz, biomasa seca de la raíz, índice de calidad de Dickson (ICD) y el porcentaje de micorrización (PM). El análisis de varianza mostró diferencias significativas entre tratamientos. Los mejores resultados en las variables morfológicas se obtuvieron con la inoculación en riego a una dosis baja. El mayor PM se presentó en el tratamiento de inoculación en sustrato con una dosis alta, con diferencias altamente significativas sobre el testigo.

Palabras clave: Calidad de planta forestal, ectomicorriza, inoculante ectomicorrízico, planta en vivero, porcentaje de micorrización, Pinus engelmannii Carr.

Abstract

The mycorrhiza is the symbiosis through which an exchange of mineral nutrients and carbohydrates is established between members of the Fungi and Vegetal kingdoms. Its presence is one of the morphological parameters to evaluate the quality of the forest plant grown in nursery. The objective of the present paper was to determine the effect of the induced inoculation with Russula delica on Pinus

engelmannii plants grown in nursery. Sporomes were collected in a pine-oak forest, and the inoculum was prepared under controlled conditions for subsequent utilization. Two application methods (in substrate and in irrigation water) and four doses of the inoculum (0, 0.75, 1.50 and 2.25 g per tray) were evaluated. The experimental design was completely random, with factorial treatment arrangement. The response variables were: root neck diameter, dry root biomass, Dickson’s quality index (QI), and mycorrhiza percent infection (MP). The variance analysis showed significant differences between treatments. The best results for the morphological variables were obtained with inoculation in irrigation water at a low dose. The highest MP occurred in the substrate inoculation treatment with a high dose, with highly significant differences in relation to the control.

Key words: Forest plant quality, ectomycorrhiza, ectomycorrhizal inoculum, plant grown in nursery, mycorrhiza percent infection, Pinus

engelmannii Carr.

Fecha de recepción/Date of receipt: 15 de octubre de 2015; Fecha de aceptación /Date of acceptance: 14 de diciembre de 2015.1 Instituto Tecnológico del Valle del Guadiana, México. Correo-e: [email protected] Campo experimental Valle del Guadiana, CIR-Norte Centro, INIFAP. México.


Martínez et al., Respuesta a la inoculación inducida de...

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The mycorrhiza is the symbiotic association existing between the roots of a plant and members of the Fungi kingdom through which an exchange of mineral nutrients and carbohydrates derived from the photosynthesis takes place (Brundrett et

al., 1996). In this ecological interaction, the fungus mycelium contributes, through its extensive hyphae network, to the root’s function of efficiently absorbing and assimilating the mineral nutrients from the soil (Alarcón and Ferrera, 2000).

There are various types, including the ectomycorrhiza, which occurs mainly in conifer species, as well as in some broadleaves like oaks (Landis and Amaranthus, 2009; García et al., 2012). Their existence improves the root systems, particularly fine roots, through which most of the absorption of nutrients takes place (Simard et al., 2002). This is related to the survival and growth of the plants during the first years, after their establishment in field, especially in degraded sites (Ortega et

al., 2004; Menkis et al., 2007).

In recent years, the practice of induced inoculation with fungi in order to form ectomycorrhizae has been implemented in plant production in forest nurseries (Rodríguez, 2008); furthermore, the existence of ectomycorrhizae is a criterion for the assessment of the quality of the plant destined for reforestation programs (SE, 2014). However, this activity generates additional effort and costs during production (Menkis et al., 2005) for this reason, the fungal taxa with the highest colonization capacity, the optimal doses and the most effective application methods must be identified.

The fungi of the Russula genus naturally form ectomycorrhizae in pine-oak forests (Matabuena, 2005). In the state of Durango, Russula spp. develops in the same distribution areas as Pinus

engelmannii Carr., a commercially significant taxon abundantly reproduced in nurseries for reforestation programs (Bustamante et al., 2012; Sigala et al., 2015). The objectives of the study documented herein were to determine the effect of induced inoculation with Russula delica Fr. on the morphological quality of the Pinus engelmannii plant and to define whether or not an association between both species under nursery conditions may be established in order to determine, where applicable, the dose and application method that will promote better mycorrhiza infection.

