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Remanentes de bosque de roble en la vereda Capilla (Villa de Leyva - Boyacá).

INSECTOS ASOCIADOS A HONGOS MACROMICETOS (BASIDIOMYCOTA) EN

ROBLEDALES DE LA REGION DE IGUAQUE (VILLA DE LEYVA-BOYACA-COLOMBIA)

EDUARDO CARLO AMAT GARCIA

GERMAN D AMAT G PROFESOR ASOCIADO,

INSTITUTO DE CIENCIAS NATURALES UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA

DIRECTOR

MARIBEL PINZON BIOLOGA

PROFESORA CATEDRA PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA

CO-DIRECTORA

TRABAJO DE GRADO Presentado como requisito parcial

para optar al título de

BIÓLOGO

FACULTAD DE CIENCIAS CARRERA DE BIOLOGIA

PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA Bogotá, D.C. Junio de 2002

NOTA DE ADVERTENCIA Artículo 23 de la Resolución No13 de julio de 1946: "La Universidad no se hace responsable por los conceptos emitidos por sus alumnos en sus trabajos de de grado".

INSECTOS ASOCIADOS A HONGOS MACROMICETOS (BASIDIOMYCOTA)

EN ROBLEDALES DE LA REGION DE IGUAQUE

(VILLA DE LEYVA-BOYACA-COLOMBIA)


APROBADO:

________________________________ _________________________________ GERMAN AMAT MARIBEL PINZON Biólogo Msc. Bióloga PROFESOR ASOCIADO PROFESORA CATEDRA UNIVERSIDAD JAVERIANA INSTITUTO DE CIENCIAS NATURALES PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA UNIERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA CO-DIRECTORA DIRECTOR

________________________________ _________________________________ CARLOS RIVERA R RODULFO OSPINA

DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA FACULTAD DE CIENCIAS FACULTAD DE CIENCIAS

PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA JURADO JURADO

INSECTOS ASOCIADOS A HONGOS MACROMICETOS (BASIDIOMYCOTA)

EN ROBLEDALES DE LA REGION DE IGUAQUE

(VILLA DE LEYVA-BOYACA-COLOMBIA)


APROBADO:

_________________________________ __________________________________

ANGELA UMAÑA LUZ MERCEDES SANTAMARIA DECANO ACADEMICO DIRECTOR DE CARRERA

Este trabajo esta especialmente dedicado a Cecilia, Domingo, German y Zoila.

a ellos gracias por brindarme lo mejor de sus corazones.

AGRADECIMIENTOS

Deseo agradecer a todas las personas e instituciones que hicieron posible la realización de este trabajo

- Dr. German Amat y a Luis Guillermo Henao por la valiosa dirección y asesoria de este trabajo. Además por haberme dado la oportunidad de explorar sobre la ecología de estos dos grandes taxones.

- A Maribel Pinzon por su colaboración y la co-dirección de este estudio. - Instituto Alexander Von Humboldt (en especial Fernando Gast y Yaneth Muñoz) por

haberme permitido desarrollar la parte de laboratorio en sus instalaciones en Villa de Leyva, y la utilización de sus equipos.

- A todas las personas de Entomología del Instituto Humboldt encabezadas por el

Profesor Fernando Fernández, Diego Campos, y asistentes de laboratorio por haberme permitido aprender acerca del oficio entomológico, además de su ayuda.

- Al Programa Nacional de Transferencia de Tecnología Agropecuaria (Pronatta) del

Ministerio de Agricultura, por la financiación del proyecto en el cual esta enmarcado este trabajo de grado.

- A Santiago Grillo por su valiosa colaboración en el análisis estadístico, a Angélica

Ruiz por la ayuda en la determinación de muestras fúngicas y a Andrea Olaya por su ayuda durante todas las fases del estudio.

- A doña Vitelvina Espitia, Jailer y sus hermanitas, a don Germán Borras por su especial

cortesía durante la fase de campo en la vereda Capilla. - A mi familia por su apoyo incondicional en todas las etapas de este trabajo

- A todos los amigos y conocidos que de una u otra forma estuvieron directamente

relacionados con este trabajo.

vi

TABLA DE CONTENIDOS Pág. 1. INTRODUCCION………………………………….……………………………………….. 10

2. MARCO TEORICO………………………..……………………………………………….. 12

2.1 Interacción hongo-insecto……...……………………………………………….............. 12

2.2 El hongo como microhábitat……………………………………………………………. 14

2.3 Estrategia de fungivoria de los insectos………………..………………………………. 15

2.4 Dimensión temporal de la interacción………………………………………………….. 16

2.5 Dimensión espacial de la interacción………..………………………………………….. 17

3. ANTECEDENTES………………………………………………………………………….. 17

4. JUSTIFICACION…………………………………………………………………………… 18

5. OBJETIVOS…………………………………………………………………………………. 20

5.1 Objetivo General……………………………………………………………………………. 20

5.2 Objetivos específicos............................................................................................................... 20

