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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM SISTEMÁTICA E EVOLUÇÃO

FUNGOS GASTERÓIDES (BASIDIOMYCOTA) NA CAATINGA: ESTUDO DE DUAS ÁREAS DE CONSERVAÇÃO

NO CEARÁ E PARAÍBA, BRASIL

________________________________________________

Dissertação de Mestrado Natal/RN, março de 2013

DÔNIS DA SILVA ALFREDO

Bianca

Text Box

0

DÔNIS DA SILVA ALFREDO

FUNGOS GASTEROIDES (BASIDIOMYCOTA) NA CAATINGA:

ESTUDO DE DUAS ÁREAS DE CONSERVAÇÃO NO CEARÁ E

PARAÍBA, BRASIL

Dissertação apresentada ao Programa

de Pós-Graduação em Sistemática e

Evolução da Universidade Federal do

Rio grande do Norte – UFRN, em

cumprimento às exigências para

obtenção do título de Mestre em

Sistemática e Evolução.

Natal – 2013

3

Dedico aos meus pais José

Benedito Alfredo e Isabel S.

Alfredo por sempre acreditarem e

me incentivarem a chegar até

aqui.

4

AGRADECIMENTOS

Aproveito para primeiramente agradecer ao Programa de Pesquisa em Biodiversidade

(PPBio/Semiárido) e ao Programa de Capacitação em Taxonomia (PROTAX) por

proporcionar o apoio financeiro para o desenvolvimento deste estudo, bem como, o auxílio

bolsa; e ao CTPETRO-INFRA E FINEP/LIEM por disponibilizar recursos para confecção das

fotografias em microscopia eletrônica de varredura (MEV).

Não poderia começar meus agradecimentos senão pelo meu orientador Dr. Iuri G.

Baseia. Pois, deste o primeiro momento depositou em mim confiança e credibilidade. Conheci

muitos profissionais, por vezes, com alta credibilidade e conhecimento na área em que

atuavam, mas não possuíam a mesma dedicação, integridade e humildade em sua profissão

como Dr. Iuri G. Baseia. Alguns profissionais da área não depositaram a menor credibilidade

em meu trabalho ou em meu aprendizado, mas o Prof. Dr. Iuri o fez. Soube me apoiar e

incentivar quando mais precisei e não só por isso eu o agradeço. Também, assim o faço pelos

ensinamentos e todos os momentos em que ele parou o que estava fazendo e me ouviu com

atenção, levando em consideração meus apontamentos. Propiciei a ele muito trabalho e isso

tenho consciência, mas espero profundamente que ele, de algum modo, fique satisfeito com os

resultados obtidos até aqui. Sem mais o que falar deste grande profissional deixo aqui meus

sinceros sentimentos de carinho e respeito.

À Tereza Cristina O. Galvão minha gratidão pela confecção de alguns desenhos

presentes nesta dissertação e por suas críticas construtivas.

Aos Professores Doutores Felipe Wartchow e Vagner G. Cortez, fico muito

agradecido por aceitarem a participarem da banca avaliadora; aos Professores Doutores Bruno

C. Bellini e Bruno T. Goto, obrigado por se disporem a participarem como suplentes.

Em especial sou eternamente grato ao meu pai José Benedito Alfredo, que muito se

esforçou para que de alguma forma pudesse me ajudar. Obrigado pai por ter me incentivado

sempre a continuar, em todos os momentos, tanto de alegrias, quanto de tristezas. Seu apoio

foi muito importante e espero retribuir tudo que me proporcionou até aqui. Sinto por não

poder estar ao seu lado durante essa fase, em que sua saúde não lhe ajuda a se manter em pé,

mas sei que está feliz por saber que estou me dedicando ao nosso sonho.

À minha mãe Isabel S. Alfredo, obrigado pelo carinho e suas orações, pois me

ajudaram a permanecer em meu trabalho de forma honesta e humilde. Mesmo não tendo

ciência a senhora me ensinou a ter consciência para com aqueles que estão a minha volta,

mais uma vez, obrigado por ser minha mãe.

5

Aos meus irmãos, agradeço por sempre se preocuparem comigo e desejarem que eu

alcance o melhor. Em especial agradeço minha irmã Maria Tereza Alfredo, pois, desde que

cheguei a Natal, me ajudou de diversas maneiras e não deixou faltar um teto e um pedaço de

pão para continuar meus estudos.

Aos colegas do Laboratório de Biologia de Fungos: Ana Clarissa, Judcleidson, Julieth,

Marcelo, Marcos, Mariana, Natália, Rhudson, Tiara, Tiago e Yasmin, agradeço pelo

companheirismo e respeito mútuo. Agradeço a Luana Conrado por ter me ajudado com as

leituras finais de minha dissertação. Para finalizar, não poderia deixar de agradecer as amigas

Anileide e Bianca que desde o começo sempre me ajudaram em todos os aspectos e até hoje

continuam me ajudando. Aos colegas do Laboratório de Micorrizas obrigado. Muito sucesso a

todos.

À minha companheira e amiga Pamela Lavor obrigado pelo incentivo, dedicação,

paciência e por compartilhar todos os momentos durante esse período.

Para terminar tenho minha infinita gratidão a Deus por me manter firme diante das

turbulências da vida, ter me dado saúde e perseverança.

6

...Combati um bom combate,

terminei a corrida, guardei a fé.

(2Tm 4:7).

7

Resumo

Os fungos gasteroides constituem um agrupamento de vários clados de Basidiomycota com

origens evolutivas distintas (grupo polifilético). Embora, seus táxons apresentem uma grande

diversidade morfológica, por muito tempo foram agrupados como uma classe bem definida,

denominada Gasteromycetes, com base nos basidiomas angiocárpico e dispersão passiva dos

esporos (estatismósporos). A região Nordeste do Brasil possui áreas consideradas de extrema

importância biológica com grande riqueza de espécies e sem estudos sobre fungos

gasteroides. A Caatinga, que foi foco desta pesquisa, possui até então, vinte e cinco espécies

registradas. Desta forma, o presente estudo teve como objetivo fazer um levantamento dos

fungos gasteroides em duas áreas de brejo de altitude consideradas de extrema importância

biológica: APA da Serra de Ibiapaba, no Estado do Ceará e Reserva Ecológica Estadual Mata

do Pau-Ferro, no Estado da Paraíba. Excursões foram realizadas no período de abril a

junho/2012 e resultaram em 103 coletas de fungos gasteroides. As análises microscópicas

utilizaram microscopia eletrônica de varredura a fim de observar detalhes difíceis de serem

percebidos com a microscopia óptica. Foram identificadas 17 espécies representadas pelas

famílias: Clathraceae, Geastraceae, Lycoperdaceae, Phallaceae e Rhizopogonacea. O gênero

com maior número de espécies coletados foi Geastrum (Geastraceae) com nove espécies,

seguidas por: Morganella (Lycoperdaceae) com duas espécies. Os demais gêneros:

Abrachium, Calvatia, Lycogalopsis, Mutinus e Phallus foram representados por uma espécie

cada. Calvatia cava sp. nov. e Morganella nuda sp. nov. são espécies novas para a ciência.

Rhizopogon luteolus e Lycogalopsis sp. são primeiros registros para região Nordeste e

Caatinga. Geastrum morganii, G. pectinatum, G. rusticum e Mutinus caninus são primeiros

registros para Caatinga. Para a região Nordeste houve um aumento de quatro espécies (5.7%)

totalizando 74 espécies de fungos gasteroides para a região. Para a Caatinga houve um

acréscimo de oito espécies (32%) totalizando 33 espécies. Com isto, as regiões de brejos de

altitude em áreas de Caatinga mostraram-se propícias para estudos sobre fungos gasteroides,

desta forma, novos estudos devem ser realizados em áreas de brejo de altitude a fim de

melhorar o esforço amostral, ampliando o conhecimento sobre os fungos gasteroides nestas

áreas.

Palavras-Chave: Agaricomycetes – Brejo de altitude – Gasteromycetes – Nordeste –

Taxonomia.

8

Abstract

Gasteroid fungi consist of several clades of Basidiomycota with distinct evolutionary origins

(polyphyletic group). Even though their taxa exhibit wide morphological diversity, for a long

time they were grouped into one well-defined class, denominated Gasteromycetes, based on

angiocarpic basidiomata and passive spore dispersal (statismospores). The northeast region of

Brazil areas considered of extreme biological importance, with considerable species richness,

but lacking in studies on gasteroid fungi. The Caatinga, the focus of this study, has twenty-

five recorded species. Thus, the aim of the present study was to carry out a survey of gasteroid

fungi in two highland areas considered of extreme biological importance: Serra de Ibiapaba

Environmental Protection Area, in Ceará State and Mata do Pau-Ferro State ecological

Reserve, in Paraíba State. Excursions were conducted between April and June 2012, resulting

in 103 samples of gasteroid fungi. Microscopic analyses used scanning electronic microscopy

in order to observe details that are difficult to perceive with optical microscopy. We identified

17 species belonging to the following families: Clathraceae, Geastraceae, Lycoperdaceae,

Phallaceae and Rhizopogonaceae. The genus with the largest number of species collected was

Geastrum (Geastraceae) with nine, followed by Morganella (Lycoperdaceae) with two. The

remaining genera: Abrachium, Calvatia, Lycogalopsis, Mutinus and Phallus were represented

by one species each. Calvatia cava sp nov. and Morganella nuda sp. nov. are new species for

science. Rhizopogon luteolus and Lycogalopsis sp. are the records for the Northeast region

and the Caatinga. Geastrum morganii, G. pectinatum, G. rusticum and Mutinus caninus are

the first records for the Caatinga. There was an increase of four species (5,7%) for the

Northeast region, totaling 74 species of gasteroid fungi. For the Caatinga there was an

increase of eight species (32%), totaling 33. The highlands of the Caatinga were propitious for

studies on gasteroid fungi and, as such, further surveys should be carried out in these areas in

order to increase sampling effort, thereby widening our knowledge of gasteroid fungi in these

regions.

Keywords: Agaricomycetes – Gasteromycetes – Northeast – Taxonomic – Upland forests.

9

LISTA DE FIGURAS

Figura 1 – Mapa de distribuição da caatinga no Brasil. ........................................................... 19

Figura 2 – Exemplos de fitofisionomias de Caatinga em brejos de altitude. a. Floresta

Nacional do Araripe-Chapada do Araripe/CE; b. Parque Nacional da Serra das Confusões/PI.

.................................................................................................................................................. 20

Figura 3 – Esquema de formação dos brejos de altitude na caatinga. ...................................... 21

Figura 4 – Alguns exemplos de diversidade de morfologias em fungos gasteroides. a. Podaxis

sp.; b. Mutinus sp.; c. Geastrum sp.; d. Rhizopogon sp. ........................................................... 25

Figura 5 – Partes básicas de um basidioma. a. Lycoperdon perlatum – exoperídio (exo);

endoperídio (end); juntos formam perídio (p); gleba (g); base estéril ou subgleba (sub). b.

ornamentação do perídio (or). c. Geastrum triplex – endoperídio (end); mesoperídio (me);

raios inicialmente sacados, tornando-se revolutos com o tempo (rs); raios (r). ....................... 27

Figura 6 – Tipos de ornamentação do exoperídio e endoperídio. a – c Morganella compacta.

a. basidioma de M. compacta – Foto retirado do material tipo (Holótipo-PDD10140); b.

detalhe do exoperídio espinhoso; c. detalhe do endoperídio areolado; d – f M. albostipitata. d.

Basidioma de M. albostipitata; e. detalhe do exoperídio tomentoso; f. detalhe do endoperídio

liso. ........................................................................................................................................... 28

Figura 7 – a. Abrachium floriforme – perídio permanecendo na maturidade como volva (v); b

basidioma imaturo ou “ovo” em corte transversal – perídio (p), mesoperídio gelatinoso (me),

endoperídio hialino (end). c. Mutinus caninus – volva (v), ápice do basidioma com linha

delimitando a porção fértil ou gleba (g); d. basidioma imaturo ou “ovo” – perídio (p). .......... 29

Figura 8 – Exemplos de basidiomas com presença e ausência da base estéril ou subgleba. a.

Calvatia cyathiformis f. cyathiformis – porção fértil ou gleba (g), base estéril ou subgleba

celular (sub); b. Rhizopogon luteolus – basidioma com subgleba ausente, apresentando apenas

porção fértil ou gleba labirintiforme (g); c. Morganella fuliginea – porção fértil ou gleba (g),

base estéril ou subgleba compacta (sub). Todas as barras representam 10 mm. ...................... 31

Figura 9 – a – b. Basidiomas estipitados; c – d. Basidiomas com micelio basal modificado. a.

Mutinus sp. pseudoestipe (pe) esponjoso com paredes em camaras abertas; b. Tulostoma sp.

com estipe verdadeiro (pe), formado por hifas entrelaçadas; c. Calvatia cyathifomis f. fragilis

com rizormofa (ri); d. Lycogalopsis sp. Com subículo esbranquiçado (sc) sobre a madeira

morta. ........................................................................................................................................ 32

Figura 10 – Exemplos de hifas esqueleteas (capilício e perídio) e generativas (paracapilício).

a. Paracapilício de Morganella nuda. b. Capilício de Geastrum triplex . c. Capilício de

Calvatia sp., com ramificações e septos indicados pelas setas. d. Capilício de C. cyathiformis

f. cyathiformis, com poros e septos indicados pelos setas. e. Perídio (camada micelial) de G.

saccatum. f. Perídio (exoperídio) de Calvatia sp. .................................................................... 34

10

Figura 11 – Exemplos de exoperídio, endoperídio e micoesclereídeos em fungos gasteroides.

a – c. Calvatia cyathiformis f. cyathiformis; a. Hifas pseudoparenquimatosa (ppa.) suportadas

por esferocistos (esf.) (lâmina montada a partir de verrugas do exoperídio); b.

Micoesclereídeos; c. Hifas entrelaçadas do endoperídio; d. Geastrum triplex – esferocistos da

camada pseudoparenquimatosa; e. Morganella compacta – hifas entrelaçadas do endoperídio,

paredes delgadas (< 0,5 µm espessura) – desenho feito a partir do holótipo PDD 10140; f. M.

nuda – hifas pseudoparenquimatosas (ppa.) surgindo a partir do endoperídio (end.) em

basidioma jovem. Desenho feito em câmara clara. .................................................................. 35

Figura 12 – Exemplos de basidiósporos. a. Geastrum triplex. b. Morganella nuda. c. M.

compacta (desenho a tipo PDD 10140). d. Calvatia sp. Desenhos feitos em câmara clara. .... 37

Figura 13 – Exemplos de fotos em Microscopia Eletrônica de Varredura (MEV) de

basidiósporos de fungos gasteroides. a. Geastrum triplex; b. Morganella nuda; c. Morganella.

compacta (retirado do tipo Holótipo-PDD10140); d. Calvatia sp. .......................................... 38

Figura 14 – Exemplos de basidiósporos em Microscópio óptico. a. Geastrum triplex; b.

Calvatia sp.; c. Morganella fuliginea; Rhizopogon luteolus. Confeccionadas em objetiva

100×. ......................................................................................................................................... 39

Figura 15 – Áreas de Coleta. a. APA da Serra de Ibiapaba, Tianguá/CE; b. Reserva Ecológica

Estadual Mata do Pau-Ferro, Areia/PB. ................................................................................... 49

Figura 16 – Localização geográfica das áreas de coletas. Os pontos vermelhos e azuis

representam as trilhadas onde foram realizadas as coletas. APA Serra de Ibiapaba CE –

trilha do Riacho, trilha Pindoguaba e trilha do IFCe; Reserva Ecol. Est. Mata do Pau-Ferro –

trilha do Cumbe e trilha da Boa Vista. ..................................................................................... 50

Figura 17 – Metodologia de coleta. a. Procura por fungos gasteroides em serrapilheira; b.

Caixa plástica para armazenamento dos basidiomas coletados, canivete para retirada do

basidioma do substrato, caderno para anotações e régua milimetrada para medições. ............ 51

Figura 18 – Equipamentos de uso no laboratório. a. Desidratador para secagem dos

basidiomas; b. Estereomicroscópio (lupa); c. Microscópio Nikon “ Eclipse Ni” acoplado ao

microcomputador para captura de imagens. ............................................................................. 53

Figura 19 – Gráfico das Famílias identificadas. ....................................................................... 54

Figura 20 – Basidiomas e microestruturas de Calvatia cava. a. Basidioma sobre folha em

decomposição; b. Basidioma em corte transversal, setas indicando a base estéril oca; c.

Esferocistos do exoperídio; d. Hifas do capilício noduloso indicado pelas setas, septado e com

poros ocasionais. ....................................................................................................................... 59

Figura 21 – Microestruturas de Calvatia cava. a. Cadeia de células do exoperídio; b. Capilício

com nódulos, septos, poros e ramificado; c. Basidiósporos punctado. .................................... 60

11

Figura 22 – Fotos das microestruturas Calvatia cava em Microscópio Eletrônico de Varredura

(MEV). a. Capilício ramificado; b–c. Capilício noduloso (indicado pelas setas); d.

Basidiósporos. .......................................................................................................................... 61

Figura 23 – Basidiomas e microestruturas Lycogalopsis sp. a Basidioma sobre subículo em

madeira morta; b. basidioma em corte transversal; c–d. Exoperídio com grampos de conexão;

e. Basídios, basidiósporos e hifas do capilício; f. Microscopia eletrônica de varredura dos

basidiósporos. As barras em a e b representam 10 mm. ........................................................... 64

Figura 24 – Basidioma Morganella fuliginea. a. Corte transversal em espécime seco; b.

Detalhe do perídio e subgleba; c. Desenvolvimento gregário e cespitoso (espécimes frescos).

As barras representam 10 mm. ................................................................................................. 67

Figura 25 – Fotos microestruturas e microscopia eletrônica de varredura (MEV) Morganella

fuliginea. a. Esferocistos do exoperídio; b. Paracapilício septado; c. Basidiósporos

equinulados; d. Detalhes dos basidiósporos em MEV. As barras representam 10 µm. ........... 68

Figura 26 – Microestruturas Morganella fuliginea. a. Cadeias de células

pseudoparenquimatosas do exoperídio; b. Paracapilício septado e algumas vezes ramificado;

c. Basidiósporos equinulados e algumas vezes pedicelados. Desenho em câmara clara. As

barras representam 10 µm. ....................................................................................................... 69

Figura 27 – Basidiomas e microestruturas Morganella nuda. a. Basidiomas frescos, com

ausência do exoperídio; b. Basidioma seco, com remanescentes do exoperídio na porção

basal, indicado pela seta; c. Basidiósporos com pedicelos, em microscópio de luz (ML) sob

lente 1000 ×; d. Detalhe dos basidiósporos em microscopia eletrônica de varredura (MEV). 72

Figura 28 – Microestruturas de Morganella nuda. a. Esferocistos do exoperídio; b.

Esferocistos surgindo a partir do endoperídio; c. Paracapilício septado, com substâncias

hialinas e amorfas presentes; d. Basidiósporos equinulados, algumas vezes pedicelados. ..... 73

Figura 29 – Basidiomas e Microestruturas de Geastrum hirsutum. a Basidiomas; b. Capilícios;

c. Basidiósporos. ....................................................................................................................... 76

Figura 30 – Fotos e MEV das microestruturas Geastrum hirsutum. a. Capilícios; b. Hifas do

exoperídio hirsuto; c. Basidiósporos verrucosos; d. Hifas do endoperídio; e. Basidiósporos

verrucosos; f. Capilício verrucoso. ........................................................................................... 77

Figura 31 – Basidioma Geastrum javanicum. a. Basidiomas imaturo e expandido com

peristômio delimitado; b. Basidiomas expandidos com peristômio tanto delimitado quanto não

delimitado (ndel.); c. Capilícios; d. Basidiósporos verrucosos. ............................................... 80

Figura 32 – Fotos e MEV das microestruturas Geastrum javanicum. a. Capilícios; b.

Basidiósporos minuciosamente verrucosos; c. endoperídio; d. Basidiósporos verrucosos; e.

Capilício com substância amorfo incrustada. ........................................................................... 81

Figura 33 – Basidiomas e microesturturas Geastrum lageniforme. a. Basidiomas imaturos

sobre serrapilheira com apenas um basidioma aberto (APA de Ibiapaba). b. Basidioma aberto

12

sobre serrapilheira (Res. Ecol. Est. Mata do Pau-Ferro); c Capilícios; d. Basidiósporos com

verrugas colunares irregulares. ................................................................................................. 83

Figura 34 – Fotos e MEV das microestruturas Geastrum lageniforme. a. Capilícios; b.

Basidiósporos com verrugas irregulares; c. Hifas do endoperídio; d. Basidiósporos; e.

Capilícios com substância amorfa incrustada. .......................................................................... 84

Figura 35 – Basidiomas e microestruturas Geastrum morganii. a. Basidiomas coletados em

serrapilheira na APA Serra de Ibiapaba/CE; b. Basidioma coletado no solo na Res. Ecol. Est.

Mata do Pau-ferro/PB; c. Capilícios; d. Basidiósporos com verrugas irregulares. .................. 86

Figura 36 – Fotos e MEV das microestruturas Geastrum morganii. a. Capilícios entre os

basidiósporos; b. Basidiósporos com verrugas irregulares; c. Hifas do endoperídio; d.

Basidiósporos; e. Capilício. ...................................................................................................... 87

Figura 37 – Basidioma e microestruturas Geastrum pectinatum. a. Basidioma seco; b. Detalhe

do endoperídio estipitado e peristômio sulcado; c. Basidioma fresco; d. Capilícios; e.

Basidiósporos verrucosos. ........................................................................................................ 89

Figura 38 – Fotos e MEV das microestruturas Geastrum pectinatum. a. Capilício; b.

Basidiósporos com verrugas irregulares; c. Hifas do endoperídio; d. Basidiósporos com

verrugas colunares; e. Capilício com superfície áspero e substância amorfa incrustada. ........ 90

Figura 39 – Basidiomas e microestruturas Geastrum rusticum. a. Basidiomas imaturos e

expandidos com hábito gregário; b. Detalhe do desenvolvimento adnato dos basidiomas

imaturos e semiabertos; c. Basidioma expandido; d. Capilício com substância amorfa

incrustada; d. Basidiósporos com verrugas irregulares. ........................................................... 93

Figura 40 – Fotos e MEV das microestruturas Geastrum rusticum. a. Capilício com substância

amorfa incrustada; b. Basidiósporos com verrugas irregulares, alguns com substância amorfa

incrustada; c. Hifas do endoperídio; d. Basidiósporos com verrugas colunares irregulares

(colunas ligadas umas as outras), apículo proeminente. ........................................................... 94

Figura 41 – Basidiomas e microestruturas Geastrum saccatum. a. Basidiomas com hábito

gregário e de hábitat em serrapilheira; b. Detalhe do basidioma com peristômio delimitado; c

Capilícios; d. Basidiósporos com verrugas irregurales. ........................................................... 96

Figura 42 – Fotos e MEV das microestruturas Geastrum saccatum. a. Capilício com parede e

lúmen evidentes; b. Basidiósporos com verrugas irregulares; c. Capilício com substância

amorfa incrustada; d. Hifas do endoperídio; e. Basidiósporos com verrugas colunares

irregulares. ................................................................................................................................ 97

Figura 43 – Basidiomas e microestruturas Geastrum shweinitzii. a. Basidiomas imaturos e

expandidos; b, d. Capilícios; c, e. Basidiósporos com minuciosas verrugas irregulares........ 100

Figura 44 – Fotos das microestruturas em MEV Geastrum schweinitzii. a. Capilício incrustado

com substância amorfa; b. Hifas do endoperídio; c. Basidiósporo com minuciosas verrugas

colunares. ................................................................................................................................ 101

13

Figura 45 – Basidiomas e microestruturas Geastrum triplex. a. Basidiomas imaturos em

formato lageniforme, indicado pelas setas; b. Detalhe do basidioma aberto com o “colar”

pseudoparenquimatoso indicado pela seta; c, e. Capilícios; d, f. Basidiósporos com substância

amorfa incrustada e verrugas irregulares. ............................................................................... 103

Figura 46 – Fotos das microestruturas em MEV Geastrum triplex. a. Capilício com substância

amorfa incrustada; b. Hifas do endoperídio; c. Basidiósporo com verrugas colunares

irregulares. .............................................................................................................................. 104

Figura 47 – Basidiomas e microestruturas Abrachium floriforme. a, b. Basidiomas; c.

Basidiósporos. ........................................................................................................................ 106

Figura 48 – Basidioma e basidiósporos Mutinus caninus. a. Basidioma; b. Basidiósporos. .. 109

Figura 49 – Basidioma e Basidiósporos Phallus indusiatus. a. Basidioma; b. Basidiósporos.

................................................................................................................................................ 111

Figura 50 – Basidiomas de Rhizopogon luteolus. a – b. basidiomas frescos; b. basidioma com

gleba gelatinizada; c – d. Basidioma seco; d. Basidioma em corte transversal, com gleba

labirintiforme. ......................................................................................................................... 114

Figura 51 – Fotos e MEV das microestruturas Rhizopogon luteolus. a. Hifas do perídio, septos

e grampos de conexão indicados pelas setas; b. Paráfise no trama, indicado pela seta; c.

Basídio com e basidiósporos indicado pela seta; d, e. Basidiósporos lisos, elípticos e

truncados. ................................................................................................................................ 115

Figura 80 – Numero de espécies registradas por substrato. ................................................... 119

14

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 – Tipos de capilício conforme Krüger et al. (2001) e Bates et al. (2009). ................ 36

Tabela 2 – Registros das espécies de Geastrum na APA da Serra de Ibiapaba e Res. Ecol. Est.

Mata do Pau-Ferro. ................................................................................................................. 118

Tabela 3 – Nome das espécies registrados em cada substrato. ............................................... 119

15

SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO ................................................................................................................ 16

2 REVISÃO DE LITERATURA ......................................................................................... 18

2.1 CARACTERIZAÇÃO DO BIOMA DA CAATINGA ............................................. 18

2.1.1 Brejos de Altitude ............................................................................................... 21

2.2 CARACTERIZAÇÃO DOS FUNGOS GASTEROIDES ......................................... 23

2.2.1 Caracteres macromorfológicos ........................................................................... 26

2.2.2 Caracteres micromorfológicos ............................................................................ 33

2.2.3 Importância dos fungos gasteroides ................................................................... 40

2.2.4 Histórico dos estudos sobre gasteromicetos no Brasil ....................................... 43

3 OBJETIVOS...................................................................................................................... 47

3.1 GERAL ...................................................................................................................... 47

3.2 ESPECÍFICOS ........................................................................................................... 47

4 MATERIAL E MÉTODOS .............................................................................................. 48

4.1 ÁREAS DE ESTUDO ............................................................................................... 48

4.1.1 Área de Proteção Ambiental da Serra de Ibiapaba ............................................. 48

4.1.2 Reserva Ecológica Estadual Mata do Pau-ferro ................................................. 48

4.2 COLETA DOS ESPÉCIMES .................................................................................... 50

4.3 IDENTIFICAÇÃO DOS ESPÉCIMES ..................................................................... 52

5 RESULTADOS ................................................................................................................. 54

5.1 LISTA DOS TÁXONS IDENTIFICADOS .............................................................. 54

5.2 DESCRIÇÃO E COMENTÁRIOS DAS ESPÉCIES IDENTIFICADAS ................ 56

5.2.1 Lycoperdaceae Chevall....................................................................................... 56

5.2.2 Geastraceae Corda .............................................................................................. 74

5.2.3 Clathraceae ....................................................................................................... 104

5.2.4 Phallaceae ......................................................................................................... 107

5.2.5 Rhizopogonaceae .............................................................................................. 112

5.3 Discussão ................................................................................................................. 116

6 Conclusões ...................................................................................................................... 121

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ................................................................................... 122

16

1 INTRODUÇÃO

Os fungos gasteroides, embora estejam atualmente classificados em clados com origens

evolutivas distintas, possuem algumas características em comum, como o corpo de

frutificação angiocárpico (onde os esporos se desenvolvem no interior do himenóforo) que

permanece fechado até a completa maturação dos basidiósporos, e a natureza angiocárpica

dos basidioma originou o termo “Gasteromycetes”, pelas combinações de “gaster” =

estômago e “mycetes” = fungo (MILLER; MILLER, 1988). Outra característica é a ausência

de um mecanismo de dispersão ativa dos esporos (balistosporia), já que estes apresentam

liberação passiva dos esporos (estatismosporia), se contrapondo a maioria dos clados de

basidiomicetos (ALEXOPOULOS et al., 1996), que mantiveram a liberação ativa dos esporos

ao contrário de linhagens de basidiomicetos gasteroides, que perderam o apêndice hilar ao

longo do processo evolutivo (HIBBETT et al., 1997; WEBSTER; WEBER, 2007).

Após relevantes mudanças causadas na taxonomia do grupo dos gasteromicetos, com

suporte de técnicas de análises moleculares (HIBBETT et al., 1997), a antiga classe

“Gasteromycetes” deixou de ser considerada como tal e seus representantes foram

reorganizados dentro de Agaricomycetes, em suas várias ordens e famílias (HIBBETT et

al.,1997; HOSAKA et al., 2006; HIBBETT et al., 2007). Desta forma, vários clados de fungos

gasteroides se encontram atualmente inseridos na ordem Agaricales Underw.