Collection and preparation of the fungal material

The Russula delica sporomes were obtained in a pine-oak forest in the municipality of Pueblo Nuevo, Durango, at the coordinates 23°44.89’ N and 105°32.27’ W and at an altitude of 2 836 m. The material was transported in ice boxes to the forest nursery of the Valle del Guadiana Experimental Station of INIFAP in Durango, Dgo. (23°44.39’ N - 104°37.42’ W, 1 879 m). The material was cleaned, dissected in pieces of homogenous size, and placed in a solar dehydrator at a temperature of

La micorriza es la asociación simbiótica que existe entre las raíces de una planta y miembros del reino Fungi, mediante la cual se lleva un intercambio de nutrientes minerales y carbohidratos derivados de la fotosíntesis (Brundrett et al., 1996). En esta interacción ecológica, el micelio del hongo, mediante su red extensa de hifas contribuye en la función de la raíz para aprovechar y asimilar eficientemente los nutrimentos minerales del suelo (Alarcón y Ferrera, 2000).

Existen varios tipos, entre ellos, la ectomicorriza se presenta, principalmente, en especies de coníferas y algunas latifoliadas como los encinos (Landis y Amaranthus, 2009; García et al., 2012). Su existencia mejora los sistemas radicales, en particular las raíces finas, donde se lleva a cabo la mayor absorción de nutrientes (Simard et al., 2002). Lo anterior se correlaciona con la supervivencia y el crecimiento de las plantas durante los primeros años, después de su establecimiento en campo, sobre todo en sitios degradados (Ortega et al., 2004; Menkis et

al., 2007).

En los últimos años, la inoculación inducida de hongos para la formación de ectomicorrizas es una práctica que se ha implementado en la producción de planta en viveros forestales (Rodríguez, 2008); incluso, la existencia de ectomicorrizas es un criterio para evaluar la calidad de planta destinada a los programas de reforestación (SE, 2014). Sin embargo, esta actividad genera un esfuerzo y costos adicionales durante la producción (Menkis et al., 2005); por ello, es necesario definir los taxa fúngicos con mayor capacidad de colonización, así como las dosis óptimas de inoculación y los métodos de aplicación más eficientes.

Los hongos del género Russula forman ectomicorrizas, de manera natural, en los bosques de pino-encino (Matabuena, 2005). En el estado de Durango, Russula spp. se desarrolla en las mismas áreas de distribución de Pinus engelmannii Carr., el cual es un taxon de importancia comercial y muy reproducido en vivero para los programas de reforestación (Bustamante et

al., 2012; Sigala et al., 2015). Los objetivos del estudio que se documenta fueron determinar el efecto de la inoculación inducida con Russula delica Fr. sobre la calidad morfológica de la planta de Pinus engelmannii, y definir si es posible establecer una asociación entre ambas especies en condiciones de vivero para, en su caso, determinar la dosis y método de aplicación que promueva una mejor micorrización.

Recolecta y preparación del material fúngico

Los esporomas de Russula delica se obtuvieron de un bosque de pino-encino del municipio Pueblo Nuevo, Durango, sobre las coordenadas 23°44.89’ N y 105°32.27’ O y una altitud de 2 836 m. El material fue transportado en hieleras al vivero forestal del Campo Experimental Valle del Guadiana del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y


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Pecuarias (INIFAP), localizado en Durango, Dgo. (23°44.39’ N - 104°37.42’ O, altitud de 1 879 m). El material se limpió, diseccionó en trozos de tamaño homogéneo y se colocó en un deshidratador solar a una temperatura de 35 °C, hasta alcanzar una consistencia crujiente. A continuación, se molió en un molino eléctrico Thomas Model 4 Wiley® Mill para forraje y se pasó por un tamiz de 1 mm para uniformizar la granulometría.

La presencia de esporas, se verificó en una suspensión preparada con 0.1 g de los esporomas molidos en Polisorbato 80 al 0.1 %, se agitó con ayuda de un bortex, durante un minuto y se hicieron observaciones en microscopio óptico American Optical® One Ten Micro Star (40x). El número de esporas se contabilizó en una cámara de Neubauer. La cantidad promedio fue de 162 x 106 esporas por gramo.