6. MATERIALES Y METODOS……………………………………………………………... 21

6.1 Área de estudio………………………………………………………………………….. 21

6.1.1 Localización………………………………………………………………………. 21

6.1.2 Clima y precipitación……………………………………………………………... 22

6.1.3 Vegetación……………………………………………………………………….. 23

6.2 Fase de Campo………………………………………………………………………….. 24

6.2.1 Colecta de hongos…………………………………………………….…………... 24

6.3 Fase de Laboratorio…………………………………………………….……………….. 24

6.3.1 Determinación taxonómica de insectos y hongos colectados…………………….. 26

6.3.2 Cría de insectos…………………………………………………………………… 27

6.4 Análisis de la información………………………………………………………………. 28

6.4.1 Relación especies-abundancia…………………………………………………..... 28

6.4.2 Riqueza esperada…………………………………………………........................ 29

6.4.3 Indices de riqueza, diversidad y dominancia……………………………………... 30

6.4.4 Relación precipitación-hongos-diversidad de insectos…………………………… 31

6.4.5 Selección de hospederos………………………………………………………….. 31

6.4.6 Amplitud de la dieta alimenticia …………………………………………………. 32

6.4.7 Categorías Tróficas……………………………………………………………….. 32

6.4.8 Relación disponibilidad de recurso-diversidad de insectos……………................ 33

6.4.9 Relación área-especies……………………………………………………………. 33

vii

6.4.10 Relación estados de desarrollo-diversidad de insectos…………….……………. 34

6.4.11 Patrones de sucesión de la entomofauna...……...……………………………... 34

7. RESULTADOS……………………………………………………………………………… 35

7.1 Caracterización de los insectos asociados………………………………………………. 35

7.1.1 Abundancia……………………………………………………………………….. 35

7.1.2 Relación especies-abundancia……………………………………………………. 35

7.1.3 Riqueza esperada………………………………………………............................. 39

7.1.4 Categorías tróficas………………………………………………………………... 42

7.2 Caracterización de los hongos hospedantes……...…………………………………….. 44

7.2.1 Abundancia de hongos macromicetos…….……………………………………… 44

7.2.2 Relación especies-abundancias……………………………………….................. 46

7.2.3 Riqueza esperada…………………………………………………….................... 47

7.2.4 Relación precipitación-hongos-insectos………………………………………….. 48

7.3 Interacción insecto-hongo………………………………………………………………. 49

7.3.1 selección de hospederos…………………………………………………………... 49

7.3.2 Amplitud de dieta………………………………………………………................ 51

7.3.3 Relación disponibilidad del recurso-diversidad de insectos……………………… 51

7.3.4 Relación área-especies……………………………………………………………. 52

7.3.5 Relación estados de desarrollo-diversidad de insectos…………………………… 54

7.3.6 patrones de sucesión de la entomofauna………………………………………… 55

8. DISCUSION…………………………………………………………………………………. 57

8.1 Ensamblaje de la comunidad de insectos asociados a hongos..………………………… 57

8.2 Ensamblaje de la comunidad de hongos hospedantes de insectos..…………………….. 58

8.3 Modelos espacio-temporales resultantes de la interacción insecto-hongo……………… 59

8.4 modelo trófico resultante de la interacción insecto-hongo……………………………… 60

9. CONCLUSIONES…………………………………………………………………………... 64

10. RECOMENDACIONES…………………………………………………………………… 65

11. REFERENCIAS……………………………………………………………………………. 66

12. ANEXOS………………………………………………………………………….............. 72

Insectos asociados a hongos macromicetos en robledales de Iguaque

10

1. INTRODUCCION

Hongos e insectos hacen parte del grupo de organismos megadiversos del planeta (Cowell

& Coddington 1994) y entre ellos existe una variada gama de relaciones, desde los hongos

entomopatogenos cuya dependencia es obligatoria por insectos como recurso alimentario,

hasta la estricta dependencia de los insectos por hongos con el mismo fin (Wilding 1989).

El consumo de alguna estructura fúngica como micelio, cuerpos fructíferos y esporas por

un insecto se define como micofágia (Lawrence 1989), La micofágia es la principal

relación que se establece entre insectos y carpóforos de macromicetos, también es la

encargada de moldear las características de la interacción entre estos dos grandes taxones,

en carpóforos especialmente del phyllum Basidiomycotina se ha caracterizado una fauna

particular de insectos micófagos principalmente representada por los ordenes Díptera y

Coleóptera.

Algunos autores consideran este patrón de alimentación como una situación análoga con

la herbivoría. Hanski (1989) plantea similitudes y diferencias, desde el punto de vista de

los insectos entre plantas y hongos, la inmovilidad, presencia de sustancias toxicas y falta

de defensas físicas son condiciones similares en estos dos tipos de sustratos. Sin embargo

la escasa duración temporal y los impredecibles patrones espaciales en los hongos hacen

que los insectos Micófagos se vean enfrentados a problemas muy diferentes, estas

condiciones afectan la ecología y evolución de los insectos asociados (Ashe 1987, Leschen

1994). Se destaca las claras diferencias entre la fauna de insectos Agaricales y

Aphylloporales hongos cuya persistencia temporal y consistencia física son muy

diferentes, como característica general acerca de la selección de sus hospederos cabe

mencionar que los insectos asociados a hongos exhiben un alto grado de generalismo

(Hanski 1989).

La mayoría de trabajos se han dirigido a estudiar la diversidad de especies integrantes de

esta relación, y en algunos casos la estructura poblacional y algunas relaciones ecológicas

como competencia, predación, parasitismo (Guevara & Dirzo 1999). Si tenemos en cuenta


11

que en los trópicos las comunidades biológicas son altamente ricas en especies y que el

papel de los insectos es esencial en estudios sobre biología tropical (Janzen 1970). Además

de la falta de información de esta interacción en estas regiones; se esboza aquí una de las

primeras aproximaciones al conocimiento de las comunidades de insectos asociados a

hongos en nuestro país, se consideran algunos factores bióticos y abióticos que afectan la

dinámica de esta relación, teniendo como especial recurso la micota en bosques de roble,

bosque que son altamente ricos en macromicetos especialmente agaricales (Mueller &

Halling 1995).


12

2. MARCO TEORICO

Cualquiera que sea la definición de biodiversidad, este concepto incluye todas o cada una de

las jerarquías de la organización biológica (genes, individuos, poblaciones, especies,

comunidades, ecosistemas), una de las tradicionales medidas de diversidad en un contexto

ecológico es la que engloba principalmente dos componentes: variedad y abundancias

relativas de las especies (Magurran 1988). Atendiendo a estas variables, el problema se enfoca

directamente en las propiedades de la comunidad en cuestión.

Estudios de la relación insecto-hongo han centrado especial interés en la identificación de la

diversidad de insectos que componen estas asociaciones, esto se debe a que son comunidades

claramente definidas (Klimaszewski y Peck 1987). De esta forma se delimita nuestra

comunidad; como el grupo de especies de insectos que mantienen algún tipo de relación o

asociación con los cuerpos fructíferos de hongos Macromicetos.

Una de las definiciones mas aceptadas de comunidad es la que incluye la presencia de

poblaciones de especies que se encuentran juntas en espacio y tiempo (Begon 1995). Los

investigadores interesados en la ecología de comunidades centran su atención en el modo de

distribución de las agrupaciones de especies y en la forma como están influenciadas por las

interacciones entre las mismas especies o los factores abióticos que las rodea. Así el estudio de

la ecología de comunidades ofrece instrumentos teóricos y experimentales convenientes para

aproximarse al conocimiento de esta interacción ecológica.

2.1 INTERACCION HONGO-INSECTO

En este trabajo el uso de la palabra hongo hace referencia exclusivamente al estado

reproductivo de macromicetos que llevan a cabo su reproducción por medio de carpóforos o

cuerpos fructíferos.


13

En los macromicetos se ha caracterizado una fauna particular de insectos, existe registros de

algún tipo de relación para 13 ordenes, entre los principales Coleóptera con 47 familias,

Díptera con 44 familias e Hymenoptera con 9 (Hammond y Lawrence 1989).

Los hongos ofrecen una variada gama de recursos aprovechada por los insectos, gracias a esta

oferta se establecen diferentes tipos de relaciones. Los insectos pueden utilizar el hongo con

fines alimenticios, reproductivos, de refugio y ocasionalmente para buscar presas.