Estima-se que 232 espécies de fungos gasteroides estejam distribuídas no Brasil, sendo

que o Estado com maior representatividade é Rio Grande do Sul com 57,3% das espécies; por

sua vez, a região Nordeste, possui 21,5% deste total (TRIERVEILER-PEREIRA; BASEIA

2009a). Entretanto, estudos adicionais foram realizados aumentando a representatividade da

região Nordeste com os trabalhos de: Trierveiler-Pereira e Baseia (2009b), Trierveiler-Pereira

et al. (2009), Ottoni et al. (2010), Trierveiler-Pereira et al. (2010), Barbosa et al. (2011), Silva

et al. (2011), Trierveiler-Pereira et al. (2011), Trierveiler-Pereira e Baseia (2012); que

totalizam aproximadamente 70 espécies de fungos gasteroides para região.

O objetivo do presente estudo é inventariar os fungos gasteroides em duas áreas de

extrema importância biológica em brejo de altitude na Caatinga: Área de Proteção Ambiental

da Serra de Ibiapaba – Tianguá, CE; e Reserva Ecológica Estadual Mata do Pau-Ferro –

Areia, PB.

Neste contexto, o bioma da caatinga, que é exclusivamente brasileiro, quando

comparado com outros biomas condicionados aos mesmos fatores climáticos e edáficos,

mostra-se rico em sua biodiversidade e altamente endêmico (CASTELLETTI et al., 2003;

17

ALVES et al., 2009), abrangendo os Estados do Ceará, Bahia, Paraíba, Pernambuco, Piauí,

Alagoas, Sergipe, Rio Grande do Norte e parte do nordeste de Minas Gerais, sendo limitada a

leste e oeste pelas florestas Atlântica e Amazônica (respectivamente) e ao sul pelo Cerrado

(TABARELLI; SILVA, 2002; LEAL et al., 2005). Contudo, a Caatinga ainda se encontra

entre os biomas brasileiros mais degradados e menos conhecidos (MMA, 2002, 2007).

Visto a intensa degradação de sua cobertura vegetação e do solo pela antropização e

necessidade crescente na obtenção de áreas para agronomia e pecuária, causa forte

desequilíbrio ecológico (ALVES et al., 2009), no qual, influencia diretamente na ocorrência e

diversidade das espécies de animais, plantas e, consequentemente, das espécies de fungos da

região, já que as plantas constituem o hábitat e fonte de energia para a maioria dos fungos,

que por sua vez, possuem certo grau de especificidade com hospedeiros e/ou substratos

(MUELLER et al., 2004).

O baixo conhecimento sobre a diversidade no bioma caatinga é reflexo histórico de

poucos trabalhos de inventários realizados neste bioma; num levantamento para elaboração de

áreas prioritárias para a conservação, o Ministério do Meio Ambiente (MMA, 2002) lista os

trabalhos de inventários como uma primeira instancia para estas áreas, sendo fundamental que

se conheça melhor os processos e peculiaridades da biodiversidade na Caatinga (VELLOSO

et al., 2002).

O reconhecimento da falta de informações básicas sobre a caracterização dos

ecossistemas do Nordeste, sobre sua biodiversidade e potencialidade dos seus recursos

naturais, provocou um atraso científico e tecnológico em relação às outras Regiões do país, o

que levou o Ministério da Ciência e Tecnologia (MCT) a implantar, em novembro de 2001, o

Instituto do Milênio do Semiárido (IMSEAR) e, posteriormente, o Programa de Pesquisa em

Biodiversidade do Semiárido (PPBio/Semiárido) que vem dando continuidade as ações do

programa de biodiversidade iniciadas pelo IMSEAR e que viabilizou a realização do presente

trabalho.

18

2 REVISÃO DE LITERATURA

2.1 CARACTERIZAÇÃO DO BIOMA DA CAATINGA

O bioma da caatinga, que se encontra totalmente incluído na região semiárida, até pouco

tempo atrás era (devido a falta de estudos), erroneamente, considerado como o bioma mais

pobre em biodiversidade do Brasil. No entanto, nos últimos anos, o Brasil tem mostrado uma

maior preocupação com esta situação e ações coordenadas de governo têm sido apresentadas;

destacando-se o programa do Ministério do Meio Ambiente, no sentido de identificação das

áreas prioritárias para conservação no Bioma da Caatinga, o que propiciou a detecção de 57

áreas nos Estados do Piauí, Ceará, Rio Grande do Norte, Paraíba, Alagoas, Sergipe, Bahia e

Minas Gerais, sendo 27 de Extrema Importância Biológica (MMA, 2002).

Até pouco tempo atrás, alguns autores, como Leal et al. (2003), Leal et al. (2005)

afirmavam que a Caatinga era a área natural menos estudada no Brasil, apresentando naquele

momento, apenas 2% de sua área em unidades de conservação, dados que são corroborados

por MMA (2007). Atualmente segundo Menezes et al. (2010), a Caatinga possui cerca de 5%

de sua área em UCs, consequentemente, a área menos protegida e num processo continuo de

alteração e deterioração ambiental provocado pelo uso indiscriminado de seus recursos

naturais, levando à perda de espécies únicas e formação de extensos núcleos de desertificação.

Desde o trabalho de Leal et al. (2003) se passou uma década e neste período tivemos a

criação e ampliação (como o Parque Nacional Serra das Confusões, localizado no Estado do

Piauí que ampliou cerca de 300 mil hectares, totalizando cerca de um milhão de hectares) de

novas Unidades de Conservação (UCs), que segundo ICMBio (2013), totalizam hoje um total

de 24 UCs, sendo cinco criadas a partir de nessa ultima década, respectivamente Floresta

Nacional (Flona) dos Negreiros, localizado no Estado de Pernambuco (criada em 2007), Flona

de Palmares, no Piauí (criada em 2005), Área de Proteção Ambiental (APA) Serra da

Meruoca, no Ceará (criada em 2008), Monumento Natural (MN) do Rio São Francisco,

engloba os Estados de Alagoas, Bahia e Sergipe (criada em 2009), Parque Nacional da Fuma

Feia, no Rio Grande do Norte (criada em 2012), e o desenvolvimento de projetos de longa

duração visando a ampliação do conhecimento da biodiversidade, principalmente nas áreas

consideradas de extrema importância biológica que possuem alta taxo de diversidade de

espécies e de espécies endêmicas. Desta forma, são necessários estudos que avaliem

19

novamente o percentual de UCs no bioma Caatinga em relação aos demais biomas brasileiros,

a fim de constar a situação atual.

A Caatinga ocupa uma extensão territorial aproximada de 750.000 Km2, abrange os

Estados do Piauí, Ceará, Rio Grande do Norte, Paraíba, Pernambuco, Alagoas, Sergipe,

Bahia, Minas Gerais e Maranhão (PRADO, 2003; LEAL et al., 2005; ALVES et al., 2009),

ocupando assim 13% do território nacional e 70% da região Nordeste [Figura 1] (ALVES,

2007). Sua flora é completamente adaptada a ambientes característicos do nordeste brasileiro

(semiárido). Segundo Veloso et al. (1991) esta vegetação teria migrado da região norte

amazônico, originadas de plantas com dispersão pantropical.

Figura 1 – Mapa de distribuição da caatinga no Brasil.

Mapa: Julieth O. Sousa.

A flora da Caatinga é composta de florestas sazonalmente secas, arbustos espinhosos

(LEAL et al., 2005), ou seja, sua cobertura vegetal é xerófila, mas também ocorrem as

florestas de relevos (florestas perenifólias, subperenifólias dos brejos de altitude - expostas ao

fluxo de ar úmido), florestas semidecíduais, as florestas ripárias e os cerrados (ALVES et al.,

20

2009). O nome caatinga vem do termo tupi-guarani “CAA” quer dizer mata e “TINGA” quer

dizer branca, uma inferência a paisagem da vegetação que perde suas folhas e fica com

aspecto seco durante o período estiagem (Fig. 2) (ALVES, 2007).

Figura 2 – Exemplos de fitofisionomias de Caatinga em brejos de altitude. a. Floresta Nacional do Araripe-

Chapada do Araripe/CE; b. Parque Nacional da Serra das Confusões/PI.

Foto: Dônis Alfredo.

O relevo da Caatinga apresenta terrenos cristalinos, semi-impermeáveis, sedimentares e

reserva de água subterrânea. Com solos pouco desenvolvidos (com algumas exceções), com

fraca retenção de água, mineralmente ricos, pedregosos, e pouco espessos (ALVES, 2007;

ALVES et al., 2009). A presença de arenito é datado do Período Cretáceo sobreposta por

rochas cristalinas do Éon Pré-Cambriano (MARES et al., 1985).

21

As isoietas (linhas de igual volume de precipitações médias anuais) são de 750-800 mm

que envolvem desde nordeste de Minas Gerais e o vale médio inferior do São Francisco até o

Ceará e o Rio Grande do Norte (AB’SÁBER, 2003), contudo, devido as vertentes a

barlavento das serras e chapadas recebem maiores precipitações (Fig. 3), podendo chegar a

1000 mm (nos brejos de altitude), devido a chuvas de convecção forçada chamadas chuvas

orográficas ou de relevo (ALVES et al., 2009).

Figura 3 – Esquema de formação dos brejos de altitude na caatinga.

Fonte: Porto et al. (2004).

2.1.1 Brejos de Altitude

As áreas “alto-montana dos inselbergs”, popularmente conhecidos como “brejos de

altitude”, apresentam dois contrastes ecológicos marcantes: os situados ao norte com

cobertura florística amazônica, p. ex., Serra de Ibiapaba, Serras dos Rosários e Uruburetama,

que possuem suas fáceis voltada para o mar, localizada ao norte da região no Estado do Ceará;

e o inselberg residual situado no interior do Estado da Bahia. (VELOSO et al., 1991).

Segundo os mesmos autores a região apresentava dois tipos climáticos - um que durante todo

o Paleozóico até o final do Mesozóico apresentava altitudes superiores as atuais, sendo o mais

antigo; e outro mais recente, no qual se iniciou ao final do Período Cretáceo e terminou ao

final do Período Pliopleistoceno, por conseguinte, apresentando na atualidade áreas pluviais

de super-úmidas a úmidas (precipitação anual média superior a 1500 mm) na costa florestal

atlântica até as caatingas interioranas.

22

A Mata Atlântica nordestina é composta pelos brejos de altitude (TABARELLI;

SANTOS, 2004; CÂMARA, 2005), que são “ilhas” de floresta úmida cercada por vegetação

de caatinga típica, considerada disjunção ecológica da Mata Atlântica e consequentemente de

elevada biodiversidade (BARBOSA et al., 2005). Existem mais de 30 tipos de brejos de

altitude na Caatinga, consideradas como refúgios florestais, já que apresentam íntima relação

com as florestas Atlântica e Amazônica (LEAL et al., 2005), ou seja, apresentam tanto

espécies de plantas como p. ex., Apeiba tibourbou Aubl. da região amazônica (TABARELLI;

SANTOS, 2004), como Tillandsia recurvata da região de Mata Atlântica (L.) L. (BARBOSA

et al., 2005).

Segundo Veloso et al. (1991), os brejos de altitude são tratados como refúgio ecológico

devido ao fato de apresentarem características fitofisionômicas diferentes da flora dominante

na região ecológica em que se apresentam. Ainda os mesmos autores consideram como

fazendo parte de vegetação relíquia que estão inseridas em meio a situações ecológicas

adversas. Contudo, os brejos vêm sofrendo processos de antropização já que possuem

privilegiada condições agropecuárias (TABARELLI; SANTOS, 2004).

Devido sua alta umidade (média de precipitação anual 1200 mm) e potencial capacidade

de produzir qualquer tipo de alimento, os brejos foram indiscriminadamente desmatados para

uso da agricultura, e isso é acompanhado de consequências como o comprometimento dos

recursos hídricos, erosão, redução da diversidade biológica e adicionalmente afetando a

qualidade de vida do sertanejo (TABARELLI; SANTOS, 2004; ALVES et al., 2009). De

acordo com estes autores, os fatores associados ao desmatamento indiscriminado para

agricultura, cortes da vegetação nativa para retirada de lenha, e pastagens. Um exemplo deste

cenário é a Mata do Pau-Ferro, localizada no Estado da Paraíba no município de Areia, onde

grande parte de suas áreas foram desmatadas em virtude de culturas agrícolas, áreas que hoje

estão abandonadas e num processo de estágios diferençados de capoeiras (BARBOSA et al.,

2005).

A pecuária por sua vez, contribuiu efetivamente no processo de degradação tanto da

caatinga quanto dos brejos, porque para aumentar a área de pastagens, práticas inadequadas

como a derrubada de árvores e utilização de fogo, ocasionaram um aumento do espaço de

pastagem, contudo, também propiciam o crescimento de gramíneas (ALVES et al., 2009), que

impedem a regeneração da vegetação natural (ANDRADE et al., 2006), resultando

transformações muitas vezes irreversíveis.

De acordo com Tabarelli e Santos (2004), restam apenas 2.626 km2 dos 18.500 Km

2 de

florestas semideciduais e ombrófilas abertas de vegetação original dos brejos. Segundo os

23

mesmos autores, esses remanescentes são fragmentos com vegetação de cerrado e caatinga (p.

ex. Chapada do Araripe e Serra de Ibiapaba), consequentemente, os remanescentes de brejos

ficam entre as áreas de floresta Atlântica mais ameaçada devido ao valor econômico de sua

vegetação.

Tendo em vista, os brejos de altitude passam por um processo atual de perda de hábitat,

fragmentação de suas áreas, caça, coleta seletiva de plantas e consequente perda da

biodiversidade, sendo necessário uma política eficaz para conservação nestas importantes

áreas (TABARELLI; SANTOS, 2004). Adicionalmente, as consequentes alterações

antrópicas elucidadas acima comprometem também os processos de ciclagem de nutrientes

por microrganismos (ARAÚJO et al., 2008), dentre eles os fungos gasteroides que possuem

um papel importante na ciclagem da matéria orgânica vegetal no âmbito florestal, como

veremos adiante.

2.2 CARACTERIZAÇÃO DOS FUNGOS GASTEROIDES

Segundo Bruns et al. (1989), Hibbett et al. (1997), Krüger et al. (2001), por meio de

ferramentas moleculares os diversos táxons de fungos gasteróides tratavam-se na verdade de

um grupo polifilético e sua principal característica a perda da capacidade de liberar

ativamente seus esporos na maturidade (balistósporos) surgiu diversas vezes no processo

evolutivo de ancestrais lamelados ou poroides. Mesmo considerando que todas as formas

gasteróides possuem esporos estatismospóricos Desjardin (2003), encontrou uma transição

entre a forma gasteróide e a capacidade balistospórica com a espécie Lactarius rubriviridis

Desjardin, Saylor & Thiers. Este peculiar espécime apresenta basidioma gasteróide, basídio

com esterigma curvado, além de um apêndice hilar central, característica que se perdeu no

processo evolutivo dos gasteróides (HIBBETT et al., 1997).

Além dos trabalhos que por meio de técnicas moleculares nos mostram a condição

polifilética da forma gasteroíde, surgindo diversas vezes no curso evolutivo (HIBBETT et al.,

1997; WILSON et al., 2011), alguns registros fosseis nos dão uma ideia da história evolutiva

do grupo.

O primeiro fóssil de gasteróide encontrado foi por Chaney e Mason (1936) e trata-se de

Bovista plumbae Pers., o fóssil é datado do Pleistoceno, proveniente de escavações no Alaska

em 1929, que foi considerado pelo autor um importante registro já que é raro o registro fóssil

de fungos. Magallon-Puebla e Cevallos-Ferriz (1993), encontraram o primeiro e mais velho

24

registro fóssil de Geastrum Pers., datado entre o Mioceno e Pleistoceno inferior em rochas

carbonizadas. Nenhuma das duas citações anteriores forneceu uma aproximação da datação

geológica. Contudo, Poinar (2001) encontrou o primeiro registro de Lycoperdaceae em

âmbar, inferindo a datação geológica de 22–26 milhões de anos atrás entre o Mioceno Tardio

e Oligoceno Superior, o registro fóssil foi nomeado de Lycoperdites tertiarius Poinar.

Com o advento de novas técnicas de filogenia molecular as diversas linhagens de

basidiomicetos gasteroides foram redistribuídas dentro de Agaricomycetes em várias ordens e

famílias (HOSAKA et al., 2006; HIBBETT et al., 1997, 2007). Portanto, quando nos

referirmos ao longo do texto “gasteromicetos” ou “fungos gasteroides” estes estarão

desvinculados de qualquer valor taxonômico, sendo utilizado como termo mais aplicável aos

organismos que possuem convergência adaptativa em relação ao modo de liberação dos

basidiósporos (CORTEZ, 2009).

Os gasteromicetos possuem variabilidade em forma de basidioma, abertura do perídio e

dispersão dos basidiósporos (Fig. 4), algumas espécies possuem desenvolvimento abaixo do

solo (hipógeo), enquanto que em outras, seu desenvolvimento é sobre o solo (epígeo). Nos

táxons hipógeos o mecanismo de dispersão dos basidiósporos irá depender da ação de

invertebrados ou pequenos mamíferos e, nos epígeos a dispersão irá depender tanto de fatores

bióticos como abióticos (ALEXOPOULOS et al., 1996).

Muitos representantes do gasteromicetos são sapróbios, crescendo sobre solo, folhas

caídas, madeira morta, fezes de ruminantes, ou dunas (WEBSTER; WEBER, 2007). Também

existem espécies que crescem associadas à raízes de plantas, em associações denominadas

ectomicorrízas (LONG et al., 2006; BECHEM, 2011). Todavia, mesmo algumas espécies

epígeas na maturidade, podem ter seu desenvolvimento inicial hipógeo como em algumas

espécies de Geastrum (SUNHEDE, 1989).

25

Figura 4 – Alguns exemplos de diversidade de morfologias em fungos gasteroides. a. Podaxis sp.; b. Mutinus

sp.; c. Geastrum sp.; d. Rhizopogon sp.

Foto: Dônis Alfredo

Após as profundas mudanças ocorridas na sistemática dos gasteromicetos,

sinonimizaram várias ordens e famílias, respectivamente: Lycoperdales Clem. Lycoperdaceae

Smarda, Nidulariales G. Cunn., Nidulariaceae Fr., Tulostomatales Demoulin,

Tulostomataceae E. Fisch. Os representantes destes táxons foram reagrupados em

Agaricaceae Chevall. Sclerodermatales G. Cunn. foi sinonimizada com Boletales E.J. Gilbert

que incorporou a família Sclerodermataceae (KIRK et al., 2008). Neste trabalho seguimos os

conceitos tradicionais, baseados em macro e micromorfologia.

26

2.2.1 Caracteres macromorfológicos

Os diversos táxons de fungos gasteroides apresentam uma grande variedade

morfológica do basidioma. Mesmo com morfologias muitas vezes distintas, podemos definir

no basidioma algumas estruturas presentes em todos os táxons: perídio, gleba e base estéril ou

comumente chamada de subgleba (Fig. 5). A subgleba é uma importante estrutura para

segregar gêneros e espécies em Lycoperdaceae.

O perídio pode apresentar várias camadas, conforme o grupo em questão. Como

exemplo mais comum, temos os táxons com duas camadas, sendo a mais externa denominada

exoperídio e, a mais interna denominada endoperídio: Morganella Zeller, Calvatia Fr.,

Bovista Pers., Vascellum Smarda. Em alguns gêneros, como Geastrum Pers., uma terceira o

mesoperídio, ocorre entre o exoperídio e o endoperídio (Fig. 5c). Em gêneros como

Morganella, nas fases iniciais de desenvolvimento dos basidiomas, o exoperídio é

inconspícuo do endoperídio e o pesquisador precisa de muita atenção quando for preparar

lâminas para visualização ao microscópio óptico.

Muitas vezes, o exoperídio pode ser ornamentado apresentando estruturas como

espinhos, tomentos e/ou verrugas e os padrões de ornamentação são muito utilizados para a

separação de táxons gasteroides (Fig.6). O endoperídio pode ser liso (ou comumente chamado

glabro), areolado (Fig. 6), que são cicatrizes deixadas pelas ornamentações do exoperídio que

caíram ao longo do desenvolvimento dos basidiomas. Em alguns casos, na maturidade o

perídio cai (ou desgasta) por completo no hemisfério superior do basidioma expondo a gleba,

como acontece em algumas espécies de Calvatia.

De acordo com Miller e Miller (1988) e Sunhede (1989), o gênero Geastrum apresenta

duas evidentes camadas: exoperídio e endoperídio; o primeiro subdivide em três partes:

micelial, fibrosa e pseudoparenquimatosa; e o segundo composto de hifas que formam uma

membrana rígida. Contudo, uma terceira camada denominada mesoperídio, poderá raramente

ser observada, principalmente em basidiomas frescos (Fig. 5c), como por exemplo em G.

pectinatum Pers., que apresenta remanescentes do mesoperídio incrustado ao material

cristalino (MILLER; MILLER, 1988; SUNHEDE, 1989).

Em Clathraceae Chevall., o perídio apresenta três camadas que protegem a gleba até a

maturidade. O mesoperídio é gelatinoso, e protege o himênio imaturo. Na maturidade, o

perídio se rompe expondo o receptáculo, o remanescente do perídio poderá permanecer na

porção basal do basidioma e passa a ser chamado de volva (Fig. 7 a–b).

27

Figura 5 – Partes básicas de um basidioma. a. Lycoperdon perlatum – exoperídio (exo); endoperídio (end);

juntos formam perídio (p); gleba (g); base estéril ou subgleba (sub). b. ornamentação do perídio (or). c.

Geastrum triplex – endoperídio (end); mesoperídio (me); raios inicialmente sacados, tornando-se revolutos com

o tempo (rs); raios (r).

Fonte: Miller e Miller (1988), páginas 40 e 47.

28

Figura 6 – Tipos de ornamentação do exoperídio e endoperídio. a – c Morganella compacta. a. basidioma de M.

compacta – Foto retirado do material tipo (Holótipo-PDD10140); b. detalhe do exoperídio espinhoso; c. detalhe

do endoperídio areolado; d – f M. albostipitata. d. Basidioma de M. albostipitata; e. detalhe do exoperídio

tomentoso; f. detalhe do endoperídio liso.

Foto: a–c. Dônis Alfredo; d–f. fonte Alfredo et al. (2012), página 67.

29

Figura 7 – a. Abrachium floriforme – perídio permanecendo na maturidade como volva (v); b basidioma imaturo

ou “ovo” em corte transversal – perídio (p), mesoperídio gelatinoso (me), endoperídio hialino (end). c. Mutinus

caninus – volva (v), ápice do basidioma com linha delimitando a porção fértil ou gleba (g); d. basidioma imaturo

ou “ovo” – perídio (p).

Foto: Alfredo, D.S.

De maneira geral, o perídio apresenta hifas filamentosas, celulares e

pseudoparenquimatosas (PEGLER et al., 1995). Estas três camadas são porções estéreis que

protegem o basidioma até a maturidade. Na maturidade o endoperídio se rompe de diversas

30

maneiras, para que os basidiósporos possam ser dispersos. A exposição da gleba pela ruptura

do endoperídio é o que chamamos de deiscência, e a forma da deiscência será muito utilizada

como um caráter informativo durante a descrição das espécies.

Gleba corresponde à porção fértil do basidioma, nela irá encontrar estruturas como

capilício, paracapilício e aonde serão formados os basídios e, por conseguinte, os

basidiósporos. Enquanto imatura, a gleba é branca na grande maioria dos grupos, tornando-se

escura conforme os esporos amadurecem. Quando madura, além de coloração variada, a gleba

pode apresentar textura pulverulenta (Geastrum, Morganella ou Scleroderma Pers.), lanosa

(Podaxis Desv.), loculada (Melanogaster Corda), em câmaras (Gautieria Vittad.), granulosa

(Pisolithus Alb. & Schwein.) ou mucilaginosa (Phallus Pers.) (Fig. 7 a–d).

A subgleba ou base estéril é a porção inferior do corpo de frutificação dos

gasteromicetos (Fig. 8 a, c), apresentando textura compacta [Morganella subincarnata (Peck)

Kreisel e Dring 1967], celular ou até mesmo esponjosa (Calvatia) e em câmaras (Vascellum),

e neste caso, está separada da gleba por um diafragma, sendo este critério macroscópico

importante para separar Vascellum dos demais gêneros em Lycoperdaceae, como Lycoperdon

ou Morganella (MILLER; MILLER, 1988). Alguns gêneros podem não possuir base estéril,

como em Bovista e Disciseda Czern., e para alguns grupos infragenéricos, podem possuí-la

(Calvatia cyathiformis f. cyathiformis), não possui-la, ou estar reduzida e inconspícua como

em C. cyathiformis f. fragilis (ZELLER; SMITH, 1964) (Fig. 8 a–c).

Outra característica associada à subgleba é a presença de um estipe (Fig. 9 a–b)

(WRIGHT, 1987) como em Tulostomatales, que apresenta um estipe verdadeiro, composto de

hifas arranjadas longitudinalmente e entrelaçadas em seu núcleo, estes são chamados de “stalk

puffballs”, como os representantes do gênero Tulostoma Pers. Por outro lado, alguns

membros de “stinkhorns” como Mutinus Fr. possuem um pseudoestipe, que consiste de tecido

esponjoso sem organização longitudinal de suas hifas ou um receptáculo de consistência

também esponjosa e em câmaras com núcleo oco no qual irá suspender a gleba acima do nível

do solo (CUNNINGHAM, 1944; PEGLER et al., 1995).

Algumas vezes, estruturas semelhantes a raízes poderão estar presentes na porção basal

do corpo de frutificação dos gasteromicetos, com função de prender o basidioma no substrato,

chamadas de rizomorfas (Calvatia). No entanto, estruturas como subículo [Lycogalopsis E.

Fisch. (DRING, 1964)] ou micélio basal [algumas espécies de Geastrum (SUNHEDE, 1989)],

podem ocorrer e possuem finalidade semelhante a das rizomorfas. (Fig. 9 c – f).

31

Figura 8 – Exemplos de basidiomas com presença e ausência da base estéril ou subgleba. a. Calvatia

cyathiformis f. cyathiformis – porção fértil ou gleba (g), base estéril ou subgleba celular (sub); b. Rhizopogon

luteolus – basidioma com subgleba ausente, apresentando apenas porção fértil ou gleba labirintiforme (g); c.

Morganella fuliginea – porção fértil ou gleba (g), base estéril ou subgleba compacta (sub). Todas as barras

representam 10 mm.


32

Figura 9 – a – b. Basidiomas estipitados; c – d. Basidiomas com micelio basal modificado. a. Mutinus sp.

pseudoestipe (pe) esponjoso com paredes em camaras abertas; b. Tulostoma sp. com estipe verdadeiro (pe),

formado por hifas entrelaçadas; c. Calvatia cyathifomis f. fragilis com rizormofa (ri); d. Lycogalopsis sp. Com

subículo esbranquiçado (sc) sobre a madeira morta.


33

2.2.2 Caracteres micromorfológicos

Os elementos micromorfológicos são de grande importância na taxonomia dos

gasteromicetos, tanto para diferenciar gêneros quanto espécies. Estes elementos podem ser

hifálicos, de várias porções do basidioma (perídio, gleba, subgleba, rizomorfas), basidiósporos

e estruturas diferenciadas encontradas no perídio como os micoesclereídeos (Fig. 12 b).

O basidioma é constituído de um conjunto especializado de hifas, podendo ser

monomítico ou dimítico. Estas hifas podem ser generativas, que se caracterizam por

apresentar paredes delgadas, septadas, com ou sem grampos de conexão, ramificadas e sem

pigmentação; ou hifas esqueleteas, que apresentam paredes espessadas, grampos de conexão

ausentes, frequentemente sem septos ou raros (camada micelial em Geastrum) e pigmentadas

(Fig. 10 a – f). Quando apresentam apenas hifas generativas, designa-se monomítico, por

outro lado, se apresentar ambas, hifas generativas e esqueleteas, designa-se dimítico.

O exoperídio dos membros de Lycoperdaceae é constituído de hifas

pseudoparenquimatosas com diferentes formas e padrões (Fig. 11). De acordo com Gube e

Dörfelt (2012), o exoperídio é formado por exo- e endostrato, sendo o último composto de

hifas pseudoparenquimatosas que progressivamente transformam-se em esferocistos no

exostrato. Para Geastraceae, o exoperídio apresenta hifas entrelaçadas e de parede espessada

em duas circunstâncias: na camada micelial e fibrosa; já a camada pseudoparenquimatosa,

apresenta esferocistos de formas irregulares, esféricas a ovoides e de parede delgada (BATES,

2004).

O endoperídio de maneira geral é formado por hifas entrelaçadas, de parede delgada a

espessa, que na maturidade irá assemelhar-se ao capilício (Fig. 11), formando um tecido

compacto e persistente (BATES, 2004; GÄUMAN; DODGE, 1928).