Producción de planta

Se llevó a cabo en el vivero forestal del Campo Experimental Valle del Guadiana (INIFAP). La mezcla de sustrato utilizada consistió en 50 % de turba, 40 % de corteza de pino compostada y 10 % de perlita expandida; y se agregó fertilizante de liberación controlada (8 meses de liberación, 18-6-12 N-P-K + microelementos), en una proporción de 4 kg m-3 de sustrato, la cual es una dosis, generalmente, usada para la producción de Pinus engelmannii en los viveros forestales del estado de Durango. Los contenedores fueron charolas de poliestireno de 77 cavidades (162 mL por cavidad), mismas que se desinfectaron con una solución de cloro al 10 % e impregnaron con sulfato de cobre (4 kg por 100 L de agua).

La siembra se realizó en octubre de 2013; previamente, la semilla fue remojada en agua durante 24 horas y desinfectada con cloro al 10 % por 15 minutos. Una vez establecida la germinación, se aplicaron riegos cada tercer día. Asimismo, se aplicaron fertilizantes hidrosolubles dos veces por semana a razón de 1 g L-1 de agua, de acuerdo a las prácticas convencionales para la producción de planta de pino. En los tres primeros meses se suministró la fórmula 7-40-19 (N-P-K), en los siguientes seis meses se adicionó la fórmula 20-10-20 (N-P-K) y en los últimos tres meses 4-25-35 (N-P-K).

Tratamientos y diseño experimental

Se evaluaron dos métodos de aplicación (en sustrato y en riego) y cuatro dosis de inoculante (0, 0.75, 1.50 y 2.25 g por charola) (Cuadro 1). La dosis baja se estimó con base en la inoculación de 100 000 plantas con 1 kg de material inoculante, a partir de esto se calcularon las dosis media y alta, duplicándola y triplicándola, respectivamente. El diseño experimental fue al azar, con un arreglo factorial de los tratamientos 2 x 4 (dos métodos de aplicación y cuatro dosis). Por cada tratamiento se hicieron cuatro repeticiones, cada una de ellas correspondió a una charola con 77 plantas.

35 °C until it reached a crisp consistency. Susbsequently, it was ground in a Thomas Model 4 Wiley® Forage Mill and passed through a 1 mm sieve in order to homogenize the grain size.

The presence of spores in a suspension prepared with 0.1 g of ground sporomes in Polysorbate-80 at 0.1 % was verified; this suspension was stirred with a Bortex mixer for one minute and observed through an American Optical® Microstar One-Ten microscope (40x). The spores were counted using a Neubauer chamber. The average number was 162 x 106 spores per gram.

Plant production

The plants were grown in the forest nursery of the Valle del

Guadiana Experimental Station (INIFAP). The substrate mixture utilized consisted of 50 % peat moss, 40 % composted pine bark, and 10 % expanded perlite; controlled-release fertilizer was added (8 month release, 18-6-12 N-P-K + microelements), in a proportion of 4 kg m-3 of substrate, a dose generally used for growing Pinus engelmannii in the forest nurseries of the state of Durango. The containers were polysterene trays with 77 cavities (162 mL per cavity), disinfected with a 10 % chlorine solution and impregnated with copper sulfate (4 kg in 100 L water).

The seeds, previously soaked in water for 24 hours and disinfected with a 10 % chlorine solution during 15 minutes, were planted in October 2013. Once the germination was established, the seedlings were watered every other day. Furthermore, hydrosoluble fertilizers were applied twice a week in a proportion of 1 g L-1 water, according to the conventional practices for pine plant production. During the first three months, the NPK 7-40-19 fertilizer was administered; the NPK 2010-20 formula was added in the course of the subsequent months, and the NPK 4-25-35 formula, during the last three months.