Varios autores han designado con el nombre de Micetócolos a los insectos que mantienen una

determinada relación con hongos, y dependiendo el grado de asociación se clasifican en tres

diferentes categorías: Micetobiontes, Micetófilos y Micetóxenos (Scheerpeltz y Hofler 1948,

Graves 1960, Klimaszewki y Peck 1979), otros autores los clasifican en cuatro: fungívoros

primarios, secundarios, detritívoros y predadores (Bruns 1984, Navarrete 1997, Koomonen

2001) estos últimos separan los detritívoros y depredadores en categorías diferentes, es común

encontrar en trabajos recientes una mezcla entre estas dos categorizaciones esto se debe

principalmente a la fauna local asociada.

Micetobiontes o fungívoros primarios: Insectos cuya asociación es obligatoria y dependen de

los cuerpos fructíferos para llevar su ciclo de vida, además de lugar de abrigo y oviposición;

por lo general se encuentran en todos los estados de maduración del carpóforo. Esta relación

obligatoria no implica que sea especialista, muchos micetobiontes están relacionados con un

amplio rango de especies fúngicas (Lawrence 1973).

Micetófilos o fungívoros secundarios: Insectos cuya dependencia por lo hongos no es

absoluta, también se pueden encontrar en otros microhábitats como excremento o materia

orgánica en descomposición. Este tipo de insectos usualmente se encuentran en estados

intermedios de desarrollo del carpóforo. Se reconocen dos tipos de Micetófilos con base en sus

hábitos alimentarios depredadores o saprófagos.

Depredadores: entomófagos y parasitóides de otros insectos micetócolos.


14

Saprófagos o Detritívoros: insectos que además de hongos se alimentan de materia en

descomposición.

Micetóxenos: a esta categoría pertenecen los insectos que ocasionalmente se encuentran en los

carpóforos, no es clara la relación con estos o con otros insectos micetócolos por lo general

utilizan el hongo como refugio temporal.

2.2 EL HONGO COMO MICROHÁBITAT

Los Hongos ofrecen características particulares muy variables como hábitat para insectos,

disponibilidad temporal, espacial y diferentes estados de maduración cuentan como las

propiedades más importantes (Hanski 1989).

La consistencia y persistencia del recurso permiten agrupar los hongos en dos grupos bien

definidos, los hongos carnosos de un relativo corto tiempo de vida (Ej: Agaricales) y por otra

parte los leñosos que tienen un periodo de existencia mas largo (Ej: Aphylloporales) la tabla 1

resume las principales características de los hongos como microhábitat.

Tabla 1. Principales atributos de los hongos macromicetos como microhábitats Característica Descripción

Tamaño Generalmente pequeño (Volumenes de Cm3 ).

Distribución Aleatoria, en algunas ocasiones agregada

Densidad en un parche Baja ( bajo numero de individuos por unidad de área)

Duración Corta en hongos carnosos (en Agaricales desde dias hasta meses)

Larga en hongos leñosos (en Aphylloporales desde meses hasta

años)

Esta naturaleza afecta profundamente la ecología de la fauna asociada, además de las historias

evolutivas de algunos grupos. Algunos coleópteros micófagos que llevan su ciclo de vida en

carpóforos carnosos tienen un desarrollo larval mucho mas acelerado aproximadamente de 3 a


15

11 días, mientras los que se encuentran asociados a hongos persistentes que pueden tardar de

16 a 72 días, muy posiblemente esto refleja una adaptación ante la naturaleza efímera del

hábitat además se enfrentan a diferentes presiones y sus respuestas exhiben patrones bien

definidos en el uso de este recurso (Ashe 1987).

Esta característica temporal y el lugar especifico en el hongo donde los insectos se alimentan

inciden en algunos aspectos etológicos; los comportamientos anti-depredaror muestran una

clara evidencia, especies de coleópteros que se alimentan en la superficie externa del hongo

parecen tener comportamientos más elaborados que aquellas que se alimentan en el interior.

La protección de los huevos esta correlacionada con la alimentación en hongos leñosos

persistentes, al igual que la existencia de algún cuidado parental. La pupación ocurre en el

hongo sólo para especies que viven en hongos duraderos mientras que la pupación de especies

que se relacionan con hongos efímeros se lleva en el suelo (Leschen 1994).

El desarrollo del hongo desde su aparición hasta su total descomposición presenta etapas

durante las cuales el tejido fúngico sufre cambios en sus características físicas y químicas,

como también cambia su fauna asociada (Klimaszewki y Peck 1986). algunas especies de

insectos muestran una preferencia por los diferentes estados, esta tendencia depende del tipo

de relación que el insecto busca del recurso (Hanski 1989) de esta manera puede haber un

recambio de especies a manera de sucesión ecológica.

2.3 ESTRATEGIAS DE FUNGIVORIA DE LOS INSECTOS

Este patrón alimenticio se puede considerar análogo a la interacción entre insectos fitófagos y

sus plantas hospederas, aunque se reconocen algunas diferencias (Hanski 1989). El daño

ocurrido por el insecto fitófago puede ser tal, que conduzca a la búsqueda de alguna defensa

por parte de la planta, lo que muy posiblemente y a lo largo de la historia desencadene en una

relación coevolutiva (Haukioja 1980). Por otra parte el daño causado por un insecto micófago

no afecta significativamente la producción y dispersión de esporas, objetivo principal de un

cuerpo fructífero (Hackman & Meinander 1979). Por el contrario algunos dípteros en

búsqueda de lugar para la oviposición y como consecuencia del contacto pueden llegar a


16

favorecer la dispersión de esporas (Hackman & Meinander 1979). Otra diferencia con las

plantas vasculares es la variabilidad y poca predicción temporal y espacial de los hongos,

estos factores se discutirán mas adelante en como patrones espacio-temporales.

De acuerdo con el habito alimenticio los insectos Micófagos están mas estrechamente

relacionados con los saprófagos que con los herbívoros (Martin et al 1981), regularmente es

mas común encontrar insectos saprófagos o coprófagos alimentándose de estructuras fúngicas

que herbívoros. Hackman y Meinander (1979) contemplan una posible tendencia evolutiva de

algunos grupos de dípteros por estos hábitos alimenticios, posiblemente algunas especies de

saprófagos ocasionalmente se alimentaban de tejido fúngico en descomposición para luego

especializare en hábitos Micófagos y por tanto exhibir marcadas tendencias por la preferencia

hacia este sustrato.

2.4 DIMENSION TEMPORAL DE LA INTERACCION

Los patrones temporales de esta relación, incluyen diferentes escalas de tiempo, desde la

duración de un hongo, que fluctua de días a semanas hasta la estacionalidad de las especies

(fenología) y la dinámica de producción de carpóforos que comprenden largos periodos de

tiempo (Hanski 1989). Cada una de estas variaciones en la disponibilidad del hongo como

recurso condiciona de alguna manera el uso por parte del insecto, los patrones espaciales a

menor escala se pueden ver reflejados en los procesos de sucesión de especies. Los de mayor

escala abarcan las fluctuaciones poblacionales de los insectos que mantienen una relación más

estrecha (Wilding et al 1989). Es en este punto donde los factores ambientales juegan un papel

decisivo en la ecología de esta asociación si tenemos en cuenta que el desarrollo de los hongos

esta condicionado por características de humedad, temperatura, calidad del suelo y hojarasca,

entre otros.