Na gleba podemos encontrar dois tipos de hifas, denominadas eucapilício ou capilício

verdadeiro e/ou paracapilício. O eucapilício compreende um conjunto de hifas esqueleteas,

estéreis e que são encontradas comumente em Geastraceae e Lycoperdaceae que possuem

gleba pulverulenta, apresentam parede espessada, pigmentada de marrom, podendo apresentar

poros (Lycoperdon), septos e ramificações (Calvatia), e suas hifas são cianófilas. Em

contraste, o paracapilício é um conjunto de hifas generativas (Fig. 10 a–d), de caráter

acianófilo, septadas, podendo ser ramificadas e que ocorrem em alguns gêneros como

Morganella, Vascellum, Tulostoma e Astraeus. Com relação aos capilícios, podemos definir

cinco tipos, conforme Krüger et al. (2001) e Bates et al. (2009), mostrados na tabela abaixo:

34

Figura 10 – Exemplos de hifas esqueleteas (capilício e perídio) e generativas (paracapilício). a. Paracapilício de

Morganella nuda. b. Capilício de Geastrum triplex . c. Capilício de Calvatia sp., com ramificações e septos

indicados pelas setas. d. Capilício de C. cyathiformis f. cyathiformis, com poros e septos indicados pelos setas. e.

Perídio (camada micelial) de G. saccatum. f. Perídio (exoperídio) de Calvatia sp.


35

Figura 11 – Exemplos de exoperídio, endoperídio e micoesclereídeos em fungos gasteroides. a – c. Calvatia

cyathiformis f. cyathiformis; a. Hifas pseudoparenquimatosa (ppa.) suportadas por esferocistos (esf.) (lâmina

montada a partir de verrugas do exoperídio); b. Micoesclereídeos; c. Hifas entrelaçadas do endoperídio; d.

Geastrum triplex – esferocistos da camada pseudoparenquimatosa; e. Morganella compacta – hifas entrelaçadas

do endoperídio, paredes delgadas (< 0,5 µm espessura) – desenho feito a partir do holótipo PDD 10140; f. M.

nuda – hifas pseudoparenquimatosas (ppa.) surgindo a partir do endoperídio (end.) em basidioma jovem.

Desenho feito em câmara clara.

Ilustração: Dônis Alfredo.

36

Tabela 1 – Tipos de capilício conforme Krüger et al. (2001) e Bates et al. (2009).

Tipos de capilício Definição das hifas Exemplos

“Lycoperdon” Apresentam ou não ramificações;

septos ausentes ou septados. Geastrum; Lycoperdon;

“Bovista”

Distinto ramo central donde

surgem ramificações;

frequentemente asseptado, com ou

sem poros.

Bovista;

“Mycenastrum”

Similar ao “tipo Bovista”,

contudo, apresenta ramificações

reduzidas e com“espinhos”.

Mycenastrum corium (Guers.)

Desv.;

“Calvatia”

Similar ao “tipo Lycoperdon”,

mas frequentemente septada

(septos verdadeiros), com poros

circulares, elípticos ou faltando.

Calvatia;

“Handkea”

Similar ao “tipo Lycoperdon”,

contudo, suas paredes apresentam

poros de aparência fendida.

Handkea.

Fonte: Krüger et al. (2001), páginas 947, 948; Bates et al (2009), páginas 159, 161.

Os basidiósporos nos fungos gasteroides apresentam liberação passiva devido a

ausência de apêndice hilar, ou seja, dependem efetivamente de agentes bióticos e abióticos

para que ocorra sua dispersão (ALEXOPOULOS et al., 1996; MILLER; MILLER, 1988;

PEGLER et al., 1995), sendo um importante critério taxonômico (Figs. 12 a–d; 13 a–d), não

só para os fungos gasteroides, mas para qualquer outro grupo de fungos (ECKBLAD, 1971;

BURK et al., 1983; TOLEDO, 1994). São ortotrópicos (o desenvolvimento de seu apêndice

hilar é vertical), apresentando um apículo simétrico, no qual, pode permanecer preso ao

basidiósporo um curto ou longo pedicelo (Fig. 12 b–c), que nada mais é do que uma porção

do esterigma que permanece preso ao esporo. O pedicelo, por vezes é uma característica

informativa na separação de espécies conforme Baseia (2005b) que separa Bovista plumbae

Pers. que se difere de B. pila Berk. & M.A. Curtis, com base, principalmente, na coloração

mais escura dos basidiomas e comprimento dos pedicelos nos esporos.

37

Morfologicamente, os basidiósporos podem variar bastante, apresentando formas

globosas a subglobosas, ovoides, elípticas, cilíndricas, angulosos, baciloide a amigdaloides

(BASEIA; CALONGE, 2005; CALONGE et al., 2003; MILLER; MILLER, 1988). A parede

externa pode ser lisa, sem ornamentação, como em Clathraceae e Phallalaceae (BURK et al.,

1982). Ou podem apresentar a superfície ornamentada como em Lycoperdaceae (BATES et

al., 2009), onde os autores definiram alguns termos relacionados às variações na

ornamentação dos mesmos. Por exemplo, basidiósporos são considerados lisos quando, sob o

microscópio óptico (em 1000×) não é possível visualizar ornamentação; são considerados

verrucosos ou equinulados, quando sob magnificação de 400× a ornamentação está visível; e

são denominados asperolados quando sob a mesma magnificação (400×) a ornamentação é de

difícil visualização, mas passível de discernimento (Fig. 14).

Figura 12 – Exemplos de basidiósporos. a. Geastrum triplex. b. Morganella nuda. c. M. compacta (desenho a

tipo PDD 10140). d. Calvatia sp. Desenhos feitos em câmara clara.


38

Figura 13 – Exemplos de fotos em Microscopia Eletrônica de Varredura (MEV) de basidiósporos de fungos

gasteroides. a. Geastrum triplex; b. Morganella nuda; c. Morganella. compacta (retirado do tipo Holótipo-

PDD10140); d. Calvatia sp.


Em Sclerodermataceae mais especificamente em Scleroderma Pers., Guzmán (1970) e

Sims et al. (1995), revisaram o gênero delimitando-o, principalmente com base no tamanho e

padrão de ornamentação dos basidiósporos, que podem ser lisos, equinulados ou reticulados,

medindo 18 a 25 µm de diâmetro (S. michiganense). Alfredo et al. (2012b) registraram S.

minutisporum com basidiósporos medindo de 4 a 7 µm em seu maior diâmetro, nos

basidiomas maduros. Estudos moleculares realizados por Phosri et al. (2009) e Nouhra et al.

(2012) corroboram os estudos morfológicos que separam as espécies de Scleroderma pelo

padrão de morfologia e ornamentação dos esporos.

39

Figura 14 – Exemplos de basidiósporos em Microscópio óptico. a. Geastrum triplex; b. Calvatia sp.; c.

Morganella fuliginea; Rhizopogon luteolus. Confeccionadas em objetiva 100×.


Kreisel e Dring (1967) publicaram um trabalho de emendação do gênero Morganella,

onde os autores consideraram que as características dos esporos como comprimento dos

espinhos, a natureza do pedicelo e o padrão da disposição das cadeias das hifas celulares são

de uso para delimitação específica. Isto está de acordo quando tratamos de algumas espécies

como M. compacta (G. Cunn.) Kreisel & Dring comparada a M. fuliginea (Berk. & M.A.

Curtis) Kreisel & Dring, no qual a primeira apresenta basidiósporos asperolados, enquanto a

segunda possui esporos equinulados. Por outro lado, se compararmos três espécies de

Morganella (M. fuliginea, M. velutinea (Berk. ex Massee) Kreisel & Dring. e M. albostipitata

Baseia & Alfredo) que foram recentemente analisadas por Alfredo et al. (2012a), devemos

40

considerar não só o padrão de ornamentação dos esporos, mas também as hifas do exoperídio,

que se mostram diferenciadas em grupos de espécies como M. compacta, M. fuliginea, M.

afra Kreisel & Dring, entre outras.

2.2.3 Importância dos fungos gasteroides

Os fungos gasteroides, apesar de não possuir espécies com grande importância

apresentam papel ecológico importante no ambiente em que se encontram, degradando

matéria orgânica morta e em simbiose micorrízica (ALEXOUPOLOS et al., 1996). Espécies

como Geastrum schweinitzii (Berk. & M.A. Curtis) Zeller, G. javanicum Lév. e Morganella

fuliginea ocorrem sobre madeira morta (DRING, 1964; PONCE DE LEON, 1968, 1971),

outras espécies como Calvatia cyathiformis (BASEIA, 2003), ocorrem sobre folhas caídas ou

serrapilheira. Os fungos que utilizam matéria orgânica morta como substrato, são os

principais responsáveis pela ciclagem de nutrientes no ambiente (CARLILE et al., 2001;

MARQUES et al., 2008).

Muitos dos fungos gasteroides apresentam camada micelial, subículo e rizomorfas sobre

e/ou abaixo do substrato (WEBSTER; WEBER, 2007). Segundo Carlile et al. (2001) e

Deacon (2006), vários basidiomicetos, através de estruturas especializadas como o subículo

que possibilitam sua fixação no substrato e estão envolvidos na ciclagem de nutrientes no

ambiente. Alguns destes grupos de fungos utilizam suas rizomorfas para captar nutrientes

quando estes são escassos. Para isso, ocorre desenvolvimento de “cordas miceliais” as quais

crescem até encontrarem novas fontes de alimento. Desta forma, a ciclagem de carbono no

ambiente é de suma importância ecológica realizada em grande parte por fungos

decompositores de matéria orgânica morta (CARLILE et al., 2001) e dentre estes, constam

diversas espécies de fungos gasteroides. Para Evans e Hedger (2001), conhecer os fungos com

capacidade de ciclagem de nutrientes in nature podem fornecer uma melhor compreensão

sobre nos estudos de bioremediação, do que quando estudados in vitro, principalmente se

estes organismos se tratarem de fungos de florestas tropicais.

Os representantes gasteroides ectomicorrízicos as espécies pertencentes aos gêneros

Scleroderma e Pisolithus (MILLER; MILLER, 1988), se encontram em intima relação com

raízes de plantas como: Quercus L., Fagus L., Pinus L. entre outros (GUZMÁN, 1970). No

Brasil, Cortez et al. (2008a) encontraram S. albidum em planta exóticas de Eucalyptus L’Hér.,

e Gurgel et al. (2008) encontraram S. bovista Fr. em Gomidesia spectabilis (DC) O. Berg.

41

(Myrtaceae O. Berg,) em Mata Atlântica. Outro exemplo de gasteromicetos ectomicorrízicos

são as espécies do gênero Rhizopogon Fr., (MOLINA; TRAPPE, 1994).

Os trabalhos citados acima sobre ectomicorrizas focam em biotecnologia de

reflorestamento, contudo, em outras áreas da biotecnologia os fungos gasteróides tiveram sua

contribuição. Dhawan et al. (2003), demonstraram a capacidade de produção de lacase em

Cyathus bulleri H.J. Brodie sendo de grande importância na indústria de cosméticos, celulose,

têxtil, no tratamento de efluentes industriais, biotecnologia animal e biotransformações.

Busuioc et al. (2009), testaram a capacidade de G. triplex Jungh. e Calvatia caelata (Bull.)

Morgan como potenciais biorremediadores de metais pesados.

Existem vários estudos voltados para o uso medicinal ou potenciais usos de espécies de

fungos gasteroides na produção fármacos ou na medicina tradicional. Al-Fatimi et al. (2006),

relacionaram usos de Podaxis pistilaris (L.) Fr. na culinária Indiana; no tratamento de doenças

de pele na África do Sul; e na China em tratamentos contra inflamação. Os autores

concluíram que mesmo P. pistilaris apresente antagonismo em bactérias, seu uso como

alimento e medicinal deve ser cauteloso, tendo em vista que pode apresentar efeitos

indesejados como, citotoxidade.

Ao final do século XIX e inicio do século XX alguns trabalhos relacionavam o uso de

fungos gasteroides para beneficio do homem. Knight (1913) relata o uso de Calvatia gigantea

(Batsch) Lloyd como substância hemostática e, relata que seria o melhor modo para estancar

sangramento naquela época. O autor descreve vários casos em países como Irlanda e França

onde o uso do gigante “puffball” obteve sucesso no estancamento em casos de hemorragias.

Em 1853, Benjamin W. Richardson publicou um experimento com o “puffball’

Lycoperdon proteus Bull. O autor realizou o seguinte experimento em animais: fez com que

inalassem por alguns segundos uma solução volátil com a gleba, em seguida, medindo os

batimentos cardíacos e a taxa de respiração dos animais, fazia cortes no corpo do animal. O

autor concluiu que o animal, sob efeito do fungo, não sentia dor, e sugeriu seu teste em

humanos por ser uma droga segura e sem efeitos colaterais.

Uma interessante pesquisa realizada por Fiasson e Petersen (1973), demonstrou a

presença de carotenoides em espécies de Phallales: Clathrus ruber P. Micheli ex Pers.,

Anthurus aseroëformis E. Fisch., Mutinus caninus (Huds.) Fr., M. ravenelii (Berk. & M.A.

Curtis) E. Fisch., M. elegans (Mont.) E. Fisch., visto que estudos realizados com carotenoides

indicam que além de precursores de vitamina A, estão associados a proteção contra doenças

cardiovasculares, degeneração muscular, catarata e alguns tipos de câncer (RIOS et al., 2009).

42

Jonathan e Fasidi (2003), estudaram duas espécies de “puffball” comestíveis na Nigéria:

Lycoperdon pusilum Batsch e L. giganteum Batsch, e avaliaram extratos com propriedades

antibacterianas em ambas as espécies, demonstrando sua potencial aplicação na medicina e na

produção de fármacos. Neste mesmo contexto, Dulger (2005), avaliou a atividade

antimicrobiana entre as espécies de Bovista plumbea, B. pusilla (Batsch) Pers., Lycoperdon

echinatum Pers., L. molle Pers., L. perlatum Pers., Lycoperdon pyriform Schaeff., Calvatia

utriformis (Bull.) Jaap, Geastrum badium Pers., G. fornicatum (Huds.) Hook. e G. sessile

(Sowerby) Pouzar. Seus resultados indicaram que todas as espécies, exceto C. utriformis,

tiveram atividade antifúngica positiva. Por outro lado, apenas nas espécies de Geastrum a

atividade antibacteriana foi negativa, justificando o uso destas espécies na medicina

tradicional. Adicionalmente, Guerra Dore et al. (2007), estudaram as propriedades anti-

inflamatórias e antioxidantes de Geastrum saccatum Fr. indicando um alto potencial uso deste

fungo como agente anti-inflamatório.

Além da importância para o ambiente florestal, aplicação em tecnologias de recuperação

de áreas desmatadas, ou uso como medicamentos tradicionais, alguns dos táxons gasteróides

são muito apreciados na culinária em alguns países com a China (ALEXOPOULOS et al.,

1996). Cunningham (1944), apontou em seu trabalho que poucos são os gêneros e espécies de

gasteromicetos que ocupam papel econômico importante e que poucas são as espécies

comestíveis. O mesmo autor relata que algumas espécies de Phallales têm seus basidiomas

imaturos muito apreciados na culinária da América do Norte. Também existem relatos de

espécies comestíveis de os “puffballs” que são consumidas enquanto os basidiomas estão

imaturos, ou seja, antes do completo desenvolvimento dos esporos (SILVEIRA, 1943;

PEGLER et al., 1995). Miller e Miller (2006), comentam que as espécies de ”puffballs” como

Calvatia. gigantea (Batsch) Lloyd., C. booniana A.H. Sm.., C. cyathiformis (Bosc) Morgan, e

C. craniiformis (Schwein.) Fr. são espécies muito apreciadas na América do Norte. Segundo

Sarma et al. (2010) Calvatia gigantea e Lycoperdon pyriform, são apreciados na culinária no

estado de Assam na Índia. De acordo com Miller e Miller (2006), algumas espécies de falsas

trufas como as de Rhizopogon, são muito apreciadas na culinária em regiões da Europa e Ásia

e que as espécies de “earthballs” (Scleroderma spp.) e “earthstars” (Geastrum spp.) são

tóxicas. Geastrum mammosum Chevall. foi relacionada como venenosa em um trabalho de

macrofungos comestíveis para o Paquistão (BURNI et al., 2006).

Blackwell (2004), listou diversos usos de “puffballs” por tribos indígenas americanas na

feitiçaria, itens religiosos, ornamentos, compressas para estocar sangramentos e como

alimentos. Shrestha e Kropp (2009), em seu trabalho de etnomicologia relatou que além de

43

comestível em algumas partes do Nepal Calvatia gigantea é usada para cicatrização de

animais feridos.

Segundo Calonge (1998), Pisolithus arhizus é uma das espécies de fungos gasteróides

mais importante, devido seu potencial uso, pois, além do uso como ectomicorrízico, tintura de

tecidos, é muito utilizado na culinária. Estudos mais recentes de bioquímica com espécies

tropicais como os trabalhos de Guerra-Dore et al. (2007) e Nascimento et al. (2012) vem

demonstrando que algumas espécies tem potencial farmacológico.

2.2.4 Histórico dos estudos sobre gasteromicetos no Brasil

A história da micologia no Brasil iniciou-se de modo discreto, a primeira publicação

relacionada a fungos ocorreu somente em 1648 por Piso, reportando sete espécies de fungos

que eram chamados de Carapucu na língua tupi (FIDALGO, 1985). Até então, segundo o

autor, nenhum fungo gasteroide havia sido descrito para o Brasil. Enfim, em 1790, o mineiro

José Marianno da Conceição Vellozo, reportou Dictyophora indusiata (Vent.) Desv., hoje

considerado um sinônimo de Phallus indusiatus, na obra consta ainda ilustrações - prancha

119. Posteriormente, o inglês W.J. Burchell em 1826 registra para no estado de São Paulo um

espécime de Clathrus (FIDALGO, 1974).

Berkeley (1842), citou Nidula plicata Fr., para o Estado do Rio de Janeiro. Berkeley

(1868), registrou para o Brasil as espécies Cyathus montagnei Tul. & C. Tul. (Estado não

informado), C. limbatus Tul. & C. Tul. (Bahia), C. microsporus Tul. & C. Tul. (Rio de

Janeiro) e Geastrum saccatum (Estado não informado), o trabalho se tratava na verdade de

espécies de fungos para Cuba, contudo, junto às informações de coletas constavam também as

localidades brasileiras. Adicionalmente, Berkeley e Cooke (1876), elaboraram uma lista de

fungos para o Brasil dos quais 10 espécies eram de fungos gasteróides: Cyathus montagnei, C.

microsporus, C. limbatus, C. plicatus (Fr.) Tul., Cycloderma weddellii Mont., Geastrum

saccatum, G. fimbriatum Fr., Hippoperdon crucibulum Mont., Lycoperdon astrocaryi Berk. &

Cooke e Scleroderma stellatum Berk.

Möller (1895), também contribuiu com o conhecimento de fungos gasteroides no Brasil,

descreveu dez espécies, destas oito eram novas para ciência: Protubera maracujá Möller.,

Clathrus crysomycelinus Möller., Colus garciae Möller. (Pseudocolus garciae (Möller)

Lloyd), Blumenavia rhacodes Möller, Aporophallus subtilis Möller., Itajahya galericulata

Möller., Ithyphallus glutinolens (Phallus glutinolens (Möller) Kuntze), Dictyophora

44

callichroa Möller, Laternae columnata Nees, Mutinus bambusinus (Zoll.) E. Fisch.,

Dictyophora phalloidea Desv.

Os trabalhos relacionados acima constituem registros de fungos gasteroides no Sec.

XIX. Os registros no Sec. XX iniciam com os trabalhos de Hennings (1902, 1904a, b, c), que

registram uma espécie para o Estado de São Paulo, três para o Rio de Janeiro e sete para o da

Amazônia.

Sydow e Sydow (1907), reportaram as espécies de Lycoperdon acuminatum Berk. &

M.A. Curtis, L. cruciatum Rostk., L. piriforme (Morganella pyriformis (Schaeff.) Kreisel &

D. Krüger), L. pusillum Fr., L. wrightii Berk. & M.A. Curtis, Calvatia lilacina (Mont. &

Berk.) Henn., Arachnion album Schwein., Cyathus lesueuri Tul. & C. Tul., e Dicthyophora

phalloidea, todas para São Paulo. Patouillard (1907), descreveu Calvatia lachnoderma Pat.,

também para o Estado de São Paulo. Geastrum englerianum Henn., G. rickii Lloyd., G.

saccatum, G. velutinum Morgan, foram registradas para Minas Gerais.

Silveira (1943), realizou um trabalho pioneiro sobre o gênero Calvatia para espécies

procedentes do Brasil. Nele é fornecidas descrição e chave de identificação das espécies

estudadas, que totalizam oito espécies.

Posteriormente, Viégas (1945), publicou uma extensa lista de espécies pertencentes às

famílias: Cyathaceae, Geastraceae, Lycoperdaceae, Phallaceae e Sclerodermataceae; para os

Estados de São Paulo e Santa Catarina. A família Cyathaceae foi estabelecida por Viégas

(1945), contudo, Cyathaceae é um nome inválido segundo código internacional de

nomenclatura botânica (MCNEILL et al., 2012) porque dentre as razões não possuir uma

descrição e/ou diagnose latina ou referência a uma diagnose ou descrição prévia

anteriormente e devidamente publicada. Atualmente a família devidamente publicada que

acomoda as espécies descritas por Viégas (1945) é Nidulariaceae Dumort, de 1822. Outra

importante contribuição para o conhecimento de fungos gasteroides no Brasil foi feita por

Batista (1950), onde reporta três espécies novas de Podaxis Desv. Posteriormente, Batista e

Vital (1955), publicaram três novas espécies de Tulostoma Pers. para Pernambuco. No mesmo

ano, Batista e Vital (1955b) publicaram Mesophelliopsis pernambucensis, para Pernambuco.

Adicionalmente, Batista e Bezerra (1960) várias espécies de basidiomicetos no nordeste

brasileiro, dentre elas Calvatia maxima (Schaeff.) Morgan.

O padre J. Rick proporcionou uma grande contribuição para o conhecimento dos

gasteromicetos no Brasil através de inúmeros trabalhos (RICK, 1929a, 1929b, 1930, 1934).

Após sua morte, foi publicada uma compilação de seus dados e fez o registro de 122 espécies

para os Estado do Rio Grande do Sul (RICK, 1961), sendo o detentor da maior diversidade de

45

fungos gasteroides no Brasil. Após Rick, Homrich; Wright, (1973); Homrich (1969, 1975)

teve importante contribuição para o conhecimento dos fungos gasteroides para o Estado.

Bononi et al. (1981, 1984), registraram diversas espécies para o Parque Estadual das

Fontes do Ipiranga e Parque Estadual Ilha do Cardoso, ambas localizadas no Estado de São

Paulo. Neles são referidos representantes das famílias Clathraceae, Geastraceae,

Hysterangiaceae, Lycoperdaceae, Mesopheliaceae, Nidulariaceae, Phallaceae,

Protophallaceae, Sclerodermataceae, Sphaerobolaceae e Tulostomataceae, num total de 36

espécies.

Para a década de 90 há uma lacuna referente a publicações de fungos gasteroides para o

Brasil, mas a partir do ano 2000 houve um significativo acréscimo na quantidade sobre novos

registros e descrições de novos táxons. Esta ampliação se deve a formação de recursos

humanos especializados na taxonomia deste grupo.

Giachini et al. (2000), registram com espécies de fungos gasteroides ectomicorrízicos

em plantações exóticas, no Estado de Santa Catarina, com espécies registradas pela primeira

vez na América do Sul e três espécies novas: Descomyces giachinii Trappe, V.L. Oliveira,

Castellano & Claridge, Chondrogaster angustiporus Giachini, Castellano, Trappe & V.L.

Oliveira, Scleroderma bougheri Trappe, Castellano & Giachini.

Baseia e Milanez (2000), descrevem Scleroderma polyrhizum (J.F. Gmel.) Pers. pela

primeira vez para o Brasil. Na sequência seguem contribuições para o conhecimento da

micobiota gasteroide no país: Baseia e Milanez (2001a, b, c); Baseia e Galvão (2002); Baseia

e Milanez (2002a, b, c, d); Baseia (2003); Baseia (2005a, b); Baseia e Calonge (2005); Baseia

e Calonge (2006); Baseia et al. (2006a, b); Baseia et al. (2007); Cortez et al. (2007); Leite e

Baseia (2007); Leite et al. (2007a, b); Silva et al. (2007a, c); Baseia e Calonge (2008); Gurgel

et al. (2008). Estes estudos foram realizados principalmente em áreas de cerrado no Estado de

São Paulo e na região Nordeste do Brasil. Outros trabalhos contribuíram para aumentar o

conhecimento da micobiota da região nordeste como: Trierveiler-Pereira e Baseia (2009);

Trierveiler-Pereira et al. (2009); Trierveiler-Pereira et al. (2010); Silva et al. (2011);

Trierveiler-Pereira et al. (2011).

Para a região Sul do país trabalhos como os de Baseia et al. (2006); Cortez et al. (2006,

2007, 2008, 2009, 2010, 2011, 2012); Cortez e Alves (2012); Alves e Cortez, (2013); Cortez

et al. (2011); Trierveiler-Pereira et al. (2009), contribuíram significantemente para ampliar as

informações sobre os fungos gasteroides para a região.

Temos também registros recentes de fungos gasteroides para a região amazônica como

os trabalhos de Leite et al. (2011), com seis espécies de Geastrum: G. entomophilum,

46

Fazolino, Calonge & Baseia, G. fimbriatum, G. javanicum, G. lageniforme Vittad., G. lilloi,

G. saccatum; e Alfredo et al, (2012a), Alfredo et al. (2012b), com as espécies Morganella

albostipitata, M. rimosa Alfredo & Baseia e Scleroderma minutisporum respectivamente.

Para o Estado de Rondônia, Capelari e Maziero (1988), registram alguns táxons de fungos

gasteróides identificando Morganella fuliginea em nível específico. Existe uma grande lacuna

de conhecimento sobre fungos gasteroide na região Amazônica.

47

3 OBJETIVOS

3.1 GERAL

Ampliar o conhecimento dos fungos gasteroides em duas áreas de extrema

importância biológica em brejo de altitude no bioma Caatinga (APA da Serra de Ibiapaba,

Tianguá–CE; Reserva Ecológica Estadual Mata do Pau-Ferro, Areia–PB).

3.2 ESPECÍFICOS

1. Realizar excursão para coleta de espécimes nas áreas definidas;

2. Confeccionar fotografias dos espécimes frescos nas localidades definidas;

3. Descrever e ilustrar os táxons, acrescentando comentários sobre suas relações

taxonômicas;

4. Confeccionar fotografias em microscópio eletrônico de varredura das

microestruturas de importância taxonômica (ex: esporos, basídios, capilício);

5. Identificar as espécies através de literatura especializada e/ou através de

comparação com espécimes emprestados de outros herbários.

48

4 MATERIAL E MÉTODOS

4.1 ÁREAS DE ESTUDO

4.1.1 Área de Proteção Ambiental da Serra de Ibiapaba

A Área de Proteção Ambiental (APA) da Serra de Ibiapaba (Figs. 15a; 16) está

localizada no município de Tianguá no Estado do Ceará, a 330 km de Fortaleza, altitude

média de 800 metros acima do nível do mar, podendo ultrapassar 900 metros. Além do

município de Tianguá a APA da Serra de Ibiapaba engloba mais cinco municípios: Viçosa do

Ceará, Ipú, Ubajara, Guaraciaba do Norte e Carnaubal (CEARÁ, 2012), e detém 374.628

hectares do território cearense (MENEZES et al., 2010), na condição de Unidade de

Conservação (IBAMA; WWF-Brasil 2007). Embora a vegetação predominante seja caatinga,

outros três tipos ocorrem: floresta subperenifólia tropical plúvio-nebular, ou seja, mata úmida

e serrana; floresta subcaducifólia tropical pluvial (mata seca); e carrasco (OLIVEIRA;

BASTOS, 2010). Apresenta uma precipitação média anual de 1.200 mm (ARAÚJO et al.,

1999), temperatura media anual de 22º a 24ºC, e período chuvoso nos meses de janeiro a maio

(VIANA et al., 2010).

4.1.2 Reserva Ecológica Estadual Mata do Pau-ferro

A Reserva Ecológica Estadual Mata do Pau-Ferro está localizada no Município de Areia

no Estado da Paraíba (Figs. 15b; 16). É uma Unidade de Conservação Estadual, com

aproximadamente 600 ha, contemplando além do município de Areia, outros seis: Alagoa

Grande, Alagoa Nova, Bananeiras, Borborema, Pilões e Serraria. A região é caracterizada

pelo clima úmido, solos férteis a medianamente férteis, com hidrografia caracterizada por

pequenos e médios cursos d’água. Consequentemente, a Reserva Ecológica Mata do Pau-

Ferro é a região de brejo de altitude com maior representatividade de área no Estado da

Paraíba (BARBOSA et al., 2004), senão do interior do Nordeste (ANDRADE et al., 2006).