Treatments and experimental design

Two application methods (in substrate and in irrigation water) and four doses of inoculum (0, 0.75, 1.50 and 2.25 g per tray) were evaluated (Table 1). The low dose was calculated based on the inoculation of 100 000 plants with 1 kg inoculum; medium and high doses were determined by duplicating and triplicating the low dose, respectively. The experimental design was random, with a 2 x 4 factorial treatment arrangement (two application methods and four doses). For each treatment four repetitions were carried out, each in a tray with 77 plants.


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Cuadro 1. Tratamientos de inoculación inducida con Russula delica

Fr. evaluados en plantas de Pinus engelmannii Carr.

Tratamiento Método de aplicación Dosis de inoculante

1 Sustrato* Sin aplicar (0.00 g)

2 Sustrato Baja (0.75 g)

3 Sustrato Media (1.50 g)

4 Sustrato Alta (2.25 g)

5 Riego** Sin aplicar (0.00 g)

6 Riego Baja (0.75 g)

7 Riego Media (1.50 g)

8 Riego Alta (2.25 g)*Aplicación durante la preparación del sustrato. **Dividido en tres aplicaciones (42, 135 y 198 días después de la siembra).

Variables de respuesta y análisis estadístico

A los 12 meses (358 días) después de la siembra, se realizó un muestreo destructivo en el que se extrajeron cuatro plantas seleccionadas al azar, en cada repetición, para evaluar las variables morfológicas: diámetro del cuello de la raíz (mm), biomasa seca de la raíz (g) y el índice de calidad de Dickson

(ICD) (Dickson et al., 1960). Además, se calculó el porcentaje de micorrización en la raíz, mediante el método de Grand y Harvey (Carrera y López, 2004) que consiste en determinar la relación del número de raíces con micorrizas entre el número total de raíces, multiplicado por 100.

Los datos se sometieron a un análisis de varianza, previa comprobación de los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas. El modelo estadístico fue el siguiente:

Yij = m + ti + hj + (thij) + eij

Donde:Y

ij = Variable de respuesta

m = Efecto medio generalt

i = Efecto atribuido al i-ésimo método de aplicación h

j = Efecto atribuido a la j-ésima dosis de inoculante th

ij = Interacción entre el método de aplicación y

dosis de inoculantee

ij = Término de error aleatorio

En el caso de las variables que tuvieron diferencias significativas a una probabilidad de 95 %, se efectuó una comparación múltiple de medias con prueba de Tukey. El análisis estadístico se realizó con el procedimiento GLM de SAS versión 9.3 (2009).

El análisis de varianza evidenció diferencias significativas (p<0.05) entre los métodos de aplicación y entre dosis de inoculante para todas las variables morfológicas evaluadas.

Table 1. Induced inoculation treatments with Russula delica Fr. evaluated in Pinus engelmannii Carr. plants.

Treatment Application method Dose of inoculum

1 Substrate* Not applied (0.00 g)

2 Substrate Low (0.75 g)

3 Substrate Medium (1.50 g)

4 Substrate High (2.25 g)

5 Irrigation** Not applied (0.00 g)

6 Irrigation Low (0.75 g)

7 Irrigation Medium (1.50 g)

8 Irrigation High (2.25 g)*Application during the preparation of the substrate. **Divided into three applications (42, 135 and 198 days after planting).

Response variables and statistical analysis

Two months (358 days) after planting, destructive sampling was carried out, with the extraction of four plants selected at random in each repetition, in order to evaluate the morphological variables: root neck diameter (mm), dry root biomass (g), and Dickson quality index (QI) (Dickson et al., 1960). In addition, the root mycorrhiza percent infection was estimated using Grand and Harvey method (Carrera and López, 2004), which consists in determining the ratio of the number of roots with mychorrhiza infection to the total number of roots multiplied by 100.

The data were subjected to a variance analysis, previously verifying the normalcy assumption and variance homogeneity. The following statistical model was utilized:

Yij = m + ti + hj + (thij) + eij

Where:Y

ij = Response variable

m = Mean general effectt

i = Effect ascribed to the ith application methodh

j = Effect ascribed to the jth a dose of inoculum th

ij = Interaction between the application method and the dose of inoculum e

ij = Term of random error

In the case of the variables that had significant differences with a 95 % probability, a multiple mean comparison was carried out with Tukey’s test. The statistical analysis was performed using the GLM procedure of the SAS 9.3 software (2009).