17

2.5 DIMENSION ESPACIAL DE LA INTERACCION

La distribución espacial de los hongos condiciona la aparición de insectos con hábitos

micófagos; aunque su aparición es azarosa, para este caso en el que la mayoría de hongos son

simbiotróficos con algunas especies de árboles, podría asegurarse la presencia tanto de hongos

como insectos asociados a lo largo de una amplia escala temporal en lugares con

características definidas.

Una escala espacial mas reducida de esta interacción es la que corresponde a la localización de

la oviposición y por consiguiente la distribución de las larvas en el carpóforo. Algunas

especies del género Pegomya (Diptera:Anthomidae) han especializado su localización en el

estípite mientras que un numero considerablemente mayor de dípteros utilizan varias partes

del píleo, o el interior de las lamelas (Hanski 1989). Es posible que la agregación espacial de

los hongos también condicione la presencia de insectos no se tiene información acerca de este

factor sobre los insectos asociados.

La relación del tamaño del hongo y la riqueza de especies de insectos asociados no ha sido un

tema muy común en estudios sobre esta interacción, sólo se conoce una relación positiva entre

estas variables gracias al trabajo con micro artrópodos asociados a hongos de O´connel &

Bolger (1997).

3. ANTECEDENTES

Este tipo de interacción ha sido principalmente estudiada en Europa, en menor proporción se

ha llevado a cabo estudios en Norteamérica (Bruns 1984) y México.

Los primeros estudios enfocaron principalmente sus objetivos en la descripción de la fauna de

insectos asociados a hongos (Pielou & Verna 1966, Graves & Graves 1966). En 1973

Lawrence después de hacer la revisión de la familia Ciidae (grupo de coleópteros encontrados


18

comúnmente en hongos leñosos) propone las posibles causas de la selección de hospederos en

esta interacción.

Uno de los estudios clásicos en esta temática fue el realizado por Hackman y Meinander

(1979) en Finlandia, donde describen la importancia de los dípteros como plagas de hongos

comestibles además de proveer valiosa información ecológica de esta relación. Estudios como

el de Klimaszewki y Peck (1987) amplían el conocimiento de esta interacción y proponen un

patrón de sucesión de insectos en hongos polyporaceos. Hanski (1989) genera la mayor

información ecológica, compila varios trabajos y expone sus ideas sobre selección de

hospederos, ecología de poblaciones, caracterización y funcionalidad de gremios de insectos

fungívoros e importancia económica de estos. En 1994 Leschen establece correlaciones entre

comportamientos de coleópteros micófagos, encuentra que los comportamientos larvales más

diversos y conspicuos son los comportamientos anti-depredador; principalmente explicados

por la persistencia del hongo.

En los últimos años la relación insecto-hongo ha centrado principal interés por encontrar

respuestas sobre los factores que modelan las comunidades como son la repartición del

recurso, agregación espacial, competencia interespecífica y organización de sus niveles

tróficos (Yacovlev 1992, Komonen 2001).

Llama la atención la ausencia de información encontrada en la literatura para esta asociación

en el trópico (Hammond y Lawrence 1989). Para Colombia Gutierrez (1998) reporta 25

familias de insectos asociados a Agaricales en el departamento de Antioquia.

4. JUSTIFICACION

Trabajos dirigidos a investigar en dinámicas de poblaciones y comunidades, en historias de

vida de insectos, competencia interespecifica, selección de hospederos, diversidad genética

evolución de componentes químicos, entre otros, pueden encontrar en este tipo de interacción

una alternativa adecuada para el estudio de estos temas (Hanski 1989).


19

Nuestra situación de país megadiverso hace importante estudiar la temática ecológica, es

prácticamente desconocida la diversidad de insectos asociados a cuerpos fructiferos de

macrohongos y aun menos conocidas las dinámicas de estas comunidades, el presente trabajo

representa una de las primeras aproximaciones al conocimiento de esta interacción desde el

punto de vista de la ecología de comunidades y uno de los primeros aportes para el estudio

funcional de está en el neotrópico.

Algunos grupos de insectos pueden representar una amenaza para los cultivos comerciales de

hongos, esperando la proyección de estos como alternativa alimentaría para el hombre, en

especial en nuestro país, se abre camino hacia el conocimiento de los mecanismos y dinámicas

que rigen esta asociación y así su posible manejo.


20

4. OBJETIVOS

4.1 OBJETIVO GENERAL

Caracterizar y estudiar la estructura, composición y funcionamiento de la comunidad de

insectos asociados a macromicetos en bosques de roble (Quercus spp) de la región de

Iguaque, Boyacá.

4.2 OBJETIVOS ESPECIFICOS

• Estudiar la composición, riqueza y abundancia de las especies de insectos asociados

a hongos macromicetos en bosques de Roble (Quercus spp).

• Determinar el efecto de la disponibilidad del hongo como recurso alimentario y su

relación con el ensamblaje de la comunidad de insectos micófagos.

• Determinar el efecto del estado de desarrollo del hongo sobre la riqueza y

abundancia de las especies de insectos asociados.

• Determinar el efecto del tamaño del hongo sobre la riqueza y abundancia de las

especies de insectos asociados.

• Establecer un modelo de sucesión de las especies en la comunidad de insectos

asociados a hongos macromicetos, y caracterizar sus patrones micro temporales en

la interacción.


21

6. MATERIALES Y METODOS

6.1 AREA DE ESTUDIO

6.1.1 Localización

El área de estudio se localiza en los 5° 39 y 5° 42 LN y 73°20 y 73°24 LO, a una altura de

2700 m. Esta situada en la vereda Capilla, municipio de Villa de Leiva, Boyacá, Colombia

(Figura 1), limita con el sector noroccidental del Santuario de Fauna y Flora de Iguaque;

esta región hace parte de la zona de amortiguación del parque.

Figura 1. Localización del área de estudio para el reconocimiento de insectos asociados a hongos macromicetos.


22

6.1.2 Clima y Precipitación

La región de Villa de Leyva presenta tres diferentes tipos de unidades climáticas: zona

seca, zona subhúmeda y zona húmeda, (Schutze 1999). El área de estudio pertenece a la

zona subhúmeda, donde predomina un régimen bimodal con dos picos de precipitación y

una marcada temporada seca (Figura 2).

0

50

100

150

200

250

Ene Feb M ar Abr M ay Jun Jul Ago Sep O ct N ov D ic

Prec

ipita

ción

-mm

Figura 2. Precipitación promedio mensual en el área de estudio (estación Arcabuco, 1982-2000. Fuente: Ideam 2001.)