Apresenta precipitação média anual de 1.200 a 1.400 mm, com concentração maior nos meses

de março a agosto (75%), com clima quente e úmido com chuvas de outono-inverno (SILVA

et al., 2010) e temperatura média anual de 22ºC (OLIVEIRA et al., 2006). Sua vegetação é de

floresta ombrófila propiciada pela condição de brejo sitiada pela vegetação de caatinga,

fazendo da região uma ilha de elevada biodiversidade (ANDRADE et al., 2006).

49

Figura 15 – Áreas de Coleta. a. APA da Serra de Ibiapaba, Tianguá/CE; b. Reserva Ecológica Estadual Mata do

Pau-Ferro, Areia/PB.


50

Figura 16 – Localização geográfica das áreas de coletas. Os pontos vermelhos e azuis representam as trilhadas

onde foram realizadas as coletas. APA Serra de Ibiapaba CE – trilha do Riacho, trilha Pindoguaba e trilha do

IFCe; Reserva Ecol. Est. Mata do Pau-Ferro – trilha do Cumbe e trilha da Boa Vista.

Mapa: Pâmela Lavor.

4.2 COLETA DOS ESPÉCIMES

Nas áreas de estudo, as coletas foram realizadas de forma aleatória pelas trilhas e mata

adentro quando possível. Todos os substratos propícios ao surgimento de fungos gasteróides,

como solo, serrapilheira e madeira morta foram observados; os espécimes quando

encontrados foram fotografados e, posteriormente, coletados com auxílio de um canivete (Fig.

17). Os basidiomas foram acondicionados em caixas plásticas com compartimentos

individualizados (Fig. 17b), seguindo a metodologia adotada corriqueiramente em estudos

deste grupo (LODGE et al., 2004).

Os basidiomas foram secos em desidratador elétrico à temperatura aproximada de 40oC,

durante cerca de 48 horas (Fig. 19 a), sendo que os mais carnosos seccionados em fatias para

desidratar uniformemente o espécime, evitando que as partes internas permaneçam úmidas.

Os espécimes então foram acondicionados em sacos plásticos, etiquetados e levados ao

laboratório. Para a herborização os mesmos foram acondicionados em caixas de papelão,

etiquetados, sendo registrados dados relativos às localidades, datas, coletor, hábitat (natureza

51

do substrato) e basidiomas (forma, consistência, modo de inserção no substrato, coloração e

dimensões). Os basidiomas foram analisados macroscopicamente quanto à forma, tamanho e

cor do basidioma, características do perídio e da gleba. As medidas foram obtidas com um

paquímetro de precisão e as cores foram determinadas de acordo com o guia de cores de

Küppers (2002). As cores das estruturas, bem como algumas medidas p. ex. espessura do

perídio, foram observadas em material fresco e após a secagem.

Figura 17 – Metodologia de coleta. a. Procura por fungos gasteroides em serrapilheira; b. Caixa plástica para

armazenamento dos basidiomas coletados, canivete para retirada do basidioma do substrato, caderno para

anotações e régua milimetrada para medições.


52

4.3 IDENTIFICAÇÃO DOS ESPÉCIMES

O estudo dos espécimes foi realizado no Laboratório de Biologia de Fungos do

Departamento de Botânica, ecologia e Zoologia – Centro de Biociências da Universidade

Federal do Rio Grande do Norte.

Para a análise das microestruturas foram utilizados microscópios e lupas, e seguida à

metodologia tradicional para taxonomia deste grupo, ou seja, para a confecção das lâminas o

material foi cortado à mão livre, com auxílio de lâmina de barbear e manipulado com

estiletes. Para observação das microestruturas do basidioma foram feitos cortes transversais, à

lupa (estereomicroscópio “Leica EZ4”- Fig. 18 b), e com ajuda de duas pinças as camadas

foram separadas e colocadas sobre lâminas distintas, contendo KOH a 2-5%, azul de algodão,

reagente de Melzer, e/ou floxina, dependendo do grupo estudado. Em seguida as hifas foram

separadas com o estilete até o conteúdo tornar-se quase homogêneo, sendo finalmente

observadas ao microscópio (SUÁREZ; WRIGHT, 1996; SOTO; WRIGHT, 2000). Para

obtenção das medidas microscópicas utilizou-se o microscópio óptico “Olympus BX41TF”; e

foram feitas 20 medidas de cada uma das microestruturas e anotados os valores extremos. Na

medição dos esporos as ornamentações foram incluídas. As fotos das microestruturas foram

confeccionadas no microscópio Nikon “Eclipse Ni” com câmara fotográfica “DSRi” acoplado

ao microcomputador, e utilizou-se o programa de suporte para a captura das imagens –

“Software de Imagem de Microscopia NIS-Elements” (Fig. 18 c).

Adicionalmente, foi utilizada microscopia eletrônica de varredura (MEV) em aparelho

Phillips modelo XL30-ESEM, disponível no Laboratório de Geoquímica/UFRN e/ou

Shimadzu modelo SSX-550 no laboratório do Centro de Tecnologias do Gás – CTGás/Natal

para obtenção detalhada das microestruturas de importância taxonômica, como por exemplo:

ornamentação dos esporos, basídios e capilícios. Uma metodologia detalhada dos

procedimentos para as analises em MEV pode ser observado em Cortez (2009).

A identificação das espécies, bem como as descrições, foram efetuadas de acordo com

os caracteres observados nos espécimes examinados e com base em literatura pertinente a

cada grupo. A terminologia micológica seguiu a nomenclatura proposta por Kirk et al. (2008),

Fidalgo e Fidalgo (1967). A coleção foi catalogada e incorporada ao acervo do herbário

UFRN (Departamento de Botânica, Ecologia e Zoologia/CB/UFRN). As siglas de herbários

serão abreviadas por acrônimos segundo Index Herbariorum.

53

Figura 18 – Equipamentos de uso no laboratório. a. Desidratador para secagem dos basidiomas; b.

Estereomicroscópio (lupa); c. Microscópio Nikon “ Eclipse Ni” acoplado ao microcomputador para captura de

imagens.


54

5 RESULTADOS

5.1 LISTA DOS TÁXONS IDENTIFICADOS

As coletas realizadas nas duas áreas de brejo de altitude (APA Serra de Ibiapaba e

Reserva Ecológica Mata do Pau-Ferro) resultaram em 103 coletas de fungos gasteróides.

Destes, 43 coletas não foram consideradas durante a secção 5.2 do presente trabalho e estão

distribuídas em: 3 coletas do gênero Cyathus, que não contemplaram o presente estudo; 37

coletas de Geastrum sp., que se apresentaram no estagio imaturos ou quando maturos estes

eram de apenas um indivíduo; e os gêneros com uma coleta cada: Hysterangium sp., Mutinus

sp. (totalmente destruídos), e Tulostoma sp., também com apenas um indivíduo. As 60 coletas

restantes foram identificados em 17 espécies distribuídas em cinco famílias: Clathraceae (uma

espécie), Geastraceae (nove espécies), Lycoperdaceae (quatro espécies), Phallaceae (duas

espécies), Rhizopogonaceae (uma espécie), (Fig. 19).

Figura 19 – Gráfico das Famílias identificadas.

Gráfico: Dônis Alfredo

55

Listagem dos táxons coletados na APA Serra de Ibiapaba e Reserva Ecológica Estadual

Mata do Pau-Ferro

Subclasse Agaricomycetidae

Ordem Agaricales

Família Lycoperdaceae Chevall.

Calvatia cava sp. nov.

Lycogalopsis sp.

Morganella fuliginea

Morganella nuda sp. nov.

Ordem Boletales

Família Rhizopogonaceae

Rhizopogon luteolus Fr.

Subclasse Phallomycetidae

Ordem Geastrales

Família Geastraceae Corda

Geastrum hirsutum Baseia & Calonge

Geastrum javanicum

Geastrum lageniforme

Geastrum morganii Lloyd

Geastrum pectinatum Pers.

Geastrum rusticum B.D.B. Silva, T. S. Cabral & Baseia

Geastrum saccatum

Geastrum schweinitzii

Geastrum triplex Jungh.

Ordem Phallales

Família Clathraceae

Abrachium floriforme (Baseia & Calonge) Baseia & T.S. Cabral

Família Phallaceae

Mutinus caninus

Phallus indusiatus

56

5.2 DESCRIÇÃO E COMENTÁRIOS DAS ESPÉCIES IDENTIFICADAS

5.2.1 Lycoperdaceae Chevall., Fl. Gèn. Env. Paris 1: 348, 11826.

5.2.1.1 Calvatia Fr., Summ. Veg. Scand. 2: 442. 1849 nom. cons.

Hippoperdon Mont., Annls Sci. Nat., Bot., Ser. 2 17: 121, 1842.

Handkea Kreisel, Nova Hedwigia 3–4: 282, 1989.

Sinônimos de acordo com Lange (1993).

De acordo com Lange (1993); Zeller; Smith (1964), o gênero é caracterizado por:

Basidioma epígeo, ovoide a piriforme, pequeno a muito grande (3–30 cm largura). Perídio

duplo. Exoperídio liso ou ornamentado com pequenos tufos de hifas (macroscopicamente com

aspecto granuloso), verrugas ou espinhos. Endoperídio liso ou rugoso, membranoso.

Deiscência ocorre após a maturidade, tanto exoperídio quanto endoperídio se quebram

irregularmente a partir da porção apical, expondo a gleba. Subgleba inexistente, pouco

desenvolvida ou bem desenvolvida podendo ocupar dois terços do basidioma, em câmaras ou

compacta, diafragma presente ou ausente. Gleba inicialmente branca, adquirindo coloração na

maturidade. Paracapilício ausente. Capilício presente, tipo “Lycoperdon”, algumas vezes

fragmentado, septado, com poros ou fissuras, ramificado ou não, amarelado a marrom em

KOH, dextrinoide ou sem reação ao Melzer. Basidiósporos globosos a elipsoides, lisos,

verrugosos a espinhosos, curtamente pedicelado, pedicelo frágil que se desprende do esporo

com facilidade, coloração amarelado a marrom em KOH, dextrinoide ou sem reação ao

Melzer.

Este gênero possui hábito solitário ou gregário, podendo ser terrícola, lignícola (folhas) ou

arenícola; possui distribuído principalmente em regiões áridas e tropicais (KREISEL, 1989,

1992).

57

5.2.1.1.1 Calvatia cava Alfredo & Baseia sp. nov.

Mycobank no.: MB804770

Figuras 20 – 22.

Diagnose – Basidiomata 24–33 mm width., pyriform to turbinate. Exoperidium granulose not

persistent. Sterile base occupying half of the basidiomata, which disappearing in maturity and

thus leaving a hollow cavity. Basidiospores 3.1–5.1 µm diam., finely echinulate.

Eucapillitium 2.5–3.8 µm diam., ornamented with spaced nodules.

Etimologia – em referência a subgleba, que desaparece completamente na maturidade,

deixando a porção basal do basidioma oca.

Basidioma 24–33 mm largura × 29–54 mm altura, piriforme a turbinado. Exoperídio

granuloso não persistente, marrom (N90Y90M70) na base tornando-se marrom oliva

(N70Y80M40) no ápice. Endoperídio papiráceo, superfície areolada, plicada, castanho

(N50Y99M20) a marrom (N50Y99M50). Gleba cotonosa, tornando-se pulverulenta, marrom oliva

(N60Y80M20). Subgleba ocupando metade do basidioma, desaparecendo na maturidade e então

deixando uma cavidade oca, afilada na base, presa ao substrato (detritos ou folhas).

Rizomorfas ocasionais, quando presente < 0,5 mm espessura esbranquiçada.

Basidiósporos 3,1–5,1 µm comprimento × 3,8–5,1 µm largura (incluindo ornamentação),

globoso a subgloboso, finamente equinulado ou punctado, marrom amarelado em KOH 5%,

dextrinoide em reagente de Melzer. Capilício 2,5–3,8 µm diâm., hifa com paredes retas < 1,5

µm espessura, frequentemente ornamentado com espaçados nódulos (< 1 µm altura),

ocasionalmente ramificado e septado, poros pouco frequentes, amarelo pálido em KOH 5%,

dextrinóide em reagente de Melzer. Paracapilício ausente. Exoperídio com hifas subglobosas,

claviformes, piriformes, obpiriforimes a elípticas, 7,6–26,6 µm diâm. × 12,7–40,6 µm altura,

paredes < 1,5 µm espessura, amarelo pálido em KOH 5%. Endoperídio com hifas 3,1–5,7 µm

diâm., parede reta < 1,5 µm esp., quebradiça, entrelaçadas, marrom claro em KOH 5%.

Material examinado – Brasil, Paraíba, Areia, 06º57’899’’S, 35º44’956’’W, 642 m, 17 de julho

2012, col. D.S. Alfredo DSA 97, (Holótipo, UFRN-Fungos 1842); Brasil, Ceará, Tianguá

APA Serra de Ibiapaba, 03º39’’806’S, 40º57’’625’ W, 761 m, 19 abril 2012, D. S. Alfredo,

DSA 76 (Parátipo, UFRN-Fungos 1843).

Habitat – sobre folhas em decomposição.

Habito – solitário.

58

Distribuição da espécie – conhecida até o momento para Brasil.

Comentários – Sob primeira analise em campo Calvatia cava foi inicialmente confundida

com um representante do gênero Vascellum Smarda devido a subgleba oca se parecer com um

diafragma (Fig. 20 a, b), separando a base estéril da gleba. As espécies de Vascellum possuem

um poro apical bem desenvolvido e deiscência irregularmente estelada (PONCE DE LEON,

1970; HOMRICH, 1975), não ocorrendo em Calvatia (MORALES; KIMBROUGH, 1978)

Em Calvatia cava a deiscência ocorre quando o perídio se desintegra, expondo totalmente a

gleba (Fig. 20 a, b), sendo que esta é uma característica do gênero. Outras características, tais

como: capilício com septos verdadeiros ocasionalmente com poros, ramificado e ornamentado

(Figs. 20 d; 21 b; 22 a–c); basidiósporos finamente verrucosos (Figs. 21 c; 22 c, d) indicam se

tratar de uma espécie de Calvatia.

Calvatia rosacea Kreisel apresenta os basidiósporos similar aos de C. cava, visto que,

em microscópio de luz (ML) são finamente verrugosos (Fig. 20 d, 21 c) e em MEV

apresentam pequenos verrugas ligados por estrias (Fig. 22 c–d) (KREISEL, 1989). Entretanto,

uma análise minuciosa separam estas duas espécies: Calvatia cava apresenta base estéril que

na maturidade desaparece deixando uma cavidade oca (Fig. 20 b), hifas do capilício nodulosas

(Figs. 20 d; 22 a–c), características não presentes em C. rosacea; as células do exoperídio

(esferocistos) apresentam formas globosas a elípticas (Fig. 20 c; 21 a), e mesmo Kreisel

(1989, pág. 293, fig. 6) não tendo chamado atenção para esta característica, ele fez ilustração

das células do exoperídio, deixando claro que a disposição das células em ambas as espécies

são distintas.

Outras espécies apresentam caracteres similares com Calvatia cava, como C. pallida

A.H. Sm. por apresentar hábito lignícola, tamanho e padrão de ornamentação dos

basidiósporos, e C depressa (Bonord.) Zeller & A.H. Sm. por apresentar os basidiósporos

finamente equinulados. Por outro lado, os demais caracteres como células do exoperídio,

capilício e base estéril são divergentes nas mesmas. Cortez et al. (2012), registraram C.

rugosa (Berk. & M. A. Curtis) D.A. Reid para o Rio Grande do Sul, em comparação com

nossa espécie apenas o padrão de ornamentação dos basidiósporos se assemelham, os demais

caracteres morfológicos como células do exoperídio, base estéril, capilício são totalmente

diferenciados quando comparadas. Alves e Cortez (2013b), registraram para o Estado do

Paraná Calvatia guzmanii C.R. Alves & Cortez, a espécie é caracterizada por: exoperídio

distintamente espinhoso; endoperídio liso; base estéril persistente e celular; gleba cotonosa; e

capilício liso com poros abundantes, essas características mostram-se distintas de C. cava.

59

Figura 20 – Basidiomas e microestruturas de Calvatia cava. a. Basidioma sobre folha em decomposição; b.

Basidioma em corte transversal, setas indicando a base estéril oca; c. Esferocistos do exoperídio; d. Hifas do

capilício noduloso indicado pelas setas, septado e com poros ocasionais.


60

Figura 21 – Microestruturas de Calvatia cava. a. Cadeia de células do exoperídio; b. Capilício com nódulos,

septos, poros e ramificado; c. Basidiósporos punctado.


61

Figura 22 – Fotos das microestruturas Calvatia cava em Microscópio Eletrônico de Varredura (MEV). a.

Capilício ramificado; b–c. Capilício noduloso (indicado pelas setas); d. Basidiósporos.


5.2.1.2 Lycogalopsis E. Fisch. Ber. dt. bot. Ges. 4: 197, 1886.

Enteromyxa Ces., Atti Accad. Sci. fis. mat. Napoli 8: 13, 1879.

Sinônimo segue Dennis (1953).

De acordo com Martín (1939) e Dennis (1953), o gênero é caracterizado por:

basidioma globoso a subgloboso. Perídio duplo. Exoperídio quebrando-se em pequenas

escamas, creme a marrom pálido. Endoperídio branco, papiráceo, deiscência irregular,

quebrando-se no ápice em parte deixando um aspecto de colar ao redor da base estéril. Base

62

estéril persistente, compacta, diafragma marcante separando a base estéril da gleba. Gleba

amarela pálida a pálido ocreácea.

A característica marcante deste gênero é hábito densamente gregário, crescendo sobre

subículo esbranquiçado sobre madeira em decomposição.

5.2.1.2.1 Lycogalopsis sp.

Figura 23.

Basidioma 8–15 mm diâm., globoso a subgloboso crescendo sobre subículo branco a

amarelado (N00Y10M00) sobre madeira morta em decomposição. Perídio duplo. Exoperídio

enrugado, persistente, creme (N00Y20M00), amarelado (N00Y30M00) a amarelo alaranjado

(Y99M30C30). Endoperídio liso, persistente, amarelado (N00Y10M00). Base estéril ausente ou

reduzida (<2 mm altura). Gleba inicialmente branca quando fresco, após 20 a 30 segundos do

corte lilás (Y99M90C80) tornando-se marrom escuro (N70Y99M70) em espécime seco, rígida,

câmaras fechadas, columela discreta que se espalhas em linhas para a periferia da gleba.

Basidiósporos 3,8–5,1 µm diâm., globosos, apículo presente, asperolados, amarelado em

KOH 5%. Capilício 1,3–3,8 µm diâm., parede lisa, sinuosa < 0,5 µm esp., hifas curtas,

quebradiças, paralelamente sobrepostas, hialinas a amareladas em KOH 5%. Exoperídio

composto de hifas 1,3–2,5 µm diâm., densamente sobrepostas, submersas em substância

amorfa hialina, parede sinuosa < 0,5 µm esp., hifas curtas e fragmentadas, hialina a

esverdeada em KOH 5%. Endoperídio gelatinizado com substância amorfa. Hifas do subículo

1–2,5 µm diâm., parede sinuosa, hialinas a amarelo pálidas em KOH 5%.

Material examinado – Brasil, Paraíba, Areia, Res. Ecol. Est. Mata do Pau-Ferro,

06º57’899’’S, 35º44’956’’W, 642 m, 18 julho 2012, D.S. Alfredo, DSA 98 (UFRN-Fungos

1859).

Material adicional – Brasil, Pernambuco, Recife, Parque Estadual Dois Irmãos, I. G. Baseia

(UFRN-Fungos 1470).

Habitat – madeira em decomposição.

Habito – cespitoso, crescendo sobre subículo.

Distribuição da espécie – ainda conhecida apenas para Brasil.

63

Comentários – O presente espécime é caracterizado pelo basidioma cespitoso, crescendo

sobre subículo bem desenvolvido sobre madeira morta (Fig. 23 a, b). Estes caracteres são

relacionados ao gênero Lycogalopsis. Contudo, não foi observada a deiscência irregular

relatada por Martín (1939) e Dennis (1953) para este gênero. Podemos pensar na

possibilidade de estarmos analisando espécimes imaturos, que seria suportada pela presença

de gleba gelatinosa e inicialmente branca. Porém, depois de secos a gleba torna-se escurecida

e dura. Basidiomas apresentando a mesma característica dos analisados neste estudo foram

coletados anos atrás em Pernambuco por Baseia, I.G. (em 21/julho de 2003, no Parque Dois

Irmão, Recife/Pernambuco, UFRN-Fungos 1470). Nos espécimes coletados em Pernambuco,

foi observada deiscência irregular por fragmentação do perídio. Por outro lado, a natureza da

gleba gelatinosa a qual se torna lilás em cerca de 20 a 30 segundos após cortar o basidioma

fresco (Fig. 23 b), a consistência rígida da gleba em espécime seco, os capilícios

paralelamente justapostos e hialinos, os basidiósporos agrupados e asperolados (Fig. 23 e–f),

os basídios alongados com 2 a 4 basidiósporos (Fig. 23 e) e o exoperídio composto de hifas

septadas e com grampos de conexão (Fig. 23 c–d) não são encontrados em Lycogalopsis, um

gênero monoespecífico (CALONGE; MATA; CARRANZA, 2005; DENNIS, 1953;

MARTÍN, 1939). Desta forma, são necessárias novas coletas a fim de verificar outros estágios

de maturação dos basidiomas, além de estudos comparativos e moleculares que visem

confirmar a inclusão deste táxon em Lycogalopsis.

64

Figura 23 – Basidiomas e microestruturas Lycogalopsis sp. a Basidioma sobre subículo em madeira morta; b.

basidioma em corte transversal; c–d. Exoperídio com grampos de conexão; e. Basídios, basidiósporos e hifas do

capilício; f. Microscopia eletrônica de varredura dos basidiósporos. As barras em a e b representam 10 mm.


65

5.2.1.3 Morganella Zeller, Mycologia 40: 650, 1948.

Basidioma epígeo, depresso globoso a piriforme. Perídio duplo. Exoperídio furfuráceo,

velutíneo, granular, verrugoso a espinhoso. Endoperídio papiráceo, liso a reticulado.

Deiscência pela formação de poro apical irregular. Subgleba compacta ou em câmaras

(algumas vezes inconspícua). Gleba inicialmente branca tornando marrom na maturidade,

pulverulenta. Capilício restrito a apenas uma espécie até o momento. Paracapilício abundante,

ramificado, septado, hialino em KOH, acianófilo. Basidiósporos globosos a amplamente

ovoides, verrugosos a espinhosos (PONCE DE LEON, 1971).

O gênero possui hábito gregário, cespitoso, podendo ser lignícola, ocorrendo sobre

madeira morta.

5.2.1.3.1 Morganella fuliginea (Berk. & M.A. Curtis) Kreisel & Dring, Feddes Repert. 74:

113, 1967.

Figuras 24 – 26.

Lycoperdon fuligineum Berk. & M.A. Curtis, Journ. Linn. Soc. Bot. 10:345, 1868.

Lycoperdon astrocaryi Berk. & Cooke, Journ. Linn. Soc. Bot. 15: 393, 1877.

Bovista puiggarii Speg., Boln Acad. Nac. Cienc. Córdoba 11:489, 1889.

Lycoperdon cubense Berk., in Massee, Journ. Roy. Microscop. Soc.: 722, 1887.

Lycoperdon confluens Pat., Bull. Soc. Mycol. Fr. 15: 203, 1899.

Morganella mexicana Zeller, Mycologia 40: 650, 1948.

Radiigera puiggarii (Speg.) Singer, J.E. Wright & E. Horak, Darwiniana 12: 603, 1963.

Morganella puiggarii (Speg.) Kreisel & Dring, Feddes Rep. 74: 116, 1967.

Sinônimo segue Suárez e Wright (1996).

Basidioma 5−13 mm diâm., × 2−9 mm alt., globoso a subgloboso, não umbunado. Perídio

consistindo de exoperídio persistente, glabro finamente tomentoso no inicio do

desenvolvimento, tornando-se aveludado a espinhoso na maturidade, espinhos ˂ 0,5mm

compr., quando jovem amarelo amarronzado (Y50M10C00 a Y60M20C10) na base, tornando-se

lilás escuro (Y60M90C90) no ápice, quando maduros marrom claro (Y90M60C30) na base

tornando-se marrom (Y99M80C80) no ápice; formam cadeias de hifas globosas a subglobosas,

medindo 7,2−25,4 µm diâm. × 8,9−27,9 µm alt., parede ˂ 2 µm espessura. Endoperídio

glabro, inicialmente branco quando jovem a amarelo esbranquiçado (N00C00Y10 a N00C00Y30)

quando maduro, deiscência por um peristômio lacerado, formado de hifas filamentosas,

66

hialinas a esverdeadas, 2,5−3,8 µm diâm., paredes retas <1,5 µm esp. Pseudoestipe conspícuo,

branco (Y00M00C00), < 2mm compr. Base estéril celular, compacta, creme (N00C00Y30), <

2mm alt. Gleba branca quando imatura, membrana glebal presente hialina e desaparecendo na

maturidade; em basidiomas maduros marrom (Y99M60C70) e pulverulenta. Rizomorfas

inconspícuas.

Basidiósporos imaturos 2,8−5,1 µm diâm. (incluindo ornamentação), globosos, pedicelos até

7,6 µm compr. Basidiósporos maturos 4,8−7,6 µm diâm. (incluindo ornamentação), globosos,

pedicelos até 5,1 µm compr., marrom em KOH 5%. Capilício ausente. Paracapilícios

abundantes 3,8−6,3 µm diâm., parede reta < 1,5 µm espessura, septado, hialino em KOH 5%.

Material examinado – Brasil, Ceará, Tianguá APA Serra de Ibiapaba, 03º39’’806’S,

40º57’’625’ W, 761 m, 04/2012, col. Alfredo, D.S, DSA 73 (UFRN-Fungos 1768);

Material adicional – Brasil, Rio Grande do Norte, Baía Formosa, RPPN Mata Estrela,

05/2004, col. Baseia, I.G & Lacerda, P.P.T (UFRN-Fungos 325).

Habitat – sobre solo e serapilheira.

Habito – gregário.

Distribuição da espécie – em regiões tropicais e subtropicais (Suárez & Wright 1996).

Comentários – As características marcantes desta espécie são exoperídio persistente,

espinhoso, espinho marrom escuro (Fig. 24) e basidiósporos fortemente equinulados (Figs. 25

c, d c; 26 c) (DENNIS, 1953). Morganella mexicana Zeller foi considerada espécie tipo para

o gênero (ZELLER, 1948), contudo, durante suas revisões, Kreisel e Dring (1967), Ponce de

Leon (1971) e Suárez e Wright (1996), consideraram sinônimo de M. fuliginea. Algumas

espécies são intimamente relacionadas à M. fuliginea, como M. velutina e M. albstipitata, pois

compartilham mesmo padrão de ornamentação dos esporos (Figs. 25 c, d; 26 c), no entanto,

apresentam padrão de disposição das cadeias de hifas do exoperídio diferem entre elas (Figs.

25 a; 26 a) (ALFREDO et al., 2012; PONCE DE LEON, 1971). Esta característica, segundo

Kreisel e Dring (1967), servem para distinguir espécies próximas. O presente espécime com

base nas características apresentadas é um bom representante de Morganella fuliginea.

67

Figura 24 – Basidioma Morganella fuliginea. a. Corte transversal em espécime seco; b. Detalhe do perídio e

subgleba; c. Desenvolvimento gregário e cespitoso (espécimes frescos). As barras representam 10 mm.


68

Figura 25 – Fotos microestruturas e microscopia eletrônica de varredura (MEV) Morganella fuliginea. a.

Esferocistos do exoperídio; b. Paracapilício septado; c. Basidiósporos equinulados; d. Detalhes dos basidiósporos

em MEV. As barras representam 10 µm.


69

Figura 26 – Microestruturas Morganella fuliginea. a. Cadeias de células pseudoparenquimatosas do exoperídio;

b. Paracapilício septado e algumas vezes ramificado; c. Basidiósporos equinulados e algumas vezes pedicelados.

Desenho em câmara clara. As barras representam 10 µm.


70

5.2.1.3.2 Morganella nuda Alfredo & Baseia sp. nov.

Mycobank no: MB 801797

Figuras 27 –28.

Diagnose – Basidiomata 5–15 mm diâm., depressed globose to pyriform, not umbonate.

Exoperidium granulose in small hyphal tufts, when mature falling off completely exposing

the endoperidium. Basidiospores 5.7−7.6 µm diâm., globose, strongly echinulate, sometimes

pedicellate (3.8−13 µm long).

Etimologia – Em referência ao exoperídio, que cai quase ou completamente na maturidade,

deixando o basidioma nu.

Basidioma 5–15 mm diâm. × 3–12 mm altura, depresso globoso a piriforme, não umbunado.