The variance analysis evidenced significant differences (p<0.05) between application methods and between doses of inoculum for all the assessed morphological variables. The percentage of mycorrhization displayed highly significant


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differences (p<0.0001) between application methods, the doses and their interactions (Table 2).

Table 2. P values of the variance analysis for the effect of inoculation on the quality of the Pinus engelmannii

Carr. plants grown in nursery.

Factor Diameter DRB QI MP

Application method (A)

0.0049 0.0043 0.0015 <0.0001

Dose of inoculum (D)

0.0086 0.0024 0.0026 <0.0001

A x D 0.3396 0.0987 0.1310 0.0001DRB = Dry root biomass; QI = Dickson’s Quality Index; MP = Mycorrhiza percent

infection.

The morphological variables of the plant quality, root neck

diameter, dry root biomass and Dickson quality index (QI) registered higher averages with the application in irrigation water; however, their response differed according to the dose of the inoculum. The root neck diameter was larger in the control, with significant differences compared to the high dose. Conversely, for the anhydrous biomass of the root and QI; the treatment with the best results was the low dose, with significant differences in relation to the medium and high doses, as well as to the control (Table 3).

In all the treatments, average diameters were estimated to be above 6.0 mm; these values are a good indicator of the quality of the plant, as, according to the recommendations of Prieto et al. (2009), plants with a diameter larger than 5 mm are more resistant to bending and tolerate the damages due to pests and noxious fauna better. Furthermore, the diameter determines the robustness of the stem and is directly related to the vigor and survival rate of the plants in the field.

Table 3. P values of the variance analyses for the effect of inoculation with Russula delica Fr. on the quality variables of the Pinus engelmannii Carr.

Factor Level Diameter DRB QI

Application method

Irrigation water

6.5 A 1.22 A 1.24 A

Substrate 6.1 B 1.10 B 1.08 B

Dose of inoculum

0.00 g 6.6 a 1.14 b 1.15 b

0.75 g 6.2 ab 1.30 a 1.32 a

1.50 g 6.4 a 1.11 b 1.13 b

2.25 g 6.0 b 1.09 b 1.05 bDRB = Dry root biomass; QI = Dickson’s Quality Index. Different letters in the same column indicate significant differences between levels of each factor using Tukey’s test (p<0.05).

El porcentaje de micorrización presentó diferencias altamente significativas (p<0.0001) entre los métodos de aplicación, las dosis y sus interacciones (Cuadro 2).

Cuadro 2. Valores de p de los análisis de varianza para el efecto de la inoculación sobre la variables de calidad de planta de Pinus engelmannii Carr. en vivero.

Factor Diámetro BSR ICD PM

Método de aplicación (A)

0.0049 0.0043 0.0015 <0.0001

Dosis de inoculante (D)

0.0086 0.0024 0.0026 <0.0001

A x D 0.3396 0.0987 0.1310 0.0001BSR=Biomasa seca de raíz; ICD = Índice de Calidad de Dickson ;

PM = Porcentaje de micorrización.

Las variables morfológicas de calidad de planta, diámetro al cuello de la raíz, biomasa seca de la raíz e índice de calidad de Dickson (ICD) registraron promedios mayores con la aplicación en riego; no obstante su respuesta difirió, debido a las dosis del inoculante. El diámetro del cuello de la raíz fue mayor en el testigo, con diferencias significativas en comparación con la dosis alta; en cambio, para la biomasa anhidra de la raíz e ICD, el tratamiento con mejores resultados fue la dosis baja, con diferencias significativas sobre las media y alta, así como con el testigo (Cuadro 3).

En todos los tratamientos, se obtuvieron promedios de diámetro mayores de 6.0 mm; valores que representan un buen indicador de calidad de planta, ya que, de acuerdo con lo recomendado por Prieto et al. (2009), las plantas con diámetro superior a 5 mm son más resistentes al doblamiento y toleran mejor los daños por plagas y fauna nociva; además, el diámetro define la robustez del tallo y se relaciona directamente con el vigor y supervivencia de las plantas en campo.