El promedio anual de precipitación es de 1760 mm registrado para 19 años, las épocas de

mayor precipitación son marzo-abril y octubre-noviembre siendo el mes mas lluvioso

Noviembre (220 mm). La temporada seca corresponde a los meses de julio y agosto siendo

agosto el mes mas seco (54 mm).

La precipitación en el área; esta condicionada a las masas de nubes provenientes de la

cuenca media y baja del río Suárez y del valle del Magdalena, las cuales ascienden hasta la

región y descargan torrenciales lluvias (Schutze 1999).


23

Figura 3. Régimen de lluvias en el área de estudio (Estación Arcabuco, 1999-2001, Fuentes: Ideam 2001)

En la primera temporada lluviosa de 2001 (Figura 3), época que coincide con la del

muestreo, marzo y abril no alcanzan sus valores normales de lluvia y en general el año

presenta valores muy bajos de precipitación, exhibiendo el mes más seco de los últimos 9

años (Agosto con 9 mm).

6.1.3 Vegetación

Siguiendo la clasificación de zonas de vida propuesta por Holdridge, el área corresponde a

la zona de vida Bosque Húmedo Montano Bajo (BhMB), el paisaje se compone de

formaciones vegetales de pajonales y de matorrales cuya vegetación arbustiva esta

dominada por Maclania rupestres, Escallonia murtilloides (tibar) Senecios spp,

Gaiadendrum sp y Bucquetia glutinosa. La vegetación arbórea esta dominada Clusia spp y

Roble Quercus spp.

La presencia de formaciones herbáceas y arbustivas dominadas por una cobertura de

pastizales obedece en gran parte a la acción reiterada del fuego, tala y siembra de Pino y


24

eucalipto, que a través de la historia fueron desplazando los bosques nativos de Roble.

(Schutze 1999).

El área de estudio comprende pequeños remanentes de estos bosques principalmente

asociaciones Roble-Aliso (Quercus spp- Alnus spp), Roble-Encenillo (Querqus spp-

Weinmania tomentosa) y Roble- Guaques (Quercus spp-Clusia sp) localmente conocidos

como Robledales; el paisaje se mezcla con áreas de reciente ocupación y transformación en

donde las principales actividades económicas son los cultivos de Papa y ganadería de leche.

Se presentan otras actividades agrícolas de subsistencia como el cultivo de maíz, cebolla,

arveja, y en menor grado uso de la tierra para pastoreo y cría de ovejas (IGAC 1989).

6.2 FASE DE CAMPO

6.2.1 Colecta de hongos

Durante el periodo comprendido entre noviembre de 2000 y julio del 2001 se realizaron 12

salidas de campo con muestreos en una área control de robledal de aproximadamente 10 ha.

Durante los recorridos de muestreo se colectaron los carpóforos o cuerpos fructíferos de

macromicetos encontrados, la duración por cada salida de campo varió dependiendo la

cantidad de carpóforos encontrados, (aproximadamente 1 hora por salida) Para cada

carpóforo se utilizó un envase plástico con el fin de no dejar escapar los insectos asociados.

El esfuerzo de muestreo se midió en minutos recorridos a lo largo del área control.

6.3 FASE DE LABORATORIO

El mismo día del muestreo y en el menor tiempo posible se procede a separar los hongos

en cuatro categorías dependiendo su estado de desarrollo (Tabla 2). Una vez separados los

hongos se completó la información con el examen de las muestras, características físicas,

color, altura, diámetro del píleo, presencia y número de insectos, el número de muestraza

fecha y algunas otras observaciones (anexo 1).


25

En la preparación de las muestras de hongos se disectó una parte del carpóforo, esta se

introdujo en un sobre de papel y se secó en horno para muestras botánicas a una

temperatura aprox. de 25ºC, este manejo permite la preservación de la muestra para su

posterior determinación taxonómica.

Tabla 2. Descripción de cada estado de desarrollo en los carpóforos de hongos macromicetos (Modificado de Navarrete, 1977).

Estado de

desarrollo Descripción física

Estado I

Carpóforos inmaduros, con el

píleo poco extendido y el

himenio en ocasiones cubierto

por el velo. Fase previa a la

maduración.

Estado II

Carpóforos maduros. Píleo

extendido. Fase de liberación

de esporas por primera o única

vez.

Estado III

Carpóforos en descomposición

después de la liberación de

esporas. Húmedos o secos.


26

Estado IV

Carpóforos en descomposición,

húmedos o secos formando

parte de los componentes del

suelo.

Los insectos adultos se preservaron en alcohol al 70%. Los carpóforos infestados de larvas

se llevaron a las cámaras de cría, para el monitoreo de su crecimiento y desarrollo (Figura

4).

Figura 4. Insectos asociados a macromicetos: selección de larvas a partir de carpóforos.

6.3.1 Determinación taxonómica de los insectos y hongos colectados.

Para la determinación taxonómica de los insectos se utilizaron las siguientes claves: Mc

alpine (1981) para Drosophilidae, Clhoropidae, Phoridae, Muscidae, Scatopsidae,

Tachinidae, Psychodidae, Ceratopogonidae; Lane (1948), Mc Alpine (1981) y Papavero

(1978) para Mycetophilidae; Mc Alpine (1981) y Amorin (1992) para Sciaridae; Ashe

(1998) para Staphylinidae y Borror (1981) y Lawrence (1999) para las demás familias de

Coleóptera.


27

Los fragmentos de cuerpo fructífero fueron examinados en busca de estructuras

microscópicas que permitieran revelar su identidad. Observaciones de esporas de hongos

100 aumentos al microscopio, permitieron el reconocimiento de grandes grupos, familias y

géneros. Ocasionalmente se consideraron otras estructuras que facilitaron la determinación

a especie cuando el examen de las esporas no lo permitía.

La identificación micológica se basó en morfología de esporas (forma, tamaño,

ornamentación, grosor de la pared) de esporas, cistidios, elementos de la cutícula o hifas de

la trama de las lamelas, También se realizó un tratamiento con KOH al 2-5% y se

observaron las respuestas de reacción química del material fúngico frente al reactivo

Melzer con anotaciones del color final. El hidróxido de potasio permite reembeber las

estructuras, que han sido colapsadas en el proceso de secado; el reactivo de Melzer,

compuesto de yodo, reacciona de tres formas diferentes: si no existe reacción o sólo se dan

amarillos, se dice que la estructura es inamiloide (la mayoría); si la reacción es al rojo, es

dextrinoide (p. ej., las esporas de Rozites); y si es azul negruzco, amiloide (p. ej., las

esporas de los rusuláceos).

La identificación de agaricales se hizo a nivel de género siguiendo la diagnosis de Singer

(1986).