Perídio com exoperídio caindo quase ou completamente na maturidade. Exoperídio granuloso

em pequenos tufos de hifas, caindo parcialmente ou completamente, expondo o endoperídio,

ocasionalmente com remanescentes na base, laranja pálida (N00Y40M20) a marrom oliva

(N50Y80M40) na base, tornando-se marrom (N50Y90M60 a N60Y90M70) no ápice, composto de

hifas em cadeias regulares (7,6–22,8 µm diâm. × 10,1–34,3 µm altura), globosa a subglobosa,

tornando-se ovoide nas extremidades, paredes < 1,5 µm esp. Endoperídio liso a enrugado,

papiráceo, lilás claro (N00Y20M30 a N00Y30M40) em espécimes frescos, tornando-se lilás

acinzentado (N40Y00M20) a marrom amarelado (Y70M30C10) em espécimes secos, deiscência

por um peristômio plano, composto de hifas hialinas (2,5–3,8 µm diâm.), paredes < 0,5 µm

esp. Base estéril compacta, branca a amarelo pálida (N00Y10M00), 1 mm altura. Gleba marrom

(Y99M60C60).

Basidiósporos globosos, 5,7–7,6 µm diâm. (incluindo ornamentação), fortemente equinulados,

algumas vezes pedicelados (3,8–12,7 µm long.), marrom amarelado em KOH 5%. Eucapilício

ausente. Paracapilício abundante, 2,5–5,7 µm diâm., septado, ocasionalmente ramificado,

parede <1,5 µm esp., exibindo incrustações amorfas e hialinas, hialino em KOH 5%.

Material examinado – Brasil, Paraíba, Areia, 17 julho 2012, D.S. Alfredo, DSA 105

(Holótipo, UFRN-fungos 1765), 18 julho 2012, D.S. Alfredo, DSA 119; 137 (UFRN-Fungos

1766, UFRN-Fungos 1767).

71

Habitat – sobre madeira em decomposição.


Distribuição da espécie – ainda conhecida apenas para Brasil.

Comentários – Morganella nuda pode ser inicialmente confundida com M. fuliginea, uma

espécie amplamente distribuído pelo mundo, sendo ambas as espécies muito semelhantes.

Contudo, M. nuda pode ser reconhecida primariamente pelo exoperídio efêmero, que cai

completamente com o tempo, com ocasionais pequenos remanescentes sobre a porção basal

do basidioma (Fig. 27 a, b). Ao contrário das espécies de M. fuliginea em que o exoperídio é

persistente mesmo em amostras seca e velhas, e consiste em cadeias hifálicas agrupadas de tal

maneira, que a sua conformação fornece um aspecto espinhoso na superfície do exoperídio

(DENNIS, 1953; ZELLER, 1948).

Morganella nuda pode ser facilmente distinguida de M. albostipitata Alfredo & Baseia,

outra similar espécie, primariamente por seu pseudoestipe inconspícuo em M. nuda (Fig. 27 a,

b). Elas também diferem pela natureza efêmera do exoperídio, na conformação das cadeias e

morfologia das hifas, no qual se mostram ovoides (Fig. 28 a) e não extremidades setosas

como em M. albostipitata (ALFREDO et al., 2012 figura 11, página 69). Morganella nuda,

também apresenta basidiósporos globosos, equinulados e algumas vezes pedicelados (Figs. 27

c, d; 28 d), com pedicelos medindo até 13 µm compr. (Fig. 27 c), observado apenas em

microscópio de luz. Este padrão de basidiósporo ocorre em outras espécies de Morganella (M.

velutina), mas estas espécies em adição a discrepância do exoperídio, mostram várias outras

divergências taxonômicas.

72

Figura 27 – Basidiomas e microestruturas Morganella nuda. a. Basidiomas frescos, com ausência do exoperídio;

b. Basidioma seco, com remanescentes do exoperídio na porção basal, indicado pela seta; c. Basidiósporos com

pedicelos, em microscópio de luz (ML) sob lente 1000 ×; d. Detalhe dos basidiósporos em microscopia

eletrônica de varredura (MEV).


73

Figura 28 – Microestruturas de Morganella nuda. a. Esferocistos do exoperídio; b. Esferocistos surgindo a partir

do endoperídio; c. Paracapilício septado, com substâncias hialinas e amorfas presentes; d. Basidiósporos

equinulados, algumas vezes pedicelados.


74

5.2.2 Geastraceae Corda, Anleit. Stud. Mykol., Prag: 104, 1842.

5.2.2.1 Geastrum Pers. Neues Mag. Bot. 1: 85, 1794.

Geaster P. Micheli, Nova plantarum genera (Florentiae): 220, 1729.

Gasteroides Battarra, Fungorum agriariminensis historia. 1: 74. 1755.

Plecostoma Desv., J. Bot. Paris 2:99–100, 1809.

Cycloderma Klotzsch, Linnaea 7: 203, 1832.

Sinônimos de acordo com Sunhede (1989).

De acordo com Soto e Wright (2000); Sunhede (1989), o gênero é caracterizado por

apresentar: basidioma globoso, subgloboso, “onion-shape” (forma de cebola), lageniforme a

piriforme, epígeo ou tornando-se epígeo na maturidade. Exoperídio dividindo-se em forma de

estrela na maturidade, podendo variar de 4 a 12 raios que podem ser ou não higroscópicos.

Endoperídio séssil ou estipitado, com uma boca apical (ostíolo), podendo ser ou não

delimitado. Columela inconspícua a conspícua dentro da gleba matura. Gleba pulverulenta,

marrom; capilícios abundantes, não ramificados, sem grampos de conexão, pigmentados;

paracapilícios ausentes; basidiósporos globosos, subglobosos, ornamentados com verrugas ou

colunas irregulares.

O gênero possui hábito gregário ou solitário, podendo ser terrícola, lignícola (folhas ou

madeiras).

5.2.2.1.1 Geastrum hirsutum Baseia & Calonge, Mycotaxon 95: 302, 2006.

Figuras 29 – 30.

Basidioma imaturo 6 mm diâm., × 10 mm altura, subgloboso, superfície hirsuta, marrom claro

(N10Y60M.). Basidioma expandido 9–16 mm largura × 5–6 mm altura (incluindo peristômio).

Exoperídio dividido 5–7 raios. Raios revolutos não higroscópicos. Camada micelial marrom

claro (N20Y60M30), superfície hirsuta. Camada fibrosa creme (N00Y10M00), papirácea. Camada

pseudoparenquimatosa marrom clara (N20Y70M30), lisa. Endoperídio 4–5 mm largura 3–5 mm

altura, globoso, séssil, liso, marrom acinzentado (N50Y30M20). Peristômio fimbriado, marrom

(N50Y60M40), mamiforme, delimitado, delimitação concolor ao endoperídio. Gleba marrom

(N50Y60M40).

75

Basidiósporos 3,8 – 5,7 µm diâm. (incluindo ornamentação), globosos, verrucosos (verrugas

> 0,5 µm compr.), marrom em KOH 5%. Capilícios 1,9 – 2,5 8 µm diâm., paredes < 1 µm

espessura, marrom claros. Camada pseudoparenquimatosa 11,4 – 28 µm diâm. × 20,3 – 42

µm altura, globosa, piriforme a alongada, hialina a marrom amarelada em KOH 5%, Hifas da

camada hirsuta do exoperídio 2,6 – 4 µm diâm., entrelaçadas, amareladas em KOH 5%.

Material examinado – Brasil, Paraíba, Areia, Reserva Estadual Mata do Pau-Ferro,

06º58’340’’S, 35º44’866’’ W, 572 m, 18/07/2012, col. Alfredo, D.S., DSA 124; 135 (UFRN-

Fungos 1860).

Habitat – sobre madeira morta.


Distribuição da espécie – Conhecida até o momento para o Brasil (Baseia & Calonge 2006).

Comentários – Uma das características peculiares desta espécie é sua camada micelial hirsuta

(Fig. 29 a), (BASEIA; CALONGE, 2006). Em comparação com a espécie descrita pelos

autores os basidiósporos menores (2,5–3 µm diâm.) quando comparados ao do presente

espécime 3,8–5,7 µm diâm. (Figs. 29 c; 30 b, e). Geastrum albonigrum Calonge & Mata

ambas compartilham exoperídio hirsuto (CALONGE; MATA 2004), embora, G. hirsutum

apresenta peristômio delimitado (Fig. 29 a) e padrão de ornamentação dos basidiósporos

diferentes (Fig. 29 c; 30 b, e). Geastrum schweinitzii compartilha com G. hirsutum hábito

lignícola (Fig. 29 a), com subículo bem desenvolvido sobre madeira morta e peristômio

delimitado; a primeira, no entanto, não apresenta camada micelial hirsuta (PONCE DE

LEON, 1968). Recentemente, Geastrum hirsutum foi considerado sinônimo de G trichiferum

Rick (Trierveiler-Pereira & Silveira 2012), contudo algumas questões deixaram dúvidas, com

a interpretação do Código de Nomenclatura para determinação do tipo e a necessidade de

estudos comparativos mais detalhados com material proveniente dos Herbários PACA, BPI e

UFRN. Estudos com este objetivo estão sendo realizados pela equipe do Laboratório de

Biologia de Fungos da UFRN. Desta forma, até termos uma posição sobre os resultados deste

estudo, preferimos considerar Geastrum hirsutum.

76

Figura 29 – Basidiomas e Microestruturas de Geastrum hirsutum. a Basidiomas; b. Capilícios; c. Basidiósporos.

Foto e ilustração: Dônis Alfredo.

77

Figura 30 – Fotos e MEV das microestruturas Geastrum hirsutum. a. Capilícios; b. Hifas do exoperídio hirsuto;

c. Basidiósporos verrucosos; d. Hifas do endoperídio; e. Basidiósporos verrucosos; f. Capilício verrucoso.


78

5.2.2.1.2 Geastrum javanicum (Lév.) P. Ponce de León, Fieldiana Bot. 31: 314, 1968.

Figuras 31 – 32.

Basidioma imaturo 19 mm largura × 18 mm altura, com ápice umbunado, rizomorfas

presentes, laranja amarelado (N00Y60M10), com superfície lisa a velutínea. Basidioma

expandido 17–51 mm largura × 7–20 mm altura. Exoperídio dividindo-se em 5–7 raios. Raios

não higroscópicos, saculiformes a arqueados. Camada micelial laranja amarelada

(N00Y40M10), dividindo-se irregularmente e caindo completamente na maturidade, coriácea.

Camada fibrosa amarelada (N00Y30M00), cotonosa. Camada pseudoparenquimatosa marrom

(N90Y99M70), rígida, persistente, até 2 mm espessura (em espécime fresco). Endoperídio

depresso globoso, 11–17 mm largura × 7–14 mm altura (incluindo peristômio), séssil, marrom

acinzentado (N30Y70M30) a marrom (N80Y50M30). Peristômio fibriloso, indistintamente

delimitado a distintamente delimitado, concolor com endoperídio, mamiforme. Gleba marrom

(N80Y80M50).

Basidiósporos 3,5–5,7 µm diâm. (incluindo ornamentação), globosos, apículo presente,

verrucosos em microscópio óptico, colunar em MEV, marrom em KOH5%. Eucapilício

composto de hifas 2,5–7,6 µm diâm., lúmen < 1,5 µm espessura, ocasionalmente ramificado,

marrom em KOH 5%. Camada micelial composta de hifas 2,5–9 µm diâm., asseptadas, lúmen

ausente, amarelo pálida em KOH 5%. Camada fibrosa composta de hifas 2,5–5,7 µm diâm.,

paredes retas < 1 µm espessura, lúmen presente <1 µm espessura, asseptadas, hialinas a

esverdeadas em KOH 5%. Camada pseudoparenquimatosa composta de hifas subglobosas,

piriformes a alongadas, 15,2–41,9 µm diâm. × 11,4–19,1 µm compr., paredes < 1 µm

espessura, hialinas a amarelo pálidas em KOH 5%.

Material examinado – Brasil, Ceará, Tianguá, APA Serra de Ibiapaba, 03º43’164’’S,

41º05’062’’W, 680 m, 18/04/2012, col. Alfredo, D.S., DSA 51; 52; 55; 58 (UFRN-Fungos

1851); Paraíba, Areia, Reserva Ecológica Estadual Mata do Pau-Ferro, 06º58’087’’S,

35º45’028’’W, 577 m, 18/07/2012, col. Alfredo, D.S., DSA 117; 153; 154 (UFRN-Fungos

1863).

Habitat – sobre folhas e serapilheira; alguns crescendo sobre madeira em decomposição.

Habito – gregário e cespitoso.

Distribuição da espécie – Java, Austrália, África, Américas (Central, do Norte e Sul), Oeste da

Índia (PONCE DE LEON, 1968); Havaí (Hemmes & Desjardin 2011); Brasil, Minas Gerais,

Paraíba, Pernambuco, Rio de Janeiro (Trierveiler-Pereira et al., 2011).

79

Comentários – Esta espécie se distingue das demais espécies de Geastrum devido ao

exoperídio que se desprende completamente da camada fibrosa com tempo. Esta característica

está de acordo com a descrição de Ponce de Leon (1968). Este autor e outros mais recentes

(CALONGE et al., 2005; LEITE et al., 2011) descreveram esta espécie com peristômio

delimitado. Contudo, Calonge et al. (2008) e Trierveiler-Pereira et al. (2011), descreveram a

espécie com peristômio não delimitado. No presente estudo houve registro de espécimes com

peristômio apresentando distinta e indistinta delimitação (Fig. 31 a, b), provavelmente esta é

uma característica variável na espécie. Alguns basidiomas imaturos apresentaram superfície

lisa a velutínea. Geastrum javanicum apresenta hábito lignícola como em G. hirsutum e G.

schweinitzii (BASEIA; CALONGE, 2006; CALONGE; MATA; CARRANZA, 2005;

CALONGE; MORENO-ARROYO; GÓMEZ, 2008). Por outro lado, Geastrum javanicum

não apresenta exoperídio hirsuto (Fig. 31 a, b), e G. hirsutum, não apresenta camada micelial

e pseudoparenquimatosa avermelhada em basidiomas frescos (Fig. 31 a, b). Baseado nas

literaturas revisadas acima, se conclui que os espécimes aqui estudados são representantes de

G. javanicum.

80

Figura 31 – Basidioma Geastrum javanicum. a. Basidiomas imaturo e expandido com peristômio delimitado; b.

Basidiomas expandidos com peristômio tanto delimitado quanto não delimitado (ndel.); c. Capilícios; d.

Basidiósporos verrucosos.

Foto: a. Bruno Goto; b. Dônis Alfredo; Ilustração: Dônis Alfredo.

81

Figura 32 – Fotos e MEV das microestruturas Geastrum javanicum. a. Capilícios; b. Basidiósporos

minuciosamente verrucosos; c. endoperídio; d. Basidiósporos verrucosos; e. Capilício com substância amorfo

incrustada.


82

5.2.2.1.3 Geastrum lageniforme Vittad. Monog. Lycoper. 16–17, 1842. Figs. 38–41.

Figuras 33 – 34.

Basidioma imaturo 10–18 mm diâm. × 12–22 mm altura, epigeo, ápice umbonado,

obpiriforme a lageniforme, gregários. Preso na base por um tufo micelial. Superfície lisa a

verrugosa, esbranquiçada a amarelo amarronzada (N10Y50M10), sem incrustações. Basidioma

expandido 21–65 mm largura × 8–17 mm altura. Exoperídio dividindo-se em 5–8 raios não

higroscópicos. Raios sacados com ranhuras longitudinais, com pontas delgadas de aspecto

aracnoide. Camada micelial amarelo amarronzada (N10Y50M10) a amarronzado (N30Y70M40),

não incrustado, mas algumas vezes escassos detritos estão aderidos, lisa a verrugosa. Camada

fibrosa papirácea, branca. Camada pseudoparenquimatosa 2 mm espessura (em espécimes

frescos), marrom acinzentado (Y80M40C50) quase desaparecendo com o tempo. Endoperídio

8–17 mm diâm. × 10–18 mm altura (incluindo peristômio), séssil, depresso globoso, marrom

acinzentado (Y60M50C50). Peristômio fibriloso, delimitado, mamiforme, concolor com o

endoperídio. Gleba marrom (Y80M60C50).

Basidiósporos 3,8–6,3 µm diâm. (incluindo ornamentação), globosos, ornamentados com

verrugas colunares em microscópio óptico e em MEV, marrom claro em KOH 5%.Eucapilício

composto de hifas 2–7 µm diâm., paredes retas <1 µm espessura lúmen ausente, substância

amorfa hialina incrustada amarelo pálida em KOH 5%. Camada micelial 2–6,3 µm diâm.,

paredes <1 µm espessura, lúmen <1 µm espessura, hifas entrelaçadas, amarelo pálidas em

KOH 5%. Camada fibrosa 2,5–6,3 µm diâm. hifas de paredes retas a sinuosas, < 1 µm

espessura, lúmen < 1,5 µm espessura, esverdeadas em KPH 5%. Camada

pseudoparenquimatosa composta de hifas globosas, subglobosas a piriformes, 11,4–54,6 µm

diâm. × 31,7–62,2 µm altura, hialinas a amareladas em KOH 5%.


41º05’062’’W, 680 m, 18/04/2012, col. Alfredo, D.S., DSA 59 (UFRN-Fungos 1846);

03º39’866’’ S, 40º57’625’’W, 761 m, 18/04/2012, col. Alfredo, D.S., DSA 63; 66; 67

(UFRN-Fungos 1847); 19/04/2012, col. Alfredo, D.S., DSA 70; 82 (UFRN-Fungos 1848);

Paraíba, Areia, Reserva Estadual Mata do Pau-Ferro, 06º57’899’’S, 35º44’956’’ W, 642 m,

17/07/2012, col. Alfredo, D.S., DSA 95; 100; 106 (UFRN-Fungos 1861); 06º58’349S’’,

35º44’876’’W, 568 m, 18/07/2012, col. Alfredo, D.S., DSA 114; 115; 149; 152; 155 (UFRN-

Fungos 1862).

Habitat – serapilheira.


Distribuição da espécie – Cosmopolita (DRING, 1964; SOTO; WRIGHT, 2000).

83

Comentários – A espécie é caracterizada principalmente por seus basidiomas imaturos

lageniformes (Fig. 33 a), quando expandidos apresentam raios com ranhuras longitudinais

(em basidioma seco), alongados e com pontas delgadas, com aspecto aracnoide. As espécies

mais intimamente relacionadas são G. triplex, G. saccatum e G. morganii (SUNHEDE, 1989).

G. morganii é claramente distinto de G. lageniforme, (COKER; COUCH, 1928; SUNHEDE,

1989; HEMMES; DESJARDIN, 2011) sendo primeiro diferenciado por seu peristômio não

delimitado, cônico e plicado, com 5–2 dobras. Em comparação com Geastrum triplex, G.

lageniforme não apresenta colar proveniente da camada pseudoparenquimatosa (Fig. 33 a, b),

o corpo do endoperídio é menor 7,5–19,5 mm diâm., e o basidioma expandido também é

menor 26–80 mm largura. Em comparação com G. saccatum, este não apresenta as pontas dos

raios alongadas e delgadas como em G. lageniforme (DRING, 1964). Com Base nas

literaturas revisadas, os espécimes se enquadram em Geastrum lageniforme.

Figura 33 – Basidiomas e microesturturas Geastrum lageniforme. a. Basidiomas imaturos sobre serrapilheira

com apenas um basidioma aberto (APA de Ibiapaba). b. Basidioma aberto sobre serrapilheira (Res. Ecol. Est.

Mata do Pau-Ferro); c Capilícios; d. Basidiósporos com verrugas colunares irregulares.


84

Figura 34 – Fotos e MEV das microestruturas Geastrum lageniforme. a. Capilícios; b. Basidiósporos com

verrugas irregulares; c. Hifas do endoperídio; d. Basidiósporos; e. Capilícios com substância amorfa incrustada.


85

5.2.2.1.4 Geastrum morganii Lloyd Myc. Writings 1:80, 1901.

Figuras 35 – 36.

Basidioma imaturo não observado. Basidioma expandido 43–59 mm largura ×11–19 mm

altura. Exoperídio dividindo-se em 5–8 raios. Raios sacados com longas pontas delgadas, não

higroscópico. Camada micelial amarelo ouro (N10Y80M20) a amarronzada (Y70M30C10 a

Y80M30C20), persistente, sem detritos incrustados, mas ocasionalmente grãos de areia podem

estar aderidos. Camada fibrosa papirácea, creme (N00Y10M00). Camada pseudoparenquimatosa

laranja pálido (Y40M20C10) a marrom acinzentado (Y80M60C50), até 2 mm espessura (em

espécimes frescos), persistente a quebrando-se na base dos raios, apresentando um aspecto de

colar na base do endoperídio. Endoperídio 5–14 mm diâm. × 7–19 mm altura (incluindo

peristômio), séssil, aparentemente glabro, mas sob lentes de estereomicroscópio com curtas

hifas protuberantes < 0,1 mm compr., ocasionalmente grãos de areia podem estar aderidos.

Peristômio cônico, irregularmente plicado, com 5–7 dobras, 0,3–0,6 mm altura, delimitação

inconspícua, creme (N00Y10M00). Gleba marrom (Y99M70C66).

Basidiósporos 3,4–6,6 µm diâm. × 3,4–6,6 µm altura (incluindo ornamentação), globosos a

subglobosos, pedicelo não observado, verrucosos em microscópio óptico e colunar em MEV,

marrom amarelados em KOH 5%. Eucapilícios 3,8–6,3 µm diâm., liso, com incrustações,

lúmen < 1,5 µm espessura, marrom amarelados em KOH 5%. Camada micelial composta de

hifas 2–4,4 µm diâm., com paredes retas a sinuosas < 1 µm espessura, lúmen <1 µm esp.

amarelo pálidas em KOH 5%. Camada fibrosa composta de hifas 2,5–7,6 µm diâm., com

paredes retas a sinuosas <1,5 µm espessura, lúmen <1,5 µm esp., ocasionalmente ramificadas,

esverdeadas em KOH 5%. Camada pseudoparenquimatosa composta de hifas subglobosas,

piriformes, citriformes a formas irregulares, 10,1–54,6 µm diâm. × 17,8–63,5 µm compr.,

parede 2 µm espessura, hialina a amarelo pálidas em KOH 5%.


41º05’062’’W, 680 m, 18/04/2012, col. Alfredo, D.S., DSA 56 (UFRN-Fungos 1849);

Paraíba, Areia, Reserva Estadual Mata do Pau-Ferro, 06º56’349’’S, 35º44’876’’ W, 642

m,18/07/2012, col. Alfredo, D.S., DSA 125 (UFRN-Fungos 1854).

Habitat – solo e serapilheira.


Distribuição da espécie – Estados Unidos (Coker & Couch 1928), Europa (SUNHEDE,

1989).

Comentários – Geastrum morganii é caracterizado por seus raios longos e pontiagudos,

peristômio cônico, plicado, com 5–12 dobras e delimitação inconspícua (Fig. 35 a, b)

86

(SUNHEDE, 1989; HEMMES; DESJARDIN 2011). De acordo com Sunhede (1989) as

espécies mais próximas são G. lageniforme e G. saccatum, por também apresentarem raios

longos, mas, nenhuma das duas espécies em questão possui peristômio plicado e não

delimitado. Geastrum triplex também se assemelha com G. morganii devido a característica

da camada carnosa formar um tipo de “colar”, contudo não é frequente em G. morganii (Fig.

35 a, b), a característica distinta em ambas as espécies é o peristômio não plicado de G.

triplex. As características apresentadas pelos espécimes os enquadram em Geastrum

morganii.

Figura 35 – Basidiomas e microestruturas Geastrum morganii. a. Basidiomas coletados em serrapilheira na APA

Serra de Ibiapaba/CE; b. Basidioma coletado no solo na Res. Ecol. Est. Mata do Pau-ferro/PB; c. Capilícios; d.

Basidiósporos com verrugas irregulares.

Foto e ilustração: Dônis Alfredo

87

Figura 36 – Fotos e MEV das microestruturas Geastrum morganii. a. Capilícios entre os basidiósporos; b.

Basidiósporos com verrugas irregulares; c. Hifas do endoperídio; d. Basidiósporos; e. Capilício.


88

5.2.2.1.5 Geastrum pectinatum Pers., Syn. Meth. Fung. 132 – 133, 1801.

Figuras 37 – 38.

Geastrum plicatum Berk., Ann. Nat. Hist. 3:399, 1839 (como Geaster).

Geastrum tenuipes Berk., Hook. J. Bot. Lond. 7: 576, 1848 (como Geaster).

Sinônimos de acordo com Sunhede (1989).

Basidioma imaturo 5–12 mm largura × 9–12 mm altura, subgloboso a lageniforme, pálido

amarelado (N00Y10M00) a marrom acastanhado (N60Y60M30). Basidioma expandido 30 mm

largura × 22 mm altura. Exoperídio dividindo-se em 6 raios arqueados, não higroscópicos.

Camada micelial amarelo pálida (N00Y20M00), fortemente incrustada com detritos. Camada

fibrosa papirácea coriácea, creme (Y10M00C00). Camada pseudoparenquimatosa marrom

(N50Y70M50), persistente, lisa, colar não presente. Endoperídio 7 mm diâm. × 7 mm altura

(incluindo peristômio), globoso, pedicelado, marrom acinzentado (Y80M60C60). Pedicelo 5

mm compr., amarelado (N00Y40M10), apófise estriada na porção basal do endoperídio.

Peristômio sulcado, cônico, plicado com 14 dobras, 3 mm altura, marrom escuro (N60Y80M60).

Gleba marrom (N60Y80M60).

Basidiósporos 5,1–6,3 µm diâm. (incluindo ornamentação), globosos, com verrugas colunares

em microscópio óptico e em MEV, apículo presente, com pedicelo <1,5 µm compr., marrom

amarelado em KOH 5%. Eucapilício composto de hifas 3,1–7,6 µm diâm., paredes <1,5 µm

esp., amareladas em KOH 5%. Camada micelial composta de hifas 1,3–2,5 µm diâm., paredes

<1 µm espessura, amarelo pálidas em KOH 5%. Camada fibrosa composta de hifas 2–3,8 µm

diâm., parede <1 µm espessura, hialinas a esverdeadas em KOH 5%. Camada

pseudoparenquimatosa composta de hifas com formas isodiamétricas irregulares, 14–33 µm

diâm. × 17,7–42 µm altura, hialinas a amarelo pálidas em KOH 5%.


41º05’062’’W, 680 m, 18/04/2012, col. Alfredo, D.S., DSA 54 (UFRN-Fungos 1850).

Habitat –serapilheira.


Distribuição da espécie – Cosmopolita (PONCE DE LEON, 1968; SOTO e WRIGHT, 2000;

BASEIA et al., 2003).

Comentários – Geastrum pectinatum é reconhecido por seu endoperídio estipitado apófise

estriada e peristômio delimitado, cônico e plicado (Fig. 49) (PONCE DE LEON, 1968;

SOTO; WRIGHT, 2000; BASEIA et al., 2003). As características citadas acima são

compartilhadas com G. striatum DC. e G. berkeleyi Massee, mas nestas, a apófise é lisa

89

(SUNHEDE, 1989; CALONGE et al., 2005). Os espécimes analisados apresentam caracteres

que os enquadram no conceito de G. pectinatum, de acordo com as descrições encontradas na

literatura especializada para este gênero.

Figura 37 – Basidioma e microestruturas Geastrum pectinatum. a. Basidioma seco; b. Detalhe do endoperídio

estipitado e peristômio sulcado; c. Basidioma fresco; d. Capilícios; e. Basidiósporos verrucosos.


90

Figura 38 – Fotos e MEV das microestruturas Geastrum pectinatum. a. Capilício; b. Basidiósporos com verrugas

irregulares; c. Hifas do endoperídio; d. Basidiósporos com verrugas colunares; e. Capilício com superfície áspero

e substância amorfa incrustada.


91

5.2.2.1.6 Geastrum rusticum Baseia, T.S. Cabral & B.D.B. Silva, Nova Hedwigia, in Press.

Figuras 39 – 40.

Basidioma imaturo 10–18 mm largura × 13–21 mm altura, parcialmente hipógeo, superfície

incrustada com liteira, adnatos, formas irregulares, branco alaranjado (N00Y20M10) a laranja

pálida (N00Y30M10) tornando-se um pouco assimétricos com o tempo. Basidiomas expandidos

21–45 mm largura × 11–18 mm altura. Exoperídio dividindo-se em 5–7 raios, não

higroscópico. Raios saculiformes tornando-se revolutos, frequentemente recurvados sob o

exoperídio. Camada micelial papirácea, laranja pálida (N00Y30M10) a laranja clara

(N00Y40M10), não persistente, algumas vezes incrustada com partículas do solo. Camada

fibrosa branca a amarelo clara (N00Y20M00), cotonosa. Camada pseudoparenquimatosa

marrom clara (Y60M30C10) a marrom amarelada (Y60M40C20), rígida, lisa, persistente.

Endoperídio 11–17 mm largura × 10–15 mm altura (incluindo peristômio), séssil, globoso,

depresso globoso a algumas vezes com formas irregulares, liso, cinza amarelado (N20Y20M10).

Peristômio não delimitado, fibriloso, mamiforme a algumas vezes aplanado, concolor com

endoperídio. Gleba marrom (Y80M60C50).