Cuadro 3. Valores de p de los análisis de varianza para el efecto de la inoculación con Russula delica Fr. sobre la variables de calidad de planta de Pinus

engelmannii Carr.

Factor Nivel Diámetro BSR ICD

Método de aplicación

Riego 6.5 A 1.22 A 1.24 A

Sustrato 6.1 B 1.10 B 1.08 B

Dosis de inoculante

0.00 g 6.6 a 1.14 b 1.15 b

0.75 g 6.2 ab 1.30 a 1.32 a

1.50 g 6.4 a 1.11 b 1.13 b

2.25 g 6.0 b 1.09 b 1.05 bBSR = Biomasa seca de raíz; ICD = Índice de Calidad de Dickson. Letras distintas en una misma columna indican diferencias significativas entre niveles de cada factor, mediante, la prueba de Tukey (p<0.05).


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El porcentaje de micorrización más alto se observó cuando se inoculó el sustrato, con diferencias altamente significativas sobre el riego. Esta variable se incrementó a medida que aumentó la dosis del inoculante, con altas diferencias sobre el testigo. También, se evidenció un efecto significativo de la interacción entre el método de aplicación y la dosis del inoculante, lo cual indica que la respuesta inducida por la dosis de inoculante dependerá de cómo se suministre. En la Figura 1 se aprecia que para el riego, cuyos valores de micorrización varían de 6.1 a 7.9 %, la dosis de inoculante no presenta diferencias significativas; sin embargo, para el sustrato, los porcentajes (30.1 a 40.8 %) variaron significativamente en función de la dosis utilizada.

The highest mycorrhiza percent infection was observed after inoculation of the substrate, with highly significant differences with regard to application in irrigation water. This variable increased with the dose of inoculum, with high differences in relation to the control. Likewise, a significant effect of the interaction between the application method and the dose of inoculum was evident, an indication that the response induced by the dose of inoculum will depend on how this is administered. Figure 1 shows that the dose of inoculum does not show significant differences when applied in irrigation water, with mycorrhization values ranging from 6.1 to 7.9 %; however, when applied in the substrate, the mycorrhiza percent infections varied significantly (30.1 to 40.8 %) according to the dose utilized.

Letras distintas indican diferencias significativas entre tratamientos, determinadas mediante la prueba de Tukey (p<0.05).Different letters indicate significant differences between treatments, determined using Tukey’s test (p<0.05).

Figura 1. Porcentaje de micorrización en plantas de Pinus engelmannii Carr. en respuesta a la inoculación inducida con Russula delica Fr.

Figure 1. Mycorrhiza percent infection in Pinus engelmannii Carr. plants in response to induced inoculation with Russula delica Fr.

Los resultados mostraron una tendencia a disminuir la calidad de planta a medida que se aumentaron las dosis de inoculante, principalmente el diámetro al cuello de la raíz. En contraparte, Montes et al. (2001) en un estudio similar citan mayor diámetro en plantas de P. engelmannii inoculadas con Glomus intraradices N. C. Schenck & G. S. Sm., hongo que forma micorriza arbuscular, en comparación con aquellas que no fueron inoculadas; sin embargo, Chilvers et al. (1987) consideran que las ectomicorrizas tienen mejor capacidad que las arbusculares para efectuar inoculaciones secundarias debido a su propagación por hifas a través de las raíces.

The results showed a tendency to reduce the plant quality — particularly the root neck diameter— as the doses of inoculum increased. Conversely, Montes et al. (2001) cite, in a similar study, larger diameters in P. engelmannii plants inoculated with Glomus intraradices N. C. Schenck & G. S. Sm., a fungus forming arbuscular mycorrhiza, compared to those that were not inoculated. However, according to Chilvers et al. (1987), ectomycorrhizae have a better capacity than arbuscular mycorrhiza to effect secondary inoculations because of their propagation across the roots through hyphae.