6.3.2 Cría de insectos

Las cámaras de cría se componen de recipientes de vidrio de boca ancha con una capa

aséptica de tierra negra (hasta formar una capa de aprox. de 2 cm.); esta con el fin de

albergar los insectos que después de alimentarse del tejido fúngico buscan suelo para seguir

su desarrollo al estadio de pupa. El montaje se cubre con una malla de nylon, o un tapón de

espuma (Figura 5).

Cada hongo se localizó en el interior sobre la capa de tierra, y se cerró herméticamente con

la malla o el tapón; el montaje se almacenó en un lugar oscuro y relativamente seco, debido

al comportamiento fotofóbico de las larvas y para evitar la contaminación por hongos.


28

Periódicamente se revisaron las cámaras de cría para extraer los nuevos adultos que

emergían; estos se registraron, cuantificaron y posteriormente se preservaron en alcohol al

70%. Cada cámara se mantuvo por dos meses después de su montaje.

Figura 5. Insectos asociados a macromicetos; Fase de Laboratorio. Cámaras de cría para el monitoreo del desarrollo del los insectos.

Luego de determinados los insectos se creó una base de datos con información acerca de

fecha de colecta, estados de desarrollo del hongo, insectos asociados a cada muestra y

abundancias.

6.4 ANALISIS DE LA INFORMACION

6.4.1 Relación Especies – Abundancia.

Para determinar la estructura de la comunidad a partir de las distribuciones de abundancia

de las especies se organizó la información del número de individuos por especie en clases

de abundancia y se realizó un gráfico de rango abundancia en escala logarítmica. Los datos

resultantes para la comunidad fueron procesados para verificar su ajuste a los siguientes

modelos:


29

Log Normal: S(R)= So exp(-a2R2), donde S(R) = número de especies en el Rth octavo a la

izquierda y derecha de la curva simetrica, So= número de especies en el octavo modal, y

a=(2α2)1/2

Series Logarítmicas: S/N = (1 – x)/x (-Ln (1 – x)); donde S = α[-Ln (1 – x)]N = número

total de individuos y α = N(1 – x)/x

Log Normal: S(R)= So exp(-a2R2), donde S(R) = número de especies en el Rth octavo a la

izquierda y derecha de la curva simétrica, So= número de especies en el octavo modal, y

a=(2σ2)1/2

Palo quebrado: S(n) = [S(S – 1)/N] (1 – n/N)S-2, donde S(n) es el numero de especies en

la clase de abundancia con n individuos.

Para establecer el modelo de abundancia al cual se ajustaban los datos, fueron realizadas

sus respectivas pruebas de bondad de ajuste Χ2, esta metodología básicamente prueba si las

frecuencias observadas están suficientemente próximas a las esperadas que podrían ocurrir

conforme a la Ho, en este caso Ho = los datos muestreados se ajustan al modelo de

distribución de abundancias.

6.4.2 Riqueza Esperada

Para calcular el numero de especies esperadas en la comunidad se utilizo estimadores no

parametricos Chao 1 y Chao, ACE estimador de riqueza de especies basado en la

abundancia e ICE estimador de riqueza de especies basado en la incidencia (Coddington

2000).

Se utilizo el programa estadístico EstimateS 6.0 b (Cowell 2000) que adopta un algoritmo

para estimar el promedio de la tasa a la cual las especies han sido colectadas. Finalmente se

construyó la curva de acumulación de especies, además de los modelos gráficos derivados

de Chao1, Chao2, ICE y ACE generados por el programa. Se interpreto el comportamiento

de la curvas de especies observadas, de únicos (singletons), de duplicados (dobletons) y el


30

calculo de los estimativos no parametricos para deducir que tan representada esta la

entomofauna y la micota con el muestreo en este estudio.

6.4.3 Índices de Riqueza, Diversidad y Dominancia

Para medir la riqueza y la diversidad de especies tanto de insectos como de hongos se

empleó el programa estadístico “sp divers.bas” incluído en el programa Statistical Ecology

(Ludwig & Reynolds, 1989) que calcula los índices de riqueza de Margalef (Dmg) y

Menhinick (Dmn), el índice de abundancia de Shannon (H’) y el índice de dominancia de

Simpson.(D) Estos estimadores pueden dar una idea de la relación Riqueza, dominancia y

abundancia-especies en la comunidad.

Las fórmulas de los índices usados son:

Margalef: DMg = (S – 1) / Ln (N) (Ludwig & Reynolds, 1988, Magurran, 1989) donde N es

la abundancia y S es el numero de especies.

Menhinick: DMn = S / √N (Ludwig & Reynolds, 1988, Magurran, 1989)

donde S = Número de especies.

Shannon: H’ = - ∑pi Ln pi (Ludwig & Reynolds, 1988, Magurran, 1989) donde pi = ni /N;

ni = Número de individuos de la especie i, y N = Número de individuos totales.

Simpson: ∑=

=s

iipD

1

2(Ludwig & Reynolds, 1988, ) donde pi es una proporción de la

abundancia de la especie i.

Para comparar la riqueza de esta fauna con otros trabajos similares se utilizó la metodología

de rarefacción (Simberloff citado por Stiling 1996), se comparó la riqueza obtenida por

Gutiérrez (1998) en bosques de roble en Antioquia, Whertheim et al (2000) para bosques

deciduos y de confieras en Dwingelderveld-Holanda y Hackman y Meinander 1979 en

Finlandia, para un tamaño de muestra de 2000 individuos.

Rarefacción: E(s)=∑i=1s[1-((N-Ni/N)/(N/n))] (Stiling 1996)


31

Donde E(s) es el numero esperado de especies en la muestra enrarecida, n es el tamaño de

muestra estándar (para este caso 2000 individuos) N es el numero total de individuos en la

muestra ha enrarecer, y Ni es el numero de individuos de la iesima especie. En la formula

las expresiones (N-Ni/N) y (N/n) corresponden a una combinación.

6.4.4 Relación precipitación-hongos-Diversidad de insectos

La presencia de cuerpos fructíferos esta relacionada principalmente con la humedad

disponible en el suelo, además de la calidad del mismo y cantidad de hojarasca. Para

evaluar el efecto de la precipitación en la abundancia de hongos se comparó el valor de

precipitación los siete días antes de la colecta y el número de carpóforos encontrados para

el día del muestreo, por medio del coeficiente r de correlación de Pearson se estableció la

relación entre el número de hongos presentes y los valores de precipitación.

Este mismo análisis se aplicó para evaluar el efecto del número de hongos sobre la

entomofauna así: comparación del número de hongos por día de colecta y la cantidad de

insectos asociados a estos. Igualmente se aplicaron índices de correlación para evaluar la

relación entre los valores de precipitación y la abundancia de insectos.