Basidiósporos 4,4–6,3 µm diâm. (incluindo ornamentação), globosos, densamente verrugosos,

apículo presente, marrom amarelados em KOH 5%. Eucapilício composto de hifas 3,1–5,7

µm diâm., verrugosas, incrustadas com substância amorfa hialina, lúmen <1,5 µm espessura,

parede <1 µm esp., marrom KOH 5%. Camada micelial composta de hifas sinuosas 1,9–3,5

µm diâm., lúmen ocasional <1 µm espessura, parede <1 µm esp., misturadas com substância

amorfa hialina, amarelo pálidas em KOH 5%. Camada fibrosa composta de hifas 2,5–10,1 µm

diâm., lúmen < 2 µm espessura, parede < 1 µm esp., esverdeadas em KOH 5%. Camada

pseudoparenquimatosa composta de hifas elipsoides, ampuliformes, obclavadas, piriformes a

formas variadas, 14–39,3 µm largura × 29,2–66 µm compr., parede <1,5 µm espessura,

hialinas a amarelo pálidas em KOH 5%.


40º57’625’’W, 761 m, 19/04/2012, col. Alfredo, D.S., DSA 75; 77 (UFRN-Fungos 1852).



Distribuição da espécie – somente para o nordeste brasileiro (Cabral et al., 2013).

92

Comentários – As características marcantes da espécie são endoperídio séssil, peristômio

fibriloso a aplanado, não delimitado, exoperídio não higroscópico, com basidiomas adnatos e

com formas irregulares (Fig. 39 a–c), (CABRAL et al., 2013). Geastrum saccatum apresenta

basidiomas imaturos irregulares crescendo densamente colados (SUNHEDE, 1989), como em

G. rusticum, mas, quando as espécies estão expandidas apresentam características

morfológicas divergentes: Geastrum saccatum apresenta peristômio delimitado, raios com

pontas delgadas (PONCE DE LEON, 1968; SUNHEDE, 1989), características ausentes na

espécie estudada. Geastrum fimbriatum Fr. também apresenta formas assimétricas devido ao

crescimento adnato, raios frequentemente recurvados, exoperídio incrustado com detritos,

esporos < 4,5 µm diâm. (CALONGE, 1998; PONCE DE LEON, 1968; SUNHEDE, 1989),

entretanto, G. rusticum difere por apresentar raios retangulares, exoperídio livres de detritos

(Fig. 39 c) e esporos maiores que 4,5 µm diâm. (Figs. 39 e; 40 b, d) (CABRAL et al. 2013).

93

Figura 39 – Basidiomas e microestruturas Geastrum rusticum. a. Basidiomas imaturos e expandidos com hábito

gregário; b. Detalhe do desenvolvimento adnato dos basidiomas imaturos e semiabertos; c. Basidioma

expandido; d. Capilício com substância amorfa incrustada; d. Basidiósporos com verrugas irregulares.


94

Figura 40 – Fotos e MEV das microestruturas Geastrum rusticum. a. Capilício com substância amorfa

incrustada; b. Basidiósporos com verrugas irregulares, alguns com substância amorfa incrustada; c. Hifas do

endoperídio; d. Basidiósporos com verrugas colunares irregulares (colunas ligadas umas as outras), apículo

proeminente.


95

5.2.2.1.7 Geastrum saccatum Fr., Syst. Mycol. 3:16–17, 1829.

Figuras 41 – 42.

Basidioma imaturo não observado. Basidiomas expandidos 12–28 mm largura × 5–9 mm

altura. Exoperídio saculiforme, dividindo-se em 6–9 raios não higroscópicos. Raios

inicialmente saculiformes, tornando-se revolutos com tempo, curvando sob o exoperídio,

algumas vezes com ranhuras longitudinais e extremidades afiladas. Camada micelial não

persistente, se desprendendo com o tempo, sem incrustações, amarelo acinzentado

(N20Y70M20) a marrom (N40Y30M20). Camada fibrosa papirácea e esbranquiçada. Camada

pseudoparenquimatosa bege (Y40M10C00), persistente, lisa. Endoperídio 5–10 mm dia. × 6–10

mm altura (incluindo peristômio), séssil, liso, depresso globoso, acinzentado (N20Y30M10).

Peristômio fibriloso, delimitado, mamiforme, marrom (N20Y50M30). Gleba marrom

(N50Y70M40).

Basidiósporos 4,5–5,7 µm diâm., globosos, verrugosos, com verrugas colunares irregulares

em microscópio óptico e em MEV, marrom em KOH 5%. Eucapilício composto de hifas 2–

6,3 µm diâm., lúmen <1,5 µm espessura, parede <1,5 esp., marrom amareladas em KOH 5%.

Camada micelial composto de hifas 2,5–5,7 µm diâm., ramificadas, paredes < 1,5 µm

espessura, lúmen <1,5 µm esp., amarelo pálidas em KOH 5%. Camada fibrosa composto de

hifas 2–6,3 µm diâm., parede <1,5 µm espessura, esverdeadas em KOH 5%. Camada

pseudoparenquimatosa composta de hifas globosas, piriformes, ovaladas a alongadas, 11,4–

35,5 µm largura × 25,4–53,3 µm compr., amarelo pálidas em KOH 5%.


06º58’031’’S, 35º44’828’’ W, 633 m, 17/07/2012, col. Alfredo, D.S., DSA 107; (UFRN-

Fungos 1855); 06º58’340’’S, 35º44’866’’W, 572 m, 18/07/2012, col. Alfredo, D.S., DSA

131; 146; 148 (UFRN-Fungos 1856).

Habitat – folhas e serapilheira.


Distribuição da espécie – Cosmopolita (Ponce de Leon 1968; Soto & Wright 2000; Baseia et

al., 2003).

Comentários – A espécie é determinada por seu exoperídio expandido saculiforme,

endoperídio séssil, peristômio fibriloso e delimitado (Fig. 41 a, b) (PONCE DE LEON, 1968;

CALONGE, 1998; BASEIA et al., 2003). Geastrum saccatum é similar a G. lageniforme e G.

96

triplex, mas a aparência aracnoide apresentada pelos raios em G. lageniforme não ocorre em

G. saccatum (Fig. 41 a, b). Geastrum triplex apresenta um “colar” proveniente da camada

pseudoparenquimatosa, que é de consistência rígida, e mesmo que alguns basidiomas possam

apresentar “colar”, este é mais frágil e menos frequentemente evidente em G. saccatum

(SUNHEDE, 1989; SOTO e WRIGHT, 2000).

Figura 41 – Basidiomas e microestruturas Geastrum saccatum. a. Basidiomas com hábito gregário e de hábitat

em serrapilheira; b. Detalhe do basidioma com peristômio delimitado; c Capilícios; d. Basidiósporos com

verrugas irregurales.


97

Figura 42 – Fotos e MEV das microestruturas Geastrum saccatum. a. Capilício com parede e lúmen evidentes; b.

Basidiósporos com verrugas irregulares; c. Capilício com substância amorfa incrustada; d. Hifas do endoperídio;

e. Basidiósporos com verrugas colunares irregulares.


98

5.2.2.1.8 Geastrum schweinitzii (Berk. & M.A. Curtis) Zeller, Myc., 40: 649, 1948.

Figuras 43 – 44.

Coilomyces schweinitzii Berk. & M.A. Curtis, Jour. Acad. Natl Sci. Phil. 2 (2): 297, 1853.

Geastrum mirabile Mont., Ann. Sci. Nat. 4(3): 139, 1855.

Geastrum rhizophorum Dissing & M. Lange, Bull. Jard. Bot. Etat. Bruxellas 32: 372, 1962.

Geastrum papyraceus Berk. & M.A. Curt., Proc. Amer. Acad. Arts & Sci. 4: 124, 1860.

Geastrum lignícola Berk., Journ. Linn. Soc. Bot. 18: 386, 1881.

Geastrum subiculosum Cooke & Massee, Gre. 16: 16, 1887.

Geastrum jurense Henn. Hedwigia 43: 184, 1904.

Geastrum tomentosus Lloyd, Myc. Writ. 1: 185, 1904.

Geastrum trichifer Rick, in Lloyd, Myc. Writ. 2: 314, 1907.

Geastrum caespitosus (Lloyd) Lloyd, Myc. Writ. 2: 315, 1907.

Sinônimos de acordo com Ponce de Leon (1968).

Basidioma imaturo 3–6 mm largura × 4–9 mm altura, globoso a subgloboso, gregário e

cespitoso, sem incrustações, crescendo sobre subículo esbranquiçado sobre madeira morta,

castanho (N30Y60M40 a N40Y60M40). Basidiomas expandidos 9–20 mm largura × 5–10 mm

altura. Exoperídio sacado, dividindo-se em 5–7 raios não higroscópicos. Raios saculiformes

tornando-se revolutos com tempo curvando-se para baixo. Camada micelial persistente,

papirácea, sem incrustações, amarelo acinzentada (N10Y50M10) a marrom (N40Y60M20).

Camada fibrosa papirácea, creme (N00Y10M00). Camada pseudoparenquimatosa persistente,

rígida, lisa, marrom (N40Y50M30). Endoperídio 4–8 mm largura × 4–8 mm altura, globoso,

liso, séssil, cinza amarronzado (N70Y20M20). Peristômio delimitado, fibriloso, mamiforme,

concolor com endoperídio. Gleba marrom (N70Y70M40).

Basidiósporos 2,8–3,5 µm diâm., globosos, asperolados em microscópio óptico, verrucosos

em MEV, marrom em KOH 5%. Eucapilício composto de hifas 2,3–4,4 µm diâm.,

ramificadas, lúmen < 1 µm espessura, parede < 1 µm esp., marrom em KOH 5%. Camada

micelial composto de hifas 2–8,2 µm diâm., lúmen < 2 µm espessura, paredes < 1,5 µm esp.,

retas a sinuosas, amarelo pálidas em KOH 5%. Camada fibrosa composta de hifas 2,5–9 µm

diâm., esverdeadas em KOH 5%. Camada pseudoparenquimatosa composta de hifas globosas,

subglobosas a alongadas, 12,7–36,8 largura × 17,8–50,8 µm compr., amarelo pálidas em

KOH 5%.

99


06º57’899’’ S, 35º44’956’’ W, 642 m, 17/07/2012, col. Alfredo, D.S., DSA 93 (UFRN-

Fungos 1857); 06º58’340’’ S, 35º44’866’’ W, 572 m, 18/07/2012, col. Alfredo, D.S., DSA

129; 133 (UFRN-Fungos 1858).

Habitat – galhos caídos.


Distribuição da espécie – Cosmopolita (PONCE DE LEON, 1968).

Comentários – A espécie é caracterizada por seu desenvolvimento gregário e cespitoso sobre

subículo esbranquiçado sobre madeira morta, apresenta exoperídio saculiforme e não

higroscópico, endoperídio com peristômio fibriloso e delimitado (Fig. 43 a) (Zeller 1948;

Baseia et al., 2003). Das espécies aqui estudadas, Geastrum hirsutum e G. javanicum

apresentam o mesmo desenvolvimento lignícola e gregário, mas em relação à primeira, G.

schweinitzii não possui camada micelial hirsuta (Fig. 43). Quando comparada ao com G.

javanicum, a espécie em questão não apresenta camada micelial se desprendendo

completamente na maturidade (BASEIA et al., 2003; CALONGE et al., 2005; LEITE;

BASEIA, 2007). Com base nos comentários acima, este é um bom representante de Geastrum

schweinitzii.

100

Figura 43 – Basidiomas e microestruturas Geastrum shweinitzii. a. Basidiomas imaturos e expandidos; b, d.

Capilícios; c, e. Basidiósporos com minuciosas verrugas irregulares.


101

Figura 44 – Fotos das microestruturas em MEV Geastrum schweinitzii. a. Capilício incrustado com substância

amorfa; b. Hifas do endoperídio; c. Basidiósporo com minuciosas verrugas colunares.


5.2.2.1.9 Geastrum triplex Jungh., Tijdschr. Natuurl. Gesch. Physiol. 7:287–288,1840.

Figuras 45 – 46.

Basidioma imaturo 12–27 mm largura × 12–24 mm altura, subgloboso, com ápice umbonado,

rizomorfas presentes, amarelo acinzentado (Y50M30C30). Basidiomas expandidos 45–50 mm

largura × 14–15 mm altura. Exoperídio saculiforme, dividindo-se em 6 raios, não

higroscópicos. Raios inicialmente saculiformes tornando-se revolutos sob o exoperídio, com

pontas afiladas. Camada micelial lisa, papirácea, sem incrustações, algumas vezes partículas

de solo aderidas, descamando-se irregularmente e mantendo algumas manchas de cor marrom

(Y70M60C50), marrom acinzentada (Y70M50C50). Camada fibrosa papirácea, amarelo

esverdeada (Y50M20C10). Camada pseudoparenquimatosa rígida, até 2 mm espessura,

102

quebrando na base dos raios formando de um ”colar” ao redor de endoperídio, persistente,

marrom acinzentada (Y80M60C60). Endoperídio 15 mm largura × 13 mm altura (incluindo

peristômio), séssil, depresso globoso, marrom acinzentado (Y80M60C60). Peristômio

delimitado, cor da linha amarelo pálida (Y30M00C60), fibriloso, peristômio mais escuro que

endoperídio, mamiforme. Gleba marrom (Y99M70C80).

Basidiósporos 3,8–6,3 µm diâm. (incluindo ornamentação), globosos, apículo presente,

verrugosos em microscópio óptico e em MEV, substancia amorfa ocasionalmente aderida,

marrom claro KOH 5%. Eucapilício composto de hifas 3,5–6,3 µm diâm., incrustadas com

substancia amorfa, lúmen < 2 µm esp., ocasionalmente ramificadas, marrom em KOH 5%.

Camada micelial composto de hifas 2,5–7,6 µm diâm., hifas curtas, quebradiças, septadas,

parede < 1 µm espessura, grampos presentes, amarelo pálidas em KOH 5%. Camada fibrosa

composto de hifas 3,8–7,8 µm diâm., parede < 1 µm espessura, lúmen 1.3–5,1 µm esp., septos

ausentes, hialinas a esverdeadas em KOH 5%. Camada pseudoparenquimatosa composta de

hifas subglobosas a alongadas, 15,2–44,4 largura × 19–56 µm compr., hialinas a amarelo

pálidas em KOH 5%.


40º57’625’’W, 761 m, 18/04/2012, col. Alfredo, D.S., DSA 64; 65 (UFRN-Fungos 1844);

03º39’866’’S, 40º57’625’’W, 761 m, 19/04/2012, col. Alfredo, D.S., DSA 71; 79; 80; 81

(UFRN-Fungos 1845).



Distribuição da espécie – Cosmopolita (SOTO; WRIGHT, 2000).

Comentários – Geastrum triplex é reconhecido por seu endoperídio séssil, peristômio

delimitado e fibriloso, camada pseudoparenquimatosa formando um “colar” ao redor do

endoperídio (Fig. 45 a, b) e seu grande tamanho (PEGLER et al., 1995; CALONGE, 1998;

SOTO e WRIGHT, 2000). A espécie já foi registrada para a região Nordeste por Leite e

Baseia (2007) e Trierveiler-Pereira et al. (2011). As espécies intimamente relacionadas são G.

lageniforme e G. saccatum. Ponce de Leon (1968); Smith e Ponce de Leon (1982), por

exemplo, consideram G. triplex como sinônimo de Geastrum indicum (Klotz.) Rauschert.

Para Legon e Henrici (2011), G. saccatum e G. michelianum W.G. Sm., são sinônimos de G.

triplex. O presente estudo segue as delimitações da espécie de acordo com Sunhede (1989),

103

Calonge (1998), Soto e Wright (2000), Baseia et al. (2003) entre outros, que consideram G.

triplex espécie distinta de G. indicum e G. saccatum.

Figura 45 – Basidiomas e microestruturas Geastrum triplex. a. Basidiomas imaturos em formato lageniforme,

indicado pelas setas; b. Detalhe do basidioma aberto com o “colar” pseudoparenquimatoso indicado pela seta; c,

e. Capilícios; d, f. Basidiósporos com substância amorfa incrustada e verrugas irregulares.


104

Figura 46 – Fotos das microestruturas em MEV Geastrum triplex. a. Capilício com substância amorfa incrustada;

b. Hifas do endoperídio; c. Basidiósporo com verrugas colunares irregulares.


5.2.3 Clathraceae (Chevall.) Baseia, Mycotaxon 119: 423, 2012.

5.2.3.1 Abrachium Baseia & T. S. Cabral, Mycotaxon 119: 424, 2012.

De acordo com Cabral et al. (2012), este gênero é caracterizado por apresentar: basidioma

imaturo (”ovo”) subgloboso, epígeo, com várias rizomorfas presas na base, branco. Estipe

cilíndrico e esponjoso, com receptáculo em formato de flor, sem braços (definidos de Aseröe).

Disco apical central com gleba gelatinosa. Basidiósporos cilíndricos, lisos e hialinos.

O gênero possui hábito solitário; arenícola (em dunas) ou folícola.

105

5.2.3.1.1 Abrachium floriforme (Baseia & Calonge) Baseia & T. S. Cabral, Mycotaxon 119:

424, 2012.

Figuras 47.

Aseröe floriformis Baseia & Calonge, Mycotaxon 92:170, 2005.

“Ovo”epígeo, 18 mm diâm. × 23 mm alt., quando fresco, e 17 mm diâm. × 20 mm alt.,

quando seco, subgloboso, branco amarelado (Y20M00C00), rizomorfas presas na porção basal,

1,5 mm esp., branco; Volva 4 mm diâm. × 6 mm alt., composta internamente por camada

hialina, gelatinosa e membranosa, formado por hifas septadas, ramificadas 3–8 µm diâm.

Estipe 10 mm diâm. × 49 mm alt., quando fresco, 5 mm diâm. × 25 mm alt., quando seco,

cilíndrico, esponjoso, rosa avermelhada (Y30M90C00 a Y40M90C00), composta de estrutura

pseudoparenquimatosa 20–40 µm diâm. × 15–30 µm alt., globosa a subglobosa. Receptáculo

em forma de girassol, 40 mm diam, quando fresco, 21 mm quando seco, sem “braços”, rosado

(Y00M40C00), disco central perfurado avermelhado (Y90M99C00). Gleba marrom oliva

(N60Y90M70).

Basidiósporos 1–2 µm diâm.× 3–5 µm alt., cilíndricos a baciliformes, liso, hialino.


40º57’’625’ W, 761 m, 04/2012, col. Alfredo, D.S, DSA 61 (UFRN-Fungos 1772).

Habitat – serapilheira sobre solo arenoso.


Distribuição da espécie – Nordeste brasileiro (BASEIA e CALONGE, 2005).

Comentários – Abrachium floriforme tem a peculiar característica a ausência de braços,

apresentando-se em forma de girassol (Fig. 47 a, b). Baseia e Calonge (2005), descreveram a

nova espécie acomodando-a em Aseröe Labill., pela semelhança morfológica com A. rubra

Labill., entretanto, baseado em conjunto de dados morfológicos, suportados por análises

moleculares Cabral et al.(2012), descreveram o gênero Abrachium para acomodar A.

floriformis, descoberta em área de floresta atlântica nordestina (Baseia & Calonge 2005), e

posteriormente foi registrada em outras localidades do nordeste brasileiro (BASEIA et al.,

2006b; LEITE et al., 2007b; BEZERRA et al., 2009), sendo considerada endêmica para a

região nordeste (BEZERRA et al., 2009). As características apresentadas pelo presente

espécime deixam claro se tratar de um representante de Abrachium floriforme.

106

Figura 47 – Basidiomas e microestruturas Abrachium floriforme. a, b. Basidiomas; c. Basidiósporos.

Foto: Dônis Alfredo; Ilustração: Tereza C. O. Galvão.

107

5.2.4 Phallaceae Corda, Icon. Fung. (Prague) 5: 29, 1842.

5.2.4.1 Mutinus Fr., Summa Veg, Scand. 2: 434, 1849.

Cynophallus (Fr.) Corda, Incon. Fung.6: 14, 1854.

Caromyxa Mont., Syll. gen. sp. crypt. (Paris): 2281, 1856.

Corynites Berk. M.A. Curtis, Ann. Mag. nat. Hist., ser. 2 11: 136, 1853.

Jansia Penz., Ann. Jard. Bot. Bultenzorg. 16: 139, 1899.

Phallus sec.Xylophallus Schltdl., Linnaea 31: 149, 1862.

Os sinônimos seguem Cunningham (1944) e Pegler et al., (1995).

De acordo com Calonge (1998) e Pegler et al., (1995), este gênero é caracterizado por

apresentar: Basidioma imaturo (“ovo”) globoso a ovoide. Basidioma maduro com receptáculo

cilíndrico, fusiforme, não ramificado, perfurado ou não no ápice, avermelhado a rosado.

Porção fértil sobre o ápice, carregando uma massa mucilaginosa de basidiósporos, até ou

próximo aos limites superior do receptáculo, podendo ser rugoso ou liso. Basidiósporos

cilíndricos, lisos e hialinos ou amarelados.

O gênero possui hábito solitário ou em duplas, crescendo em substrato rico em matéria

orgânica de florestas e jardins.

5.2.4.1.1 Mutinus caninus (Huds.: Pers.) Fr., Summa Veg. Scand. 2: 434,1849.

Figuras 48.

Phallus caninus Huds.: Pers., Fl. Angl. 2: 630, 1762.

Sinônimo segue Calonge (1998).

Basidioma maturo 7 mm diâm. × 48 mm alt., em espécime fresco, 6 mm diâm. × 38 mm alt.,

em espécime seco, epígeo. Receptáculo 25 mm alt., × 6 mm diâm., fusiforme, oco, parede

celular (chambered); surgindo a parir da volva saculiforme; volva 9 mm diâm., × 14 mm alt.,

branco amarelada (N00Y00M00); ápice não perfurado, rugoso e delimitado; Gleba restrita a

porção apical do receptáculo, mucilaginosa em espécime fresco, rugoso em espécime seco,

marrom oliva (N90Y90M70), odor fétido em espécime fresco tornando-se inodoro em espécime

seco.

Basidiósporos 1,4–2,1 µm largura. × 4,6–5,9 µm alt., oblongo a cilíndrico, liso, hialino a

esverdeado em KOH 5%.

108

Material examinado – Brasil, Paraíba, Reserva Ecológica Estadual Mata do Pau-Ferro –

Areia, 06º58’’349’, 35º44’’876’, 568 m,07/2012,col. Alfredo, D.S., DSA 116 (UFRN-Fungos

1771).

Habitat – solo.


Distribuição da espécie – amplamente distribuída, mas rara nos trópicos (BASEIA et al.,

2006).

Comentários – Mutinus caninus é caracterizado pelo receptáculo delgado e cilíndrico, estipe

simples e oco, com massa de esporos restrita a porção apical e delimitada (Fig. 48 a)

(BOTTOMLEY, 1948; CALONGE, 1998). É facilmente confundida com M. elegans (Mont.)

E. Fisch., por ambos apresentarem estipe cilíndrico e serem delgados no ápice. Entretanto, é

possível diferenciá-los conforme padrão de disposição da gleba, onde M. caninus é delimitada

no ápice, enquanto que em M. elegans está irregularmente espalhada e sem delimitação

(CALONGE, 1998; CALONGE et al., 2005). Mutinus caninus difere de M. fleischeri Penz.

pela porção estéril presente no ápice sobre a região glebífera (PETCH, 1924). O primeiro

registro da espécie foi com (BASEIA et al., 2006), Constitui o primeiro registro para Paraíba

e segundo para Brasil.

109

Figura 48 – Basidioma e basidiósporos Mutinus caninus. a. Basidioma; b. Basidiósporos.


110

5.2.4.2 Phallus Junius ex L., Sp. Pl. 2: 1178, 1753.

Hymenophallus Nees, Syst. Pilz. (Würzburg): 251, 1817.

Dictyophora Desv., J. Bot. (Desvaux) 2: 92, 1809.

Ithyphallus (Fr.) E. Fisch. in Journ. Bot. Gard. Berlin 4: 41, 1886.

Os sinônimos segue Pegler et al. (1995).

De acordo com Cunningham (1944) este gênero é caracterizado por apresentar: basidioma

imaturo (“ovo”) ovoide, branco, com rizomorfas ocasionais na base; ao se romper o perídio

permanece na base como um volva. Pseudoestipe maduro cilíndrico, oco, branco, de

consistência esponjosa e frágil; presença de receptáculo cônico na porção apical do

pseudoestipe, podendo ou não possuir indúsio. Gleba cobrindo todo o receptáculo,

mucilaginosa, fétida, marrom oliva. Basidiósporos elipsoides, esverdeado a amarelo pálido,

liso.

O gênero possui hábito solitário a gregário; crescendo em solos ricos em matéria orgânica de

florestas ou jardins.

5.2.4.2.1 Phallus indusiatus Vent.: Pers., Syn. Meth. Fung. 244, 1801.

Figura 49.

Dictyophora indusiata (Vent.) Desv., J. Bot.,Paris 2: 92,1809;

Dictyophora phalloidea Desv., Journ. Bot., 2: 92, 1809;

Dictyophora braunii Henn., Apud Saccardo, Sylloge, 9:262,1861.

Os sinônimos seguem Dring (1964) e Demoulin e Dring (1975).

Basidioma com pseudoestipe 10 mm largura × 114 mm alt. em espécime seco, cilíndrico,

esponjoso, não pigmentado; volva branca 10 mm largura × 12 mm alt.; Indúsio com até ¾ do

comprimento do pseudoestipe, bem desenvolvido, branco, peduncular e em câmaras abertas;

Receptáculo 24 mm largura × 23 mm alt. quando fresco, 20 mm largura × 15 mm alt. quando

seco, campânula reticulada; Poro apical 5 mm diâm.; Gleba verde oliva (N90C00Y99),

mucilaginosa.

Basidiósporos 1–1,5 µm diâm.× 2,5–3,2 µm alt., cilíndricos a baciliformes, lisos, hialinos.


40º57’’625’ W, 761 m, 04/2012, col. Alfredo, D.S., DSA 72 (UFRN-Fungos 1773).

Habitat – sobre folhas caídas.


Distribuição da espécie – neotropical (BASEIA; MAIA; CALONGE, 2006).

111

Comentários – Phallus indusiatus é facilmente identificado por seu indúsio bem desenvolvido

(DRING, 1964), receptáculo até 20 cm altura e branco, campânula reticulada (Fig. 49 a)

(BOTTOMLEY, 1948). A espécie se diferencia de P. atrovolvatus Kreisel & Calonge, por sua

campânula rugosa a meruloide, gleba bege a cinza amarelada, volva persistente negra e odor

adocicado (CALONGE et al., 2005a). Phallus indusiatus se diferencia de P. echinovolvatus

(M. Zang, D.R. Zheng & Z.X. Hu) Kreisel por sua volva equinulada, enquanto que P.

merulinus (Berk.) Lloyd apresenta receptáculo granuloso, rugoso ou meruloide (CALONGE,

2005). O primeiro registro da espécie para nordeste se deu com Baseia et al. (2006b), este é o

segundo registro para a região.

Figura 49 – Basidioma e Basidiósporos Phallus indusiatus. a. Basidioma; b. Basidiósporos.

Foto: Dônis Alfredo; Ilustração: Tereza C. O. Galvão.

112

5.2.5 Rhizopogonaceae Gäum. & C.W. Dodge, Comp. Morph. Fungi (London): 468, 1928.

5.2.5.1 Rhizopogon (Fr.) Tul., Giornal Botanica Italiana,2: 56, 1844.

Hysteromyces Vittad., Not. Nat. Civil. lombardia 1: 340, 1844.

Sinônimos seguem Cunningham (1944).

De acordo com Bottomley (1948); Cunningham (1944), o gênero é caracterizado por:

basidioma irregularmente globoso, subgloboso a tuberiforme, hipógeo ou epígeo, sem base

estéril definida. Perídio rígido e membranoso, simples ou duplo, formado por hifas

entrelaçadas, gelatinizada ou não, coberta por varias ou poucas rizomorfas. Gleba usualmente

marrom, formado por tramas anastomosadas, formando cavidades subglobosas a

labirintiformes. Columela ausente. Esporos hialinos ou coloridos, lisos, elípticos. Basídios

subclavados a cilíndricos, usualmente colapsando na maturidade, 2-8 esporos sobre curto

esterigma.

O gênero possui hábito gregário, cespitoso, crescendo associado a raízes de coníferas, em solo

arenoso.

5.2.5.1.1 Rhizopogon luteolus (Fr.) Tul., Giorn. Bot. Ital. 2: 57, 1844.

Figuras 76 – 79.

Rhizopogon induratus Cooke., Grevillea 8:59, 1879.

Melanogaster wilsonii Lloyd, Mycol. Notes 1176, 1923.

Sinônimos seguem Cunningham (1944).