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Por otra parte, la biomasa de la raíz se incrementó cuando se inoculó con una dosis baja, en comparación con el testigo, lo cual se atribuye a que la micorriza modifica la raíz e incrementa el peso seco (Hernández y Salas, 2009), lo que se considera un buen indicador, ya que las plantas con más biomasa de la raíz tienen mayor supervivencia en campo (Davis y Jacobs, 2005). En cambio, cuando se emplearon las dosis media y alta fue menor e incluso no presentaron diferencias significativas sobre el testigo; resultados que coinciden con lo señalado por Chávez et al. (2009), quienes inocularon Pinus radiata

D. Don con Rhizopogon luteolus Fr. & Nordholm, Suillus bellinii

(Inzenga) Watling y Suillus luteus L. (Fries) Gray, en dosis de hasta 1 x 107 esporas por planta, y registraron diferencias no significativas para la biomasa de la raíz. Los mismos efectos consignan para el ICD, y una mejor calidad de planta con dosis bajas de inoculante. Lo anterior se relaciona con el hecho de que las variables de materia seca son las más fuertemente correlacionadas con el ICD (Bionotto et al., 2010). Lo anterior indica que la inoculación con dosis altas no siempre resulta en un buen desarrollo de la planta, y puede limitar su crecimiento. Al respecto, los valores bajos en plantas micorrizadas podría atribuirse a las altas demandas de carbohidratos de los hongos (Dosskey et al., 1991). El mismo comportamiento ha sido documentado en diferentes especies de coníferas (Rincon et al., 2005; Menkis et al., 2010), en las cuales se ha observado una disminución de las tasas de crecimiento en plantas con abundantes micorrizas. García et al.

(2010) al inocular Eucalyptus urophylla S. T. Blake con Glomus

intraradices y Pisolithus tinctorius (Pers.) Coker & Couch señalan ICD superiores en planta sin micorrizas.

No obstante, en este estudio es importante hacer notar que existe una diferencia entre el uso de inoculante y su omisión. Se prueba que una dosis baja puede ser recomendable para estimular la formación de micorrizas y mejorar la condición de la planta para su establecimiento en campo. Varios autores han demostrado que las plantas micorrizadas tienen mayor probabilidad de supervivencia en los sitios de plantación, debido a que se incrementa la disponibilidad de nutrientes (Menkis et al., 2011), y el estatus hídrico en las plantas mejora (Ortega et al., 2004); aunque, la eficiencia de la ectomicorriza dependerá, también, de las características físicas y químicas de los suelos (Teste et al., 2004).

Finalmente, se observó una diferencia alta entre los métodos de aplicación sobre la formación de micorrizas; si bien, la inoculación mediante el riego generó indicadores de calidad de planta superiores, el método en la mezcla de sustratos es una opción apropiada para hacer más eficiente la inoculación, aun con dosis más bajas, lo que incide en un ahorro en el uso del inoculante. Con base en lo anterior, las nuevas investigaciones se deberán enfocar a definir las mejores prácticas culturales, como el uso de sustratos, envases, rutinas de fertilización y riegos que propicien la colonización eficiente de hongos ectomicorrízicos,

On the other hand, the root biomass increased when the plant was inoculated with a low dose, compared to the control; this has been attributed to the fact that the mycorrhiza modifies the root and increases the dry weight and is therefore considered to be a good indicator, as plants with more biomass and plants with a larger root biomass have a higher survival rate in field (Davis and Jacobs, 2005). Conversely, when medium and high doses were used, the survival rate was lower and even showed no significant differences in relation to the control. These results agree with the findings of Chávez et al. (2009), who inoculated Pinus radiata D. Don with Rhizopogon luteolus Fr. & Nordholm, Suillus bellinii (Inzenga) Watling infection and Suillus

luteus L. (Fries) Gray in doses of up to 1 x 107 spores per plant, and registered insignificant differences for the root biomass. The same effects occurred for the QI, and a better plant quality was obtained with low doses of inoculums. This is related to the fact that the variables of dry matter are the most closely correlated with the QI (Bionotto et al., 2010), which indicates that inoculation with high doses not always results in a good development of the plant and may limit its growth. In this respect, low values in mycorrhizal plants may be ascribed to the high demand of the fungi for carbohydrates (Dosskey et al., 1991). The same behavior has been documented in various species of conifers (Rincón et al., 2005; Menkis et al.,

2010), in which a reduction of the growth rates has been observed in plants with abundant mycorrhizae. García et

al. (2010) inoculated Eucalyptus urophylla S. T. Blake with Glomus

intraradices y Pisolithus tinctorius (Pers.) Coker & Couch and found higher QIs in plants without mycorrhizae.