6.4.5. Selección de Hospederos

Con el propósito de establecer las relaciones entre insectos-hongos y la preferencia de

hospederos, se cuantificó las frecuencias de las familias de insectos encontrados en las

diferentes familias de hongos hospederos (anexo Nº6) y se realizó un análisis de

correspondencia simple. El análisis de correspondencia nos permite hacer una descripción

de los perfiles o distribuciones condicionales en la relación insectos-hongos representadas

en un plano factorial, este modelo grafico sugiere que la proximidad entre puntos; se puede

interpretar como dependencia estadística, esta metodología nos permite obtener

información acerca de la relación entre hongos hospederos e insectos asociados.


32

A partir de las cuantificaciones obtenidas del análisis de correspondencia se aplicó un

análisis de clusters, el cual congrega a hongos e insectos en grupos, de tal forma que sea

homogénea la distribución dentro de los grupos y muy heterogénea entre grupos.

6.4.6. Amplitud de la dieta alimenticia

La amplitud de la dieta entre morfoespecies de insectos fue calculada como

piiB

2/1 ∑= donde pi es la fracción de individuos de la especie de insectos en el hongo

i (Southwood 1978) B se incrementa con la diversidad de hongos en la cual el insecto ha

sido encontrado, de manera se pretende evaluar la existencia de competencia interespecífica

por el hongo como recurso alimenticio. El sobrelapamiento de dietas entre pares de familias

de insectos fue calculado como )( , yixiixy ppMIN∑=α en donde Pxi es la proporción del

taxón x en el hongo i y MIN(pxi, pyi) es la mínima relación de pxi y pyi

6.4.7. Categorías Trófica

Según las preferencias por el hospedero, el grado de dependencia por el hongo y su

permanencia en este durante su desarrollo, la entomofauna se dividió en cuatro categorías

tróficas:

• Fungívoros primarios: insectos cuya asociación con el hongo es obligada, exhiben una

leve preferencia por algunos grupos de hongos, tienden a presentarse en los primeros

estadios del hongo aunque es común también encontrarlos en estados mas

desarrollados de maduración

• Fungívoros Secundarios: Insectos cuya asociación no es del todo dependiente; se

encuentran principalmente en los últimos estados de desarrollo del hongo especialmente

cuando este inicia su proceso de descomposición.


33

• Detritívoros: se alimentan de una amplia variedad de material orgánico en

descomposición incluyendo hongos, al igual que los fungívoros secundarios, se

encuentran en los últimos estados avanzados de desarrollo del hongo.

• Predadores: este grupo se alimenta principalmente de los individuos inmaduros de los

grupos anteriormente descritos; en esta categoría se incluyen los insectos que

conforman el último escalón de la cadena trófica incluyendo insectos parasitóides.

6.4.8. Relación Disponibilidad del recurso - Diversidad de insectos

Para evaluar el efecto de la disponibilidad del hongo como recurso sobre la riqueza y

abundancia de insectos, se comparó el número de hongos encontrados para cada día de

colecta con la riqueza y abundancia a través de un análisis de varianza y el test de de

medias de Duncan. Se proponen tres categorías de disponibilidad de hongos por día de

colecta:

• Bajo nivel de disponibilidad: menos de 20 hongos el día de la colecta.

• Mediano nivel de disponibilidad: de 20 a 40 hongos el día de la colecta.

• Alto nivel de disponibilidad: mas de 40 hongos el día de la colecta.

6.4.9. Relación Área - Especies de Insectos

Teniendo en cuenta el modelo clásico área-especies (Mac Arthur & Wilson 1967) en el que

se relaciona el tamaño de una isla y su número de especies, se evaluó la relación entre el

tamaño del carpóforo y la riqueza de especies de la entomofauna presente

Se calculo el volumen aproximado del hongo teniendo en cuenta el diámetro del píleo y la

altura del estípite como si este fuera un cilindro, a este valor se le resto un cuarto del total

del volumen y se obtuvo un volumen final que representa una aproximación al volumen


34

verdadero del hongo, este fue utilizado como un índice del tamaño del hongo y el cual

permitió comparar las variables tamaño, riqueza y abundancia de especies. Por medio del

coeficiente r de correlación de Pearson se compararon las variables tamaño-riqueza de

especies y Tamaño-abundancia. Los hongos se agruparon en tres categorías de tamaños;

con el fin de identificar la categoría de tamaño más importante con relación a la riqueza de

especies se utilizó el análisis de varianza y el test de comparación de medias de Kruskall-

Wallis

6.4.10. Relación Estados de desarrollo - Diversidad de insectos

En la evaluación del efecto del estado de desarrollo del hongo sobre la abundancia de la

entomofauna se comparó la abundancia relativa de insectos para cada uno de los cuatro

estados de desarrollo del hongo, se realizo un análisis de varianza y el test de Duncan para

establecer las diferencias dentro del mismo estado de desarrollo del hongo y entre los

cuatro estados de desarrollo.

De la misma manera se evaluó el efecto de cada estado de desarrollo con respecto a la

riqueza de especies por medio del análisis de varianza y el test de comparación de medias

de Kruskall-Wallis

6.4.11. Patrones de Sucesión de la entomofauna

Para identificar la existencia de algún patrón en el recambio o permanencia de grupos de

insectos que colonizan este tipo de sustrato, se registró la presencia de las familias de

insectos y las categorías ecológicas para cada estado del hongo en las familias

Cortinariacea y Russulaceae.


35

7. RESULTADOS

7.1 CARACTERIZACION DE LOS INSECTOS ASOCIADOS

7.1.1 Abundancia

Se encontraron 1778 individuos en estado adulto y en laboratorio se criaron otros 3409 para un

total de 5187 insectos distribuidos en 48 morfoespecies (Anexo 2), 21 familias y 3 órdenes

(Tabla 3). Las familias más abundantes son Drosophilidae, Endomychidae Scatopsidae y

Derodontidae, las menos abundantes están representadas por una única especie con un número

bajo de individuos. La figura 6 describe la forma en que los individuos están distribuidos por

familias en orden de mayor a menor abundancia.

2558

1185

298248 229 227

13494 83 39 26 21 19 14 12

0

200

400

600

800

1000

1200

1400

1600

1800

2000

2200

2400

2600

Nº d

e in

divi

duos

Droso

philidae

Endomychidae

Scatopsid

ae

Derodontid

ae

Staphyli

nidae

Myceto

philidae

Sciarid

ae

Leiodidae

Phoridae

Psych

odidae

Otras f

amilia

s

Chloropidae

Ceratopogonidae

Procto

trupidae

Formici

dae

Figura 6. Distribución de abundancias por familia de insectos asociados a hongos macromicetos en robledales de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá).

7.1.2 Relación especies-abundancia

Según Magurran (1996) las distribuciones de abundancia de las especies emplean toda la

información reunida en una comunidad y dan la más completa descripción matemática de los


36

Tabla 3. Composición de la entommofauna asociada a los hongos macromicetos en la region de Iguaque (Villa de Leyva,Boyacá). Se incluyen las abundancias absolutas y estilo porcentual de las especies presentes.