Basidioma 5–23 mm diâm., subgloboso a depresso globoso, laranja acinzentado (N00Y30M00)

a marrom avermelhado (N60Y99M99) em espécimes frescos, marrom escuro (N90Y99M60) em

espécimes secos, rizomorfas bem desenvolvidas e basal, marrom (N40Y80M70) em espécimes

frescos, tornando-se marrom escura quando secos (N90Y99M50); Perídio 0,3 – 0,5 mm esp.,

coloração marrom escuro (N90Y99M50); Gleba marrom avermelhada (Y99M60C40), gelatinizada

em espécimes frescos, tornando-se firme, em cavidades labirintiformes. Basidiósporos

elípticos, truncado nas extremidades, 2,7–3,8 µm largura. × 7,6–10,1 µm comprimento,

gutulados, lisos e hialinos em KOH 5%, sem reação ao Melzer. Paráfises 3,8 – 11,4 µm

largura, hialinas em KOH 5%. Basídios 4 esporos, 3,8 – 5,7 µ largura, subclavados. Perídio

113

formado por hifas 3,1 – 7,6 µm diâm., septado, ramificado, hialino em KOH 5%, sem reação

ao Melzer.

Material examinado – Brasil, Ceará, Tianguá APA Serra de Ibiapaba, ao lado do IFCe

(Instituto Federal do Ceará), 03º43’941’’S, 41º00’840’’ W, 772 m, 04/2012, col. Alfredo, D.S

DSA 84; 85 (UFRN-Fungos 1853).

Habitat – semi-hipógeos, junto a raízes de Pinus spp.


Distribuição da espécie – África do Sul, América do Norte, Ásia, Austrália, Europa, Nova

Zelandia (BOTTOMLEY, 1948).

Comentários – Os basidiomas apresentam desenvolvimento semi-hipógeo com alguns

basidiomas a menos de 10 cm abaixo do solo, mas em sua maioria emergindo na superfície

(Fig. 76 a – b), conforme elucidado por Beaton et al. (1985). Baseia e Milanez (2002b),

registraram R. luteolus para estado de São Paulo como primeiro registro para o Brasil, sendo

esse o primeiro registro para o semiárido brasileiro e segundo para o pais. Rhizopogon

luteolus é caracterizado por seu basidioma de forma irregular a depresso globoso de coloração

clara enquanto fresco, tornando-se escuro quando seco, de até 30 mm largura, gleba

gelatinizada enquanto fresco, tornando-se firme, em cavidades labirintiformes preenchidas

com esporos (Fig. 76) (ZELLER e DODGE, 1918; COKER e COUCH 1928). A espécie

compartilha característica semelhantes com R. rubescens (Tul. & C. Tul.) Tul. & C. Tul. e R.

niger (Lloyd) Zeller & C.W. Dodge contudo, as duas ultimas não apresentam gleba

labirintiforme (BOTTOMLEY, 1948; CUNNINGHAM, 1944).

114

Figura 50 – Basidiomas de Rhizopogon luteolus. a – b. basidiomas frescos; b. basidioma com gleba gelatinizada;

c – d. Basidioma seco; d. Basidioma em corte transversal, com gleba labirintiforme.


115

Figura 51 – Fotos e MEV das microestruturas Rhizopogon luteolus. a. Hifas do perídio, septos e grampos de

conexão indicados pelas setas; b. Paráfise no trama, indicado pela seta; c. Basídio com e basidiósporos indicado

pela seta; d, e. Basidiósporos lisos, elípticos e truncados.


116

5.3 Discussão

Para a região da Caatinga segundo dados publicados por Forzza et al. (2012), há

registro de 734 espécies de fungos, dos quais 56 são endêmicas. Os táxons gasteroides

representam desse total 25 espécies (BARBOSA, 2011; BASEIA; GALVÃO, 2002; BASEIA,

2005b; BASEIA et al., 2007; OTTONI et al., 2010; SILVA; CALONGE; BASEIA, 2007;

SILVA; LEITE; BASEIA, 2007; SILVA; SOUZA; BASEIA, 2011; SILVA, 2006;

TRIERVEILER-PEREIRA; BASEIA, 2011; WARTCHOW; SILVA, 2007), alguns destes

registros confirmados no presente trabalho.

Com base nas coletas realizadas na APA Serra de Ibiapaba/CE e na Reserva Mata do

Pau-Ferro/PB foram registradas 17 espécies de fungos gasteroides, sendo dois novos registros

para a ciência, quatro primeiros registros para a região Nordeste e oito primeiros registros

para Caatinga. Uma das novas espécies descritas, Calvatia cava, foi coletada nas duas

localidades estudadas. Entretanto, nas duas localidades houve ocorrência de apenas um

basidioma, indicando hábito solitário para este táxon. A segunda espécie nova descrita neste

trabalho, Morganella nuda, foi registrada apenas na Reserva Mata do Pau-Ferro/PB, onde

foram registrados diversos basidiomas (21) coletados em três pontos distintos da área.

Estes resultados corroboram com os resultados de Batista e Bezerra (1960), Wartchow

e Silva (2007), e Trierveiler-Pereira e Baseia (2011), que registraram espécies de Calvatia e

Morganella em áreas de nordeste brasileiro, alguns em Caatinga. Os gêneros acima citados

possuem gleba cotonosa e esporos ornamentados com espinhos e verrugas, características que,

segundo alguns autores (KREISEL, 1989; CALONGE; MARTÍN, 1990; BATES, 2004), lhes

permite melhor adaptação a regiões de clima árido. Calvatia cava, Morganella fuliginea e M.

nuda apresentaram basidiósporos característicos de espécies gasteroides de regiões com

períodos de chuvas longos, isso porque os basidiósporos ornamentados com espinhos e

verrugas possuem ação repelente a água (GREGORY, 1945; BEEVER; DEMPSEY, 1978;

KREISEL; AL-FATIMI, 2008; GUBE; DÖRFELT, 2012). Seria uma boa adaptação para as

áreas de coleta em questão, que de acordo com Silva et al. (2010), possuem período de chuva

com cerca de 5 meses de duração.

Calvatia cava e M. nuda tem seu desenvolvimento sobre folhas e/ou madeira em

decomposição, visto que, em épocas de chuva a deposição de serapilheira em áreas de

Caatinga é alta (ALVES et al., 2006). Segundo Kreisel e Dring (1967), Kreisel (1989) e Bates

(2004), as espécies do gênero Calvatia são na maioria sapróbias, terrícolas, humícolas e

117

poucas são lignícolas, enquanto que as espécies do gênero Morganella são restritas ao hábito

lignícola (salve raras exceções).

Rhizopogon luteolus é o primeiro registro para a região nordeste, coletado apenas na

Serra de Ibiapaba-CE, em uma área de plantas exóticas (Pinus sp.), que segundo Zeller e

Dodge (1918) esta espécie tem ocorrência em áreas de coníferas e solos arenosos. Resultado

que corrobora com Baseia e Milanez, (2002b), que registraram a mesma espécie em áreas

com plantações de Pinus sp. no Estado de São Paulo, contudo, para a região nordeste não

havia ainda registro para o gênero.

As espécies falóides, Abrachium floriformis e Phallus indusiatus, foram coletadas

sobre serapilheira (folhas em decomposição sobre solo arenoso) na APA Serra de

Ibiapaba/CE, e Mutinus caninus na Reserva Mata do Pau-ferro/PB. Estas mesmas espécies

foram registrados para brejo de altitude em área Caatinga por Trierveiler-Pereira e Baseia

(2011) exceto Mutinus caninus sendo o primeiro registro para brejo de altitude.

O gênero Geastrum apresentou nove espécies, sendo o gênero mais representado nas

áreas estudadas. Todas elas tem registros para a região nordeste realizados por Baseia et al.

(2003), Baseia e Calonge (2006), Leite e Baseia (2007),Trierveiler-Pereira et al. (2009a,

2011), Silva et al. (2011). Destas, seis foram registradas anteriormente em brejo de altitude:

Geastrum hirsutum, G. javanicum, G lageniforme, G. schweinitzii e G. triplex

(TRIERVEILER-PEREIRA; BASEIA, 2011). Este foi o gênero com maior número de

espécies nos trabalhos de Trierveiller-Pereira (2010) e Barbosa (2011), com nove e 11

espécies, respectivamente.

As espécies G. javanicum, G. lageniforme e G. morganii foram comuns para as duas

áreas de coleta, enquanto que, G. pectinatum, G. rusticum e G. triplex ocorreram apenas na

APA Serra de Ibiapaba. As espécies Geastrum hirsutum, G. saccatum e G. schweinitzii foram

reportadas somente para a Reserva Ecológica Mata do Pau-Ferro (Tabela 2).

118

Tabela 2 – Registros das espécies de Geastrum na APA da Serra de Ibiapaba e Res. Ecol. Est. Mata do Pau-

Ferro.

Registros das espécies de Geastrum nas áreas de coletas

Espécies APA Serra de Ibiapaba

Res. Ecol. Est. Mata do Pau-

Ferro

Geastrum hirsutum ○ ●

Geastrum javanicum ● ●

Geastrum lageniforme ● ●

Geastrum morganii ● ●

Geastrum pectinatum ● ○

Geastrum rusticum ● ○

Geastrum saccatum ○ ●

Geastrum schweinitzii ○ ●

Geastrum triplex ● ○ Legenda: ● houve registro; ○ não houve registro.

Tabela: Dônis Alfredo.

Com relação ao substrato, foi dividido em três categorias seguindo o conceito de

Barbosa e Faria (2006): 1) serrapilheira/solo – 11 espécies; 2) madeira em decomposição –

cinco espécies; 3) folhas em decomposição – duas espécies. Conforme o gráfico abaixo (Fig.

78). Em serrapilheira/solo ocorreram espécies que se desenvolvem de modo hipógeo ou que

são hipógeas apenas no início do desenvolvimento (Abrachium floriforme, Geastrum

javanicum, G.lageniforme, G. morganii, G. pectinatum, G. rusticum, G. saccatum, G. triplex,

Mutinus caninus, Phallus indusiatus e Rhizopogon luteolus). Quando sobre madeira em

decomposição detectamos a ocorrência das seguintes espécies: Geastrum hirsutum, G.

javanicum, G. schweinitzii, Morganella fuliginea, M. nuda e Lycogalopsis sp.; As espécies

com hábito folícola ocorreram com menor frequência que sobre os demais tipos de substratos

(Calvatia cava e G. javanicum). Geastrum javanicum foi a espécie com ocorrência em todos

os tipos de substratos (Tab. 3).

119

Figura 52 – Numero de espécies registradas por substrato.

Gráfico: Dônis Alfredo.

Tabela 3 – Nome das espécies registrados em cada substrato.

Nome das espécies que foram registradas em cada substrato

Espécies Serrapilheira/solo Madeira em decomposição

Folha em

decomposição

Abrachium floriforme ● ○ ○

Calvatia cava sp. nov. ○ ○ ●

Geastrum hirsutum ○ ● ○

Geastrum javanicum ● ● ●

Geastrum lageniforme ● ○ ○

Geastrum morganii ● ○ ○

Geastrum pectinatum ● ○ ○

Geastrum rusticum ● ○ ○

Geastrum saccatum ● ○ ○

Geastrum schweinitzii ○ ● ○

Geastrum triplex ● ○ ○

Morganella fuliginea ○ ● ○

Morganella nuda sp. nov. ○ ● ○

Mutinus caninus ● ○ ○

Phallus indusiatus ● ○ ○

Rhizopogon luteolus ● ○ ○

Lycogalopsis sp. ○ ● ○

Legenda: ● houve registro; ○ não houve registro.

Tabela: Dônis Alfredo.

120

A vegetação da APA Serra de Ibiapaba e da Reserva Ecológica Mata do Pau-

apresentam origens a partir de mata amazônica e mata atlântica, respectivamente (VELOSO et

al., 1991; BARBOSA et al., 2004), a ocorrência de fungos gasteroides em áreas com este tipo

de vegetação era esperado, primeiro porque são áreas consideradas verdadeiros refúgios

ecológicos de alta biodiversidade (LEAL et al. 2003), segundo porque trabalhos realizados

anteriormente em outras áreas de brejo de altitude com a dissertação de mestrado de

Trierveiller-Pereira (2010), registrou fungos gasteroides em Pernambuco (Brejo dos Cavalos e

Mata do Estado). Desta forma, mesmo sabendo do potencial destas localidades, são

necessários estudos de longa duração que permitam um levantamento mais completo das

espécies que ocorrem nestes ambientes com alta biodiversidade.

121

6 Conclusões

Com base nas coletas realizadas nas duas áreas de Brejo de Altitude, no período de

Março a Julho de 2012, conclui-se que:

1. Os representantes de fungos gasteroides nas duas áreas de coletas estão distribuídos

em duas subclasses, quatro ordens, cinco famílias, oito gêneros e 17 espécies;

2. A família com maior número de espécies registradas é Geastraceae seguida por:

Lycoperdaceae, Phallaceae, Clathraceae, e Rhizopogonaceae;

3. Calvatia cava e Morganella nuda, são espécies novas para a ciência, Rhizopogon

luteolus é uma nova citação para o Estado do Ceará, e as espécies de Geastrum

hirsutum, G. javanicum, G. morganii, G. pectinatum, G. rusticum e G. triplex, e

Mutinus caninus para o Estado da Paraíba;

4. A área APA Serra de Ibiapaba apresentou maior número de espécies registradas (11

espécies) enquanto que, a Reserva Mata do Pau-Ferro apresentou 10 espécies;

5. Calvatia cava, Geastrum javanicum, G. lageniforme e G. morgani foram comuns nas

duas áreas de coletas;

6. As duas áreas de coletas são propícias ao registro de fungos gasteroides em período de

chuva;

7. Houve um aumento de 5,7% de espécies de fungos gasteroides registradas na região

Nordeste com as espécies: Calvatia cava, Morganella nuda, Lycogalopsis sp.,

Rhizopogon luteolus, totalizando 74 espécies;

8. Houve um aumento de 32% de espécies de fungos gasteroides registradas para a

Caatinga com as espécies: Calvatia cava, Morganella nuda, Lycogalopsis sp.,

Rhizopogon luteolus, Geastrum morganii, G. pectinatum, Geastrum rusticum, Mutinus

caninus, totalizando 33 espécies;

9. Há a necessidade de realizar um estudo mais aprofundado em áreas de brejos de

altitude para aumentar o conhecimento de fungos gasteroides nessas áreas, visto que

estes são os primeiros registros para as duas áreas.

122

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

AB’SÁBER, A. Domínios de natureza do Brasil: potencialidades paisagísticas. 4a ed. ed.

[S.l.] Ateliê Editorial, 2003. p. 160.

ALEXOPOULOS, C. J.; MIMS, C. W.; BLACKWELL, M. Introductory Mycology. 4. ed.

[S.l.] Wiley, 1996. v. 74p. 880.

AL-FATIMI, M. A. A. et al. Bioactive components of the traditionally used mushroom

Podaxis pistilaris. eCAM, v. 3, n. 1, p. 87-92, mar. 2006.

ALFREDO, D. S. et al. Two new Morganella species from the Brazilian Amazon rainforest.

Mycosphere, v. 3, n. 1, p. 66-71, 2012a.

ALFREDO, D. S. et al. Scleroderma minutisporum, a new earthball from the Amazon

rainforest. Mycosphere, v. 3, n. 3, p. 294-299, 2 abr. 2012b.

ALVES, A. R.; SOUTO, J. S.; SOUTO, P. C. Aporte e decomposição de serrapilheira em área

de Caatinga, na Paraíba. Revista de Biologia e Ciências da Terra, v. 6, n. 2, p. 194-203,

2006.

ALVES, C. R.; CORTEZ, V. G. Morganella sulcatostoma sp. nov. (Agaricales,

Basidiomycota) from Paraná State, Brazil. Nova Hedwigia, v. in press, 2013a.

ALVES, C. R.; CORTEZ, V. G. Calvatia guzmanii sp. nov. (Agaricaceae, Basidiomycota)

from Paraná State, Brazil. Phytotaxa, v. 85, n. 2, p. 35-40, 2013b.

ALVES, J. J. A. Geoecologia da Caatinga no semi-árido do nordeste brasileiro. Climatologia

e Estudis da Paisagem, v. 2, n. 1, p. 58-71, 2007.

ALVES, J. J. A.; ARAÚJO, M. A.; NASCIMENTO, S. S. Degradaçao da Caatinga: Uma

investigação ecogeografica. Revista Caatinga, v. 22, n. 3, p. 126-135, 2009.

ANDRADE, L. A. et al. Análise florística e estrutural de matas ciliares ocorrentes em brejo de

altitude no município de Areia , Paraíba. Revista Brasileira de Ciências Agrárias, v. 1, n. 1,

p. 31-40, 2006.

ARAÚJO, A. P. et al. Avaliaçao da atividade microbiana baseada na produçao de C-CO2 em

uma área de Caatinga no Cariri Paraibano. Revista Caatinga, v. 21, n. 3, p. 221-230, 2008.

ARAÚJO, F. S.; MARTINS, F. R.; SHEPHERD, G. J. Variações estruturais e florísticas do

carrasco no Planalto da Ibiapaba, Estado do Ceará. Rev. Brasil. Biol., v. 59, n. 4, p. 663-678,

1999.

BARBOSA, J. H. C.; FARIA, S. M. Aporte de serrapilheira ao solo em estágios sucessionais

florestais na Reserva Biológica de Poço das Antas. Rodriguésia, v. 57, n. 3, p. 461-476,

2006.

123

BARBOSA, M. M. B. Fungos gasteróides em áreas de Mata Atlântica no Estado do Rio

Grande do Norte, Brasil. [S.l.] Universidade Federal de Pernambuco, 2011.

BARBOSA, M. M. B. et al. First report of Morganella compacta (Agaricales, Lycoperdaceae)

from South America. Mycotaxon, v. 116, p. 381-386, 1 abr. 2011.

BARBOSA, M. R. V.; AGRA, M. F.; SAMPAIO, E. V. S. B.; CUNHA, J. P. et al.

Diversidade florística da Mata de Pau-Fferro, Areia, Paraíba. In: PÔRTO, K. C.; CABRAL, J.

J. P.; TABARELLI, M. (Eds.). Brejos de Altitude em Pernambuco e Paraíba: História

natural, ecologia e conservaçao. [S.l.] Ministério do Meio Ambiente (Série Biodiversidade,

9), 2004. p. 111-121.

BARBOSA, M. R. V.; AGRA, M. F.; SAMPAIO, E. V. S. B.; ANDRADE, L. A. Diversidade

florística na Mata do Pau-Ferro, Areia, Paraíba. In: PÔRTO, K. C.; CABRAL, J. J. P.;

TABARELLI, M. (Eds.). Brejos de Altitude em Pernambuco e Paraíba: História natural,

ecologia e conservaçao. Brasília: Ministério do Meio Ambiente, 2004. p. 111-121.

BASEIA, I. G. Contribution to study of the genus Calvatia (Lycoperdaceae) in Brazil.

Mycotaxon, v. 88, p. 107-112, 2003.

BASEIA, I. G. Some notes on the genera Bovista and Lycoperdon (Lycoperdaceae) in Brazil.

Mycotaxon, v. 91, p. 81-86, 2005a.

BASEIA, I. G. Bovista (Lycoperdaceae): dois novos registros para o Brasil. Acta Botanica

Brasilica, v. 19, n. 4, p. 899-903, dez. 2005b.

BASEIA, I. G. et al. O gênero Calostoma (Boletales, Agaricomycetidae) em áreas de cerrado

e semi-árido no Brasil. Acta Botanica Brasilica, v. 21, n. 2, p. 277-280, jun. 2007.

BASEIA, I. G.; CALONGE, F. D. Aseroë floriformis, a new phalloid with a sunfloower-

shaped receptacle. Mycotaxon, v. 92, n. June, p. 169-172, 2005.

BASEIA, I. G.; CALONGE, F. D. Geastrum hirsutum: a new earthstar fungus with a hairy

exoperidium. Mycotaxon, v. 95, p. 301-304, 2006.

BASEIA, I. G.; CALONGE, F. D. Calvatia sculpta, a striking puffball occurring on Brazilian

sand dunes. Mycotaxon, v. 106, n. December, p. 269-272, 2008.

BASEIA, I. G.; CAVALCANTI, M. A.; MILANEZ, A. I. Additions to our Knowledge of the

genus Geastrum (Phallales Geastraceae) in Brazil. Mycotaxon, v. 85, p. 409-416, 2003.

BASEIA, I. G.; CORTEZ, V. G.; CALONGE, F. D. Rick’s species revision Mitremyces

zanchianus versus Calostoma zanchianum. Mycotaxon, v. 95, p. 113-116, 2006.

BASEIA, I. G.; GALVÃO, T. C. O. Some interesting Gasteromycetes (Basidiomycota) in dry

areas from northeastern Brazil. Acta bot. bras., v. 16, n. 1, p. 1-8, 2002.

BASEIA, I. G.; MAIA, L. C.; CALONGE, F. D. Notes on Phallales in the Neotropics. Bol.

Soc. Micol. Madrid, v. 30, p. 87-93, 2006.

124

BASEIA, I. G.; MILANEZ, A. I. First record of Scleroderma polyrhizum Pers.

(Gasteromycetes) from Brazil. Acta bot. bras., v. 14, n. 2, p. 181-184, 2000.

BASEIA, I. G.; MILANEZ, A. I. Cyathus (Gasteromycetes) in areas of the Brazilian Cerrado

region, São Paulo state. Mycotaxon, v. 80, p. 493-502, 2001a.

BASEIA, I. G.; MILANEZ, A. I. Crucibulum laeve (Huds.) Kambly in Cerrado vegetation of

São Paulo, Brazil. Mycotaxon, v. 15, n. 1, p. 493-502, 2001b.

BASEIA, I. G.; MILANEZ, A. I. Nidularia pulvinata (Schwein.) Fries (Gasteromycetes): a

new record from Brazil. Revista Brasileira de Botânica, v. 24, n. 4, p. 479-481, dez. 2001c.

BASEIA, I. G.; MILANEZ, A. I. Geastrum setiferum (Gasteromycetes) a new species with a

setose endoperidium. Mycotaxon, v. 84, p. 135-139, 2002a.

BASEIA, I. G.; MILANEZ, A. I. Rhizopogon (Rhizopogonaceae): Hypogeous fungi in exotic

plantations from the state of São Paulo, Brazil. Acta bot. bras., v. 16, n. 1, p. 55-59, 2002b.

BASEIA, I. G.; MILANEZ, A. I. Tulostoma Persoon (Gasteromycetes) from the Cerrado

region, State of São Paulo, Brazil. Acta bot. bras., v. 16, n. 1, p. 9-14, 2002c.

BASEIA, I. G.; MILANEZ, A. I. Montagnea haussknechtii Rab. (Podaxales) a rare agaricoid

fungus: First record from Brazil. Acta bot. bras., v. 16, n. 3, p. 311-315, 2002d.

BATES, S. T. Arizona members of the Geastraceae and Lycoperdaceae (Basidiomycota,

Fungi). [S.l.] Arizona State University, 2004.

BATES, S. T.; ROBERSON, R. W.; DESJARDIN, D. E. Arizona gasteroid fungi I:

Lycoperdaceae (Agaricales, Basidiomycota). Fungal Diversity, v. 37, p. 153-207, 2009.

BATISTA, A. C. Três novos Podaxis de Pernambuco. Boletim da S. A. I. C., v. 17, p. 318-

324, 1950.

BATISTA, A. C.; BEZERRA, J. L. Basidiomycetes vulgares em o Nordeste brasileiro. Univ.

do Recife: Inst. de Micologia, v. 294, p. 1-30, 1960.

BATISTA, A. C.; VITAL, A. F. Novos fungos do gênero Tylostoma. An. Soc. Biol.

Pernambuco, v. 13, p. 127-130, 1955a.

BATISTA, A. C.; VITAL, A. F. Um novo Gasteromiceto da família Mesopelliaceae. An. Soc.

Biol. Pernambuco, v. 8, p. 13-18, 1955b.

BEATON, D.; PEGLER, D. N.; YOUNG, T. W. K. Gasteroid Basidiomycota of Victoria

State, Australia : 5-7. Kew Bulletin, v. 40, n. 3, p. 573-598, 1985.

BECHEM, E. E. T. Grown and in vitro phosphate solubilising ability of Scleroderma

sinnamariense: A tropical mycorrhiza fungus isolated from Gnetum africanum

ectomycorrhiza root tips. Journal of Yeast and Fungal Research, v. 2, n. 9, p. 132-142,

2011.

125

BEEVER, R. E.; DEMPSEY, G. . P. Function of rodlets on the surface of fungal spores.

Nature, v. 272, n. 5654, p. 608-610, 1978.

BERKELEY, M. J. Notice of some fungi collected by C. Darwin Esq. in South America and

the Islands of Pacific. Magazine of Natural History, v. 9, n. 60, p. 443-448, 1842.

BERKELEY, M. J. On a collection of from Cuba. Part II, including those belonging to the

families Gasteromycetes, Coniomycetes, Hyphomycetes, Phycomycetes, and Ascomycetes.

Journal of the Linnean Society, London, v. 10, n. 46, p. 341-392, 1868.

BERKELEY, M. J.; COOKE, M. C. The fungi of Brazil, including those collected by J. W. H.

Trall, Esq., M. A., in 1874. Journal of the Linnean Society, Botany, v. 15, p. 368-398,

1876.

BEZERRA, J. L.; PEREIRA, J.; BEZERRA, K. M. T. Aseröe floriformis Baseia & Calonge: a

rare phalloid fungus occurring in state of Bahia, Brazil. Agrotrópica, v. 21, n. 2, p. 143-144,

2009.

BLACKWELL, W. H. Puffballs :Overlooked Medicinals? Mushroom the journal, p. 1-5,

2004.

BONONI, V. L. R.; GUZMÁN, G.; CAPELARI, M. Basidiomicetos do Parque Estadual da

Ilha do Cardoso, V Gasteromicetos.pdf. Rickia, v. 11, p. 91-97, 1984.

BONONI, V. L. R.; TRUFEM, S. F. B.; GRANDI, R. A. P. Fungos macroscópicos do Parque

Estadual das Fontes do Ipiranga, São Paulo, Brasil, depositados no Herbário do Instituto de

Botânica. Rickia, v. 9, p. 37-53, 1981.

BOTTOMLEY, A. M. Gasteromycetes of South Africa. Bothalia, v. 4, p. 473-810, 1948.

BRUNS, T. D. et al. Accelerated evolution of a false-truffle from a mushroom ancestor.

Nature, v. 339, p. 140-142, 1989.

BURK, W. R.; FLEGER, S. L.; HESS, W. M. Ultrastructural studies of Clathraceae and

Phallaceae (Gasteromycetes) spores. Mycologia, v. 74, p. 166-168, 1982.

BURK, W. R.; FLEGER, S. L.; HESS, W. M. A review of ultrastructural studies of

Gasteromycete spores. Revista de Biologia, v. 12, p. 217-230, 1983.

BURNI, T.; KIRAN, H.; UZMA, F. H. Some macrofungi (Basidiomycota) of District

Abbottabad. Pak. J. pl. Sci., v. 12, n. 1, p. 13-20, 2006.

BUSUIOC, G. et al. Reseaches about the evaluation of storege level for heavy metals in some

macromycetes species harvested from forestry ecosystems of Dâmbovita county. Lucrari

Stiintifice: Serie Agronomie, v. 52, p. 156-161, 2009.

CABRAL, T. S. et al. Abrachium, a new genus in the Clathraceae, and Itajahya reassessed.

Mycotaxon, v. 119, p. 419-429, 2012.

126

CABRAL, T. S. et al. Geastrum rusticum (Geastraceae, Basidiomycota), a new earthstar

fungus in the Brazil Atlantic rainforest. Nova Hedwigia, v. in Press, 2013.

CALONGE, F. D. Gasteromycetes, I. Lycoperdales, Nidulariales, Phallales,

Sclerodermatales, Tulostomatales. [S.l.] Flora Mycologica Iberica, 1998. v. 3p. 271.

CALONGE, F. D. A tentative key to identify the species of Phallus. Bol. Soc. micol.

Madrid, v. 29, p. 9-18, 2005.

CALONGE, F. D.; KREISEL, H.; MATA, M. Phallus atrovolvatus, a new species from

Costa Rica. Bol. Soc. Micol. Madrid, v. 29, p. 5-8, 2005.

CALONGE, F. D.; MARTÍN, M. P. Notes on the taxonomical delimitation in the genera

Calvatia, Gastropila and Langermania (Gasteromycetes). Boletín Sociedad micológica de

Madrid, v. 14, p. 181-190, 1990.

CALONGE, F. D.; MATA, M. A new species of Geastrum from Costa Rica and Mexico. Bol.

Soc. Micol. Madrid, v. 28, p. 331-335, 2004.

CALONGE, F. D.; MATA, M.; CARRANZA, J. Calvatia sporocristata sp. nov.

(Gasteromycetes) from Costa Rica. Rev. Biol. Trop., v. 51, n. 1, p. 79-84, 2003.

CALONGE, F. D.; MATA, M.; CARRANZA, J. Contribución al catálogo de los

Gasteromycetes (Basidiomycotina, Fungi) de Costa Rica. Anales del Jardin Botánico de

Madrid, v. 62, n. 1, p. 23-45, 2005.

CALONGE, F. D.; MORENO-ARROYO, B.; GÓMEZ, J. Estudios sobre hongos tropicales.

Algumas especies colectadas en Ecuador y Guatemala. Bol. Soc. Micol. Madrid, v. 32, p. 97-

100, 2008.