In this study, there is nevertheless a noteworthy difference between the use of inoculum and its omission. A low dose is proven to be advisable to stimulate the formation of mychorrizae and to improve the condition of the plant for its establishment in field. Various authors have shown that mychorrhizal plants have a higher probability in the plantation sites because mycorrhizae increase the availability of nutrients (Menkis et al., 2011) and improve the hydric status of the plants (Ortega et

al., 2004); however, the efficiency of the ectomycorrhiza also depends on the physical and chemical characteristics of the soil (Teste et al., 2004).

Finally, a large difference was observed in the formation of mychorrhizae between application methods; although inoculation in irrigation water generated higher plant quality indices, inoculation in the substrate is an appropriate option to render the inoculation more effective, even with lower doses, resulting in a reduced use of inoculum. Based on this, the new research must focus on determining the best cultural practices, such as the use of substrates, containers, fertilization routines and irrigation to propitiate effective colonization by ectomycorrhizal fungi, as well as on evaluating the performance of mycorrhizal plants in the plantation sites.


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The application method and the dose of Russula delica inoculum were determined to have a significant effect on the quality of the plant in the nursery. The addition of a low dose (0.75 g per tray) in the irrigation water promotes a better morphological quality of the plant. The highest mycorrhiza percent infection was obtained with inoculation in the substrate; this suggests the possibility of trying lower doses to ensure colonization by ectomycorrhizal fungi.

Acknowledgements

This study is part of the project “Tecnologías para la recolección de semilla y

producción de planta de alta calidad para establecer plantaciones forestales

en clima templado frio”, sponsored by Fondos Fiscales of INIFAP.


The authors declare no conflict of interest.

Contributions by author

Laura Elena Martínez Nevárez: establishment and management of the assay in the nursery, data collection and analysis, and drafting of the manuscript; Homero Sarmiento López: definition of the experimental design and treatments; José Ángel Sigala Rodríguez: data analysis, development of charts and tables and bibliographical documentation; Sergio Rosales Mata: fungi recollection and utilization, and establishment of the assay in the nursery; José Bernardo Montoya Ayón: review of the manuscript.


así como a evaluar el desempeño de las plantas micorrizadas en los sitios de plantación.

Se determinó un efecto significativo del método de aplicación y la dosis de inoculante de Russula delica sobre la calidad de planta de Pinus engelmannii en condiciones de vivero. La adición a través del riego con una dosis baja (0.75 g por charola) propicia una mejor calidad morfológica de la planta. El porcentaje de micorrización más alto se obtiene con la inoculación en sustrato, lo que sugiere la posibilidad de probar dosis más bajas que garanticen la colonización de los hongos ectomicorrízicos.

Agradecimientos

El presente trabajo forma parte del proyecto “Tecnologías para la recolección de semilla y producción de planta de alta calidad para establecer plantaciones forestales en clima templado frio”, financiado por Fondos Fiscales del INIFAP.



Contribuciones por autor

Laura Elena Martínez Nevárez: establecimiento y manejo del ensayo en vivero, toma de datos, análisis y redacción del manuscrito; Homero Sarmiento López: definición del diseño experimental y tratamientos; José Ángel Sigala Rodríguez: análisis de datos, elaboración de gráficas y cuadros y documentación bibliográfica; Sergio Rosales Mata: recolección y beneficio de hongos y establecimiento del ensayo en vivero; José Bernardo Montoya Ayón: revisión del manuscrito.

Referencias

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Bustamante G., V., J. A. Prieto R., E. Merlín B., R. Álvarez Z., A. Carrillo P. y J. C. Hernández D. 2012. Potencial y eficiencia de producción de semilla de Pinus engelmannii Carr., en tres rodales semilleros del estado de Durango, México. Madera y Bosques 18 (3): 7-21.

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