CÂMARA, I. G. Breve história da conservação da Mata Atlântica. In: GALINHO-LEAL, C.;

CÂMARA, I. G. (Eds.). Mata Atlântica: Biodiversidade, ameaças e preservaçao. Belo

Horizonte: Fundação SOS Mata Atlântica, 2005. p. 31-42.

CAPELARI, M.; MAZIERO, R. Fungos macroscópicos do estado de Rondônia região dos

Rios Jaru e Ji-Paraná. Hoehnea, v. 15, p. 28-36, 1988.

CARLILE, M. J.; WATKINSON, S. C.; GOODAY, G. W. The Fungi. 2 nd ed. [S.l.]

Academic Press, 2001. p. 588.

CEARÁ. Arranjo produtivo local de turismo na Serra de Ibiapaba. Disponível em:

<http://conteudo.ceara.gov.br/content/aplicacao/sdlr/_includes/PDFs/APL - Ibiapaba -

Turismo.pdf>.

CHANEY, R. W.; MASON, H. L. A pleistocene flora from Fairbanks, Alaska. American

Museum Novitates, n. 887, p. 1-18, 1936.

COKER, W. C.; COUCH, J. N. The Gasteromycetes of the Eastern United States and

Canada. [S.l: s.n.].

127

CORTEZ, V. G. Estudos sobre Fungos Gasteróides (Basidiomycota) no Rio Grande do

Sul, Brasil. [S.l.] Universidade Federal do Rio Grande do Sul, 2009.

CORTEZ, V. G. et al. New records of Hysterangium (Basidiomycota) from a Eucalyptus

plantation in southern Brazil. Revista Brasileira de Biociências, v. 9, n. 2, p. 220-223, 2011.

CORTEZ, V. G.; ALVES, C. R. Type study of Calvatia lachnoderma from Brazil.

Mycosphere, v. 3, n. 5, p. 894-898, 2012.

CORTEZ, V. G.; BASEIA, I. . G.; SILVEIRA, M. B. Gasteroid mycobiota of Rio Grande do

Sul, Brazil: Arachnion and Disciseda (Lycoperdaceae). Acta Biol. Par., Curitiba, v. 39, n. 1-

2, p. 19-27, 2010.

CORTEZ, V. G.; BASEIA, I. G.; GUERRERO, R. T. Additions to the mycobiota (Agaricales,

Basidiomycetes) of Rio Grande do Sul, Brazil, II: The bird’s nest fungus Nidularia pulvinata

(Schwein.) Fr. Biociências, v. 14, n. 1, p. 15-18, 2006.

CORTEZ, V. G.; BASEIA, I. G.; MARA, R. M. B. Gasteromicetos (Basidiomycota ) no

Parque Estadual de Itapuã, Viamão, Rio Grande do Sul, Brasil. Revista Brasileira de

Biociências, v. 6, n. 3, p. 291-299, 2008.

CORTEZ, V. G.; BASEIA, I. G.; SILVA, R. M. B. Gasteroid mycobiota of Rio Grande do

Sul State, Brazil: Lysuraceae (Basidiomycota). Acta Scientiarum. Biological Sciences, v. 33,

n. 1, p. 87-92, 14 fev. 2011.

CORTEZ, V. G.; BASEIA, I. G.; SILVEIRA, R. M. B. Gasteroid mycobiota of Rio Grande

do Sul, Brazil: Tulostomataceae. Mycotaxon, v. 108, n. June, p. 373-392, 2009.

CORTEZ, V. G.; BASEIA, I. G.; SILVEIRA, R. M. B. Two noteworthy Phallus from

southern Brazil. Mycoscience, v. 52, n. 6, p. 436-438, 2011.

CORTEZ, V. G.; BASEIA, I. G.; SILVEIRA, R. M. B. Gasteroid mycobiota of Rio Grande

do Sul, Brazil: Calvatia, Gastropila and Langermannia (Lycoperdaceae). Kew Bulletin, v. 67,

n. 3, p. 471-482, 3 jun. 2012.

CORTEZ, V. G.; CALONGE, F. D.; BASEIA, I. G. Rick´s species revision 2: Lycoperdon

benjaminii recombined in Morganella. Mycotaxon, v. 102, p. 425-429, 2007.

CUNNINGHAM, G. H. The Gasteromycetes of Australia and new Zealand. Dunedin,

N.Z.: John McIndoe, 1944. p. 236.

DEACON, J. W. Fungal Biology. 4 th ed. [S.l.] Blackwell Publishing, 2006. p. 371.

DEMOULIN, V.; DRING, D. M. Gasteromycetes of Kivu (Zaire), Rwanda and Burundi.

Bulletin du Jardin botanique national de Belgique, v. 45, n. 3-4, p. 339-372, 1975.

DENNIS, R. W. Some West Indian Gasteromycetes. Kew Bulletin, v. 8, n. 3, p. 307-328,

1953.

128

DESJARDIN, D. E. A unique ballistosporic hypogeous sequestrate Lactarius from California.

Mycologia, v. 95, n. 1, p. 148-155, 2003.

DHAWAN, S.; LAL, R.; KUHAD, R. C. Ethidium bromide stimulated hyper laccase

production from bird’s nest fungus Cyathus bulleri. Letters in Applied Microbiology, v. 36,

p. 64-67, 2003.

DRING, D. M. Gasteromycetes of West Tropical Africa. Mycological Papers, v. 98, n. 15, p.

1-60, 1964.

DULGER, B. Antimicrobial activity of ten Lycoperdaceae. Fitoterapia, v. 76, p. 352-354,

2005.

ECKBLAD, F.-E. Spores od Gasteromycetes studed in the Scanning Electron Microscope

(SEM) I. Norw. J. Bot., v. 18, p. 145-151, 1971.

EVANS, C. S.; HEDGER, J. N. Degradation of plant cell wall polymers. In: GADD, G. M.

(Ed.). Fungi in Bioremediation. [S.l.] Cambridge University Press, 2001. p. 497.

FIASSON, J. L.; PETERSEN, R. H. Carotenes in the fungus Clathrus ruber. Mycologia, v.

65, n. 1, p. 201-203, 1973.

FIDALGO, O. Adiçoes à história da micologia brasileira. II. Fungos coletados por Willian

John Burchell. Rickia, v. 6, p. 6-8, 1974.

FIDALGO, O. Fidalgo - a historia da micologia brasileira - I. Brasil colonia.pdfRecife,

Pernambuco, 1985.

FIDALGO, O.; FIDALGO, M. E. P. K. Dicionário Micológico. Suplemento 2. [S.l.] Rickia,

1967. p. 269.

FORZZA, R. C. et al. New Brazilian Floristic List Highlights Conservation Challenges.

BioScience, v. 62, n. 1, p. 39-45, jan. 2012.

GÄUMAN, E. A.; DODGE, C. W. Comparative morphology of Fungi. 1 st ed. New York:

McGraw-Hill Book Company, Inc, 1928. p. 701.

GIACHINI, A. J. et al. Ectomycorrhizal fungi in Eucalyptus and Pinus plantations in southern

Brazil. Mycologia, v. 92, n. 6, p. 1166-1177, 2000.

GREGORY, P. H. The dispersion of air-borne spores. Trans. Brit. Mycol. Soc., v. 28, n. 1, p.

26-72, 1945.

GUBE, M.; DÖRFELT, H. Gasteromycetation in Agaricaceae s. l. (Basidiomycota):

Morphological and ecological implementations. Feddes Repertorium, v. 122, n. 5-6, p. 367-

390, 20 jul. 2012.

GUERRA DORE, C. M. P. et al. Antiinflammatory , antioxidant and cytotoxic actions of β-

glucan rich extract from Geastrum saccatum mushroom. International

immunopharmacology, v. 7, p. 1160-1169, 2007.

129

GURGEL, F. E.; SILVA, B. D. B.; BASEIA, I. G. New records of Scleroderma from

Northeastern Brazil. Mycotaxon, v. 105, p. 399-405, 2008.

GUZMÁN, G. Monografia del género Scleroderma Pers. emend. Fr. (Fungi-Basidiomycetes).

Darwiniana, v. 16, p. 233-407, 1970.

HEMMES, D. E.; DESJARDIN, D. E. Earthstars (Geastrum, Myriostoma ) of the Hawaiian

Islands Including Two New Species, Geastrum litchiforme and Geastrum reticulatum. Pacific

Science, v. 65, n. 4, p. 477-496, 2011.

HENNINGS, P. Fungi S. Paulenses II. a cl. Puttemans collecti. Hedwigia, v. 41, p. 295-311,

1902.

HENNINGS, P. Fungi Fluminenses a. cl. E. Ule collecti. Hedwigia, v. 43, p. 78-95, 1904a.

HENNINGS, P. Fungi S. amazonici I. a. cl. Ernesto Ule collecti. Hedwigia, v. 43, p. 154-186,

1904b.

HENNINGS, P. Fungi S. Paulenses III. a. cl. Puttemans collecti. Hedwigia, v. 43, p. 197-209,

1904c.

HIBBETT, D. S. et al. Evolution of gilled mushrooms and puffballs inferrred from ribosomal.

Proc. Natl. Acad. Sci., v. 94, p. 12002-12006, 1997.

HIBBETT, D. S. et al. A higher-level phylogenetic classification of the Fungi. Mycological

research, v. 111, p. 509-547, maio. 2007.

HOMRICH, M. H. Etude de quelques Gastéromycètes du Rio Grande do Sul. Revue de

Mycologie, v. 34, p. 13-16, 1969.

HOMRICH, M. H. O gênero Vascellum Smarda na América do Meridional. [S.l.]

Universidade Federal do Rio Grande do Norte, 1975.

HOMRICH, M. H.; WRIGHT, J. E. South American Gasteromycetes. The genera Gastropila,

Lanopila and Mycenastrum. Mycologia, v. 65, n. 4, p. 779-794, 1973.

HOSAKA, K. et al. Molecular phylogenetics of the gomphoid-phalloid fungi with an

establishment of the new subclass Phallomycetidae and two new orders. Mycologia, v. 98, n.

6, p. 949-59, 2006.

IBAMA; WWF-BRASIL. Efetividade de gestão das Unidades de Conservação Federais

do BRASIL: Implementaçao do método Pappam - Avaliaçao rápida e priorizaçao da

gestão de Unidades de Conservaçao. [S.l.] Brasilia: Ibama, 2007. p. 96.

ICMBIO. Unidades de Conservaçao - Caatinga. Disponível em:

<http://www.icmbio.gov.br/portal/biodiversidade/unidades-de-conservacao/biomas-

brasileiros/caatinga>.

130

JONATHAN, S. G.; FASIDI, I. . O. Antimicrobial activies of two nigerian edible macrofungi

Lycoperdon pusilum (Bat. ex) and Lycoperdon giganteum (Pers,). African Journal of

Biomedical Research, v. 6, p. 85-90, 2003.

KIRK, P. M. et al. Dictionary of the fungi. Europe, v. 191, n. 4784, p. 782, 2008.

KNIGHT, E. The application of fungi as styptics. The British Medical journal, p. 437-438,

1913.

KREISEL, H. Studies in the Calvatia complex (Basidiomycetes). Nova Hedwigia, v. 48, n. 3-

4, p. 281-296, 1989.

KREISEL, H. An emendation and preliminary survey of the genus Calvatia

(Gasteromycetidae). Persoonia, v. 14, n. 4, p. 431-439, 1992.

KREISEL, H.; AL-FATIMI, M. Further Basidiomycetes from Yemen. Feddes Repertorium,

v. 119, n. 5-6, p. 463-483, out. 2008.

KREISEL, H.; DRING, D. M. An emendation of the genus Morganella Zeller

(Lycoperdaceae). Feddes Repertorium, v. 74, n. 1-2, p. 109-122, 1967.

KRÜGER, D. et al. The Lycoperdales. A molecular approach to the systematics of some

gasteroid mushrooms. Mycologia, v. 93, n. 5, p. 947-957, 2001.

KÜPPERS, H. Atlas de los colores. 1 st ed. Barcelona: Blume, 2002. p. 165.

LANGE, M. Classifications in the Calvatia group. Blyttya, v. 51, n. 3-4, p. 1441-144, 1993.

LEAL, I. R. et al. Mudando o curso da conservação da biodiversidade na Caatinga do

Nordeste do Brasil. Megadiversidade, v. 1, n. 1, p. 139-146, 2005.

LEAL, I. R.; TABARELLI, M.; SILVA, J. M. C. Ecologia e conservação da Caatinga.

Recife: Editora Universitária, 2003. p. 822.

LEGON, N. W.; HENRICI, A. Checklist of the British & Irish Basidiomycota. Disponível

em: <http://www.basidiochecklist.info/>.

LEITE, A. G. et al. Espécies raras de Phallales (Agaricomycetidae, Basidiomycetes) no

Nordeste do Brasil. Acta bot. bras., v. 21, n. 1, p. 119-124, 2007.

LEITE, A. G. et al. Geastrum species from the Amazon Forest, Brazil. Mycotaxon, v. 118, p.

383-392, 2011.

LEITE, A. G.; BASEIA, I. G. Novos registros de Geastraceae Corda para o nordeste

brasileiro. Sitientibus Serie Ciencias Biológicas, v. 7, n. 2, p. 178-183, 2007.

LEITE, A. G.; CALONGE, F. D.; BASEIA, I. G. Additional studies on Geastrum from

northeastern Brazil. Mycotaxon, v. 101, n. September, p. 103-111, 2007.

131

LODGE, D. J. et al. Collecting and describing macrofungi. In: MUELLER, G. M.; BILLS, G.

F.; FOSTER, M. S. (Eds.). Biodiversity of fungi Inventory and monitoring methods. [S.l.]

Elsevier Academic Press, 2004. p. 128-158.

LONG, Y. L.; HUA, L. H.; DELL, B. Inoculation of Eucalyptus urophylla with spores of

Scleroderma in a nursey in south China: Comparison of field soil and potting mix. Forest

Ecology and Management, v. 222, p. 439-449, 2006.

MAGALLON-PUEBLA, S.; CEVALLOS-FERRIZ, S. R. S. A fossil earthstar (Geastracea;

Gasteromycetes) from the Late Cenozoic of Puebla, Mexico. Botanical Society of America,

v. 80, n. 10, p. 1162-1167, 1993.

MARES, M. A.; WILLIG, M. R.; LACHER, T. E. J. The Brazilian Caatinga in South

American zoogeography: tropical mammals in a dry region. Journal of Biogeography, v. 12,

n. 1, p. 57-69, jan. 1985.

MARQUES, M. F. O.; GUSMÃO, L. F. P.; MAIA, L. C. Riqueza de espécies de fungos

conidiais em duas áreas de Mata Atlântica. Acta bot. bras., v. 22, n. 4, p. 954-961, 2008.

MARTÍN, G. W. The Genus Lycogalopsis. Lilloa, v. 4, p. 69-73, 1939.

MCNEILL, C. et al. International Code of Nomenclature for algae, fungi, and plants

(Melborne Code). Melbourne: Hardcover, 2012. p. 240.

MENEZES, M. O. T.; ARAÚJO, F. S.; ROMERO, R. E. O sistema de conservaçao biológica

do Estado do Ceará: Diagnótico e recomendaçoes. REDE-Revista Eletrônica do

PRODEMA, v. 5, n. 2, p. 7-31, 2010.

MILLER, O. K. J.; MILLER, H. H. Gasteromycetes: Morphological and Development

Features. [S.l.] Eureka: Mad River Press, 1988.

MILLER, O. K. J.; MILLER, H. H. North American mushrooms: A field guide to edible

and inedible fungi. 1 st ed. [S.l.] Falcon Guides, 2006. p. 584.

MMA. Biodiversidade Brasileira: Avaliação e identificaçao de áreas prioritárias para

conservaçao, utilização sustentável e repartição dos benefícios da biodiversidade nos

biomas brasileiros. Brasilia: MMA/SBF, 2002. p. 404.

MMA. Áreas Prioritárias para Conservaçao, Uso Sustentável e Repartiçao de Benefícios

da Biodiversidade Brasileira: Atualização - Portaria MMA no 9, de 23 de janeiro de

2007. Brasilia: MMA/SBF. (Biodiversidade 31), 2007. p. 574.

MOLINA, R.; TRAPPE, J. M. Biology of the genus, ectomycorrhizal Rhizopogon I . Host

associations, host-specificity and pure culture syntheses. New Phytologist, v. 126, n. 4, p.

653-675, 1994.

MÖLLER, A. Brasilische Pilzblumen. [S.l.] Jena: Gustav Fischer, 1895. p. 152.

MORALES, M. I.; KIMBROUGH, J. W. The Lycoperdaceae of North Central Florida: I. The

genera Calvatia and Disciseda. Revista de Biologia Tropical, v. 11, p. 227-236, 1978.

132

MUELLER, G. M.; BILLS, G. F.; FOSTER, M. S. Biodiversity of Fungi: Inventory and

monitoring methods. 1 st ed. [S.l: s.n.]. p. 777.

NASCIMENTO, M. S. et al. Polysaccharides from the fungus Scleroderma nitidum with anti-

inflammatory potential modulate cytokine levels and the expression of Nuclear Factor kB.

Revista Brasileira de Farmacognosia, v. 22, n. 1, p. 60-68, 2012.

NOUHRA, E. R. et al. The species of Scleroderma from Argentina, including a new species

from the Nothofagus forest. Mycologia, v. 104, n. 2, p. 488-495, 2012.

OLIVEIRA, F. X.; ANDRADE, L. A.; FÉLIX, L. P. Comparações florísticas e estruturais

entre comunidades de Floresta Ombrófila Aberta com diferentes idades, no Município de

Areia, PB, Brasil. Acta Botanica Brasilica, v. 20, n. 4, p. 861-873, dez. 2006.

OLIVEIRA, H. C.; BASTOS, C. J. P. Fissidentaceae (Bryophyta) da Chapada da

Ibiapaba,Ceará, Brasil. Revista Brasileira de Botânica, v. 33, n. 3, p. 393-405, 2010.

OTTONI, T. B. S. et al. Phallus roseus, first record from the neotropics. Mycotaxon, v. 112,

p. 5-8, 2010.

PATOUILLARD, P. N. Basidiomycetes nouveaux du Brésil recueillis par F. Noack. Annales

Mycologici, v. 5, n. 4, p. 364-366, 1907.

PEGLER, D. N.; LAESSOE, T.; SPOONER, B. M. British puffballs, earthstars and

stinkhorns. An account of the British gasteroid fungi. 1 st ed. [S.l.] Royal Botanic

Gardens, Kew, 1995. p. 210.

PETCH, T. Mutinus bambusinus (Zoll.) ed. Fischer. Trans. Brit. Mycol. Soc., v. 10, p. 272-

282, 1924.

PHOSRI, C. et al. Molecular phylogeny and re-assessment of some Scleroderma spp.

(Gasteromycetes). Anales del Jardin Botánico de Madrid, v. 66, p. 83-91, 2009.

POINAR, G. J. Fossil puffballs (Gasteromycetes: Lycoperdales) in Mexican Amber.

Historical Biology, v. 15, p. 219-222, 2001.

PONCE DE LEON, P. A revision of the family Geastraceae. Fieldiana: Botany, v. 31, p.

301-350, 1968.

PONCE DE LEON, P. Revision of the genus Vascellum. Fieldiana: Botany, v. 32, n. 9, p.

109-125, 1970.

PONCE DE LEON, P. Revision of the genus Morganella (Lycoperdaceae). Fieldiana:

Botany, v. 31, n. 3, p. 27-44, 1971.

PRADO, D. E. As Caatingas da América do Sul. In: LEAL, I. R.; TABARELLI, M.; SILVA,

J. M. C. (Eds.). Ecologia e Conservaçao da Caatinga. Recife: Editora Universitária, 2003. p.

822.

133

RICHARDSON, B. W. On the anesthetic properties of the Lycoperdon proteus, or common

puffball. Original Communications, p. 479-481, 1853.

RICK, J. Phalloideas Riograndensis. Egatea, v. 14, p. 299-305, 1929a.

RICK, J. Himenogastrines Riograndensis. Egatea, v. 14, p. 107-109, 1929b.

RICK, J. Lycoperdineas Riograndensis. Egatea, v. 15, p. 19-30;121-127;222-230, 1930.

RICK, J. Himenogastrineas Riograndensis. Egatea, v. 19, p. 110-112, 1934.

RICK, J. Basidiomycetes Eubasidii in Rio Grande do Sul-Brasilia. Iheringia, Sér. Bot., v. 9,

p. 451-480, 1961.

RIOS, A. O.; ANTUNES, L. M. G.; BIANCHI, M. L. P. Proteçao de carotenóides contra

radicais livres gerados no tratamento de câncer com cisplatina. Alim. Nutr., v. 20, n. 2, p.

343-350, 2009.

SARMA, T. C.; SARMA, I.; PATIRI, B. N. Wild edible mushrooms used by some ethnic

tribes of Western Assam. The Bioscan, v. 3, p. 613-625, 2010.

SHRESTHA, S.; KROPP, R. Use of Calvatia gigantea to treat pack animals in Nepal. Fungi,

v. 2, n. 2, p. 59-60, 2009.

SILVA, B. D. B.; CALONGE, F. D.; BASEIA, I. . G. Studies on Tulostoma (Gasteromycetes)

in the Neotropics. Some Brazilian species. Mycotaxon, v. 101, n. September, p. 47-54, 2007.

SILVA, B. D. B.; LEITE, A. G.; BASEIA, I. G. Battarrea stevenii (Libosch .) Fr.

(Tulostomataceae), um raro fungo xerófilo: primeiro registro para o Brasil. Acta bot. bras., v.

21, n. 3, p. 623-625, 2007.

SILVA, B. D. B.; SOUSA, J. O.; BASEIA, I. G. Discovery of Geastrum xerophilum from the

Neotropics. Mycotaxon, v. 118, p. 355-359, 2011.

SILVA, R. B.; SANTOS, A. C.; BATISTA, R. B. Caracterizaçao dos solos e análise do

estágio de degradaçao em glebas em diferentes agrossistemas. Revista Caatinga, v. 23, n. 3,

p. 77-83, 2010.

SILVA, R. M. B. Diversidade de Tulostomataceae Fischer (Gasteromycetes) em algumas

áreas dos Estados do Rio Grande do Norte, Paraíba e Pernambuco. [S.l.] Universidade

Federal do Rio Grande do Norte- UFRN, 2006.

SILVEIRA, V. D. O gênero Calvatia para o Brasil. Rodriguésia, v. 16, p. 63-80, 1943.

SIMS, K. P.; WATLING, R.; JEFFRIES, P. A revised key to the genus Scleroderma.

Mycotaxon, v. 56, p. 403-420, 1995.

SMITH, C. W.; PONCE DE LEON, P. Hawaiian Geastroid Fungi. Mycologia, v. 74, n. 5, p.

712-717, 1982.

134

SOTO, M. K.; WRIGHT, J. E. Taxonomia del genero Geastrum (Basidiomycetes,

Lycoperdales) en la provincio de Buenos Aires, Argentina. Bol. Soc. Argent. Bot., v. 34, n.

3-4, p. 185-201, 2000.

SUÁREZ, V. L.; WRIGHT, J. E. South American Gasteromycetes V : The genus Morganella.

Mycologia, v. 88, n. 4, p. 655-661, 1996.

SUNHEDE, S. Geastraceae (Basidiomycotina): Morphology, ecology and systematics

with special emphasis on the North European species. 1 st ed. Norway: Synopsis

Fungorum 1, 1989. p. 534.

SYDOW, H.; SYDOW, P. Verzeichnis der von Herrn F. Noack in Brasilien gesammelten

Pilze. Annales Mycologici, v. 5, n. 4, p. 348-363, 1907.

TABARELLI, M.; SANTOS, A. M. M. Uma breve descriçao sobre a história natural dos

brejos nordestinos. In: PÔRTO, K. C.; CABRAL, J. J. P.; TABARELLI, M. (Eds.). Brejos de

Altitude em Pernambuco e Paraíba: História natural, ecologia e conservaçao. [S.l: s.n.].

p. 17-24.

TABARELLI, M.; SILVA, J. M. C. Áreas e ações prioritárias para a conservação da

biodiversidade da Caatinga. In: ARAÚJO, E. L. et al. (Eds.). Biodiversidade, conservação e

uso sustentável da flora do Brasil. Pernambuco: Editora Universitária, 2002. p. 47-52.

TOLEDO, L. S. D. Suggestions for describing and illustration fungal spores. Mycotaxon, v.

52, n. 1, p. 259-270, 1994.

TRIERVEILER-PEREIRA, L.; BEZERRA, K. M. T. et al. First records of Geastraceae and

Nidulariaceae (Basidiomycota, Fungi) from Bahia, Northeastern Brazil. Revista Brasileira

de Biociências, v. 7, n. 3, p. 316-319, 2009.

TRIERVEILER-PEREIRA, L.; LOGUERCIO-LEITE, C. et al. An emendation of Phallus

glutinolens. Mycological Progress, v. 8, n. 4, p. 377-380, 29 maio. 2009.

TRIERVEILER-PEREIRA, L.; BASEIA, I. . G. Cyathus species (Basidiomycota, Fungi)

from the Atlantic Forest of Pernambuco, Brazil: taxonomy and ecological notes. Revista

Mexicana de Biodiversidad (in press), 2012.

TRIERVEILER-PEREIRA, L.; BASEIA, I. G. A checklist of the Brazilian gasteroid fungi

(Basidiomycota). Mycotaxon, v. 108, p. 441-444, 2009a.

TRIERVEILER-PEREIRA, L.; BASEIA, I. G. Revision of the Herbarium URM IV.

Nidulariaceae (Basidiomycota). Nova Hedwigia, v. 89, n. 3, p. 361-369, 1 nov. 2009b.

TRIERVEILER-PEREIRA, L.; BASEIA, I. G. Contribution to the knowledge of gasteroid

fungi (Agaricomycetes, Basidiomycota ) from the state of Paraíba, Brazil. Revista Brasileira

de Biociências, v. 9, n. 2, p. 167-173, 2011.

TRIERVEILER-PEREIRA, L.; CALONGE, F. D.; BASEIA, I. G. New distributional data on

Geastrum (Geastraceae, Basidiomycota) from Brazil. Acta Botanica Brasilica, v. 25, n. 3, p.

577-585, set. 2011.

135

TRIERVEILER-PEREIRA, L.; KREISEL, H.; BASEIA, I. G. New data on puffballs

(Agaricomycetes, Basidiomycota) from the Northeast Region of Brazil. Mycotaxon, v. 111,

n. March, p. 411-421, 2010.

TRIERVEILER-PEREIRA, L.; SILVEIRA, R. M. B. On the Geastrtum species (Geastraceae,

Basidiomycota) describ by Rick. Phytotaxa, v. 46, p. 37-46, 2012.

TRIERVEILLER-PEREIRA, L. Diversidade e aspectos ecológicos de fungos gasteróides

(Basidiomycota) em quatro áreas de mata Atlântica no Estado de Pernambuco, Brasil.

[S.l.] Universidade Federal de Pernambuco-UFPE, 2010.

VELLOSO, A. L.; SAMPAIO, E. V. S. B.; PAREYN, F. G. C. Ecorreriões propostas para

o Bioma Caatinga. 1a ediçao ed. Recife, Pernambuco: Associção Plantas do Nordeste;

Instituto de Conservaçao Ambiental The Nature Conservancy do Brasil, 2002. p. 76.

VELOSO, H. P.; FILHO, A. L. R. R.; LIMA, J. C. A. Classificação da vegetação

brasileiria, adaptada a um sistema universal. Rio de Janeiro: IBGE, 1991. p. 124.

VIANA, C. M. P. et al. PERFIL BÁSICO MUNICIPAL - Tianguá. IPCE, 2010.

VIÉGAS, A. P. Alguns fungos do Brasil X. Bragantia, v. 5, p. 584-595, 1945.

WARTCHOW, F.; SILVA, S. M. Primeira ocorrência de Calvatia cyathiformis

(Basidiomycota) em Caatinga, Estado de Pernambuco, Brasil. Sitientibus Serie Ciencias

Biológicas, v. 7, n. 2, p. 176-177, 2007.

WEBSTER, J.; WEBER, R. W. S. Introduction to Fungi. 1 st editi ed. New York:

Cambridge University Press, 2007. p. 846.

WILSON, A. W.; BINDER, M.; HIBBETT, D. S. Effects of gasteroid fruiting body

morphology on diversification rates in three independent clades of fungi estimated using

binary state speciation and extinction analysis. Evolution: International Journal of Organic

Evolution, v. 65, n. 5, p. 1305-1322, 2011.

WRIGHT, J. E. The genus Tulostoma (Gasteromycetes). A world monograph. Bibliotheca

Mycol., v. 113, p. 1-338, 1987.

ZELLER, S. M. Notes on certain Gasteromycetes, including two new orders. Mycologia, v.

40, n. 6, p. 639-668, 1948.

ZELLER, S. M.; DODGE, C. W. Rhizopogon in North America. Annals of the Missouri

Botanical Garden, v. 5, n. 1, p. 1-30, 1918.

ZELLER, S. M.; SMITH, A. H. The Genus Calvatia in North America. Lloydia, v. 27, n. 3,

p. 148-186, 1964.

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