Orden Especie Nº de Individuos %

Sp.1 25 0,48

Sp.2 45 0,87

Sp.3 17 0,33

Sp.4 7 0,13

Sp.5 63 1,21

Sp.6 93 1,79

Sp.7 1886 36,36

Sp.8 351 6,77

Sp.9 46 0,89

Sp.10 25 0,48

Leia sp. 1 2 0,04

Mycetophila sp. 1 57 1,10



Zigomia sp. 1 1 0,02

Bradysia sp. 1 81 1,56

Scatopsciara sp. 1 49 0,94

Scatopsciara sp. 2 4 0,08

Sp.1 8 0,15

Sp.2 3 0,06

Sp.3 10 0,19

Sp.1 33 0,64

Sp.2 29 0,56

Sp.3 21 0,40

Sp.1 5 0,10

Silvicola sp. 1 2 0,04

Sp.1 3 0,06

Sp.1 298 5,75

Sp.1 6 0,12

Sp.1 39 0,75

Sp.1 19 0,37

Staphylinidae Sp.1 2 0,04

Sp.1 1 0,02

Sp.1 98 1,89

Sp.2 45 0,87

Sp.3 5 0,10

Sp.4 2 0,04

Sp.5 34 0,66

Sp.6 42 0,81

Sp.1 1167 22,50

Sp.2 18 0,35

Sp.1 248 4,78

Leptodirinae Sp.1 94 1,81

Aphodiinae Sp.1 2 0,04

Sp.1 2 0,04

Sp.1 6 0,12

Solenopsis sp. 1 12 0,23

Quintanus sp. 1 14 0,27

Familia-Subfamilia

Diptera Drosophilidae

Mycetophilidae

Sciaridae

Chloropidae

Phoridae

Muscidae

Anisopodidae

Tipulidae

Scatopsidae

Tachinidae

Psychodidae

Ceratopogonidae

Aleocharinae

Aleocharinae

Aleocharinae

Endomychidae

Dedorontidae

Leiodidae

Scarabidae

Pselaphidae

Elateridae

Hymenoptera Formicidae

Proctotrupidae

Coleoptera Osorinae

Oxitelinae

Aleocharinae

Aleocharinae

Aleocharinae


37

datos, por lo que su estudio es una herramienta diagnóstico del ecosistema y el mejor

estimador de la diversidad.

Se observa que las especies en el total de la muestra se distribuyen normalmente, según

ordenes de abundancia; esto significa la existencia de pocas especies abundantes y un numero

alto de especies raras. La figura 7 relaciona las clases de abundancias con el número de

especies por clase.

0

2

4

6

8

10

12

14

0,0 1,0 1,3 1,4 1,5 1,6 1,6 1,7 1,8 1,9 2,0 2,1 2,5 3,1

Log Abundancia

Nº d

e sp

p

Figura 7. Distribución de abundancias en la comunidad de insectos asociados a hongos en robledales de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá).

La ordenación de las especies en una secuencia de mayor a menor rango también exhibe una

distribución normal de sus abundancias (Figura 8).


38

1

10

100

1000

0 10 20 30 40 50 60

Secuencia de especies

Log

Abun

danc

ia

Figura 8. Distribución de abundancias por rangos de especies de insectos asociados a hongos en robledales de la region de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá).

Se realizaron varias pruebas para determinar el modelo de abundancia que mejor se ajustara

con los datos obtenidos. Según metodología planteada por Magurran (1988) se examinaron los

modelos log normal, logarítmica y palo quebrado utilizando como criterio de bondad de ajuste

el test de chi-cuadrado (Tabla 4).

Como se observa en la tabla 4, para la muestra de 5187 individuos el valor X2= 10.57 para

gl=10 obtenemos un P valor = 0.47. En vista que la probabilidad es mayor que el nivel de

significancia fijado (α=0.05). No podemos rechazar la Ho, por lo tanto con los datos obtenidos

en este estudio estadísticamente se puede concluir que los datos concuerdan con el modelo de

abundancias de especies log normal. Los datos de abundancias y sus transformaciones del

ajuste al modelo mencionado se consideran en el anexo 3.

Tabla 4. Valores de probabilidad y de prueba de bondad de ajuste a los modelos teóricos de distribución de abundancias (log normal, logaritmico y palo quebrado)

Modelo Gl X2 Valor de P

Log Normal 10 10.57 0.47

Serie logaritmica 10 3143.34 0

Palo quebrado 10 118.37 1,08332E-20


39

Los valores calculados para cada índice de riqueza y diversidad utilizado (Shannon, Margalef,

Menhinick, Simpson y equitatividad) se expresan en la tabla 5.

Tabla 5. Valores calculados para los índices de diversidad y equitatividad en la comunidad de insectos asociados a hongos en robledales de Iguaque.

7.1.3 RIQUEZA ESPERADA

El número de especies encontradas depende principalmente del número de muestras que se

hayan tomado, así que las especies más comunes estarán representadas en las primeras

muestras y a medida que se incrementa el muestreo es posible que otras especies mas raras se

añadan a la cuenta, es por ello que la curva de acumulación de especies permite establecer que

tan completo fue el muestreo además de relacionar una medida de esfuerzo de muestreo con el

número acumulado de especies por cada incremento en el esfuerzo, es también útil para

comparar la riqueza esperada y la observada (Cowell y Coddington 1994 ).

La figura 9 representa la curva de acumulación de especies de insectos con respecto al

esfuerzo de muestreo (horas de colecta), las estimas para ICE, Chao1 y Jacknife 2 el

comportamiento de las curvas de singletons (únicos) y doubletons (duplicados).

INDICE VALOR

Shanon 2.28

Equitatividad 0.58

Margalef 5.61

Menhinick 0.66

Simpsom 0.19


40

48

54,96

0

20

40

60

80

100

120

140

160

180

0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12Salidas de campo

Riq

ueza

de

espe

cies

Sobs Jack2 ICE Chao1 Singletons Doubletons

Figura 9. Curva de acumulación de especies de insectos asociados a hongos y estimas de riqueza para Chao1, ICE y Jacknife 2 con respecto a las salidas de campo en robledales de Iguaque.

De la misma manera se considera la curva de acumulación de especies y estimas de riqueza

para ACE, ICE, Chao1, Chao 2 con respecto al numero de hongos macromicetos hospederos

(figura 10).

La tabla 6 muestra los valores de riqueza esperada calculados para otros estimadores no

parametricos.


41

0

10

20

30

40

50

60

0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100

110

120

130

140

150

160

170

180

190

200

210

220

230

240

250

260

270

280

290

300

Numero de Hongos

Riq

ueza

acu

mul

ada

de e

spec

ies

Sobs

Singletons

Doubletons

ACE

ICE

Chao1

Chao2

Figura 10. Curva de acumulación de especies de insectos y estimas de riqueza para Chao1, Chao 2, ICE, ACE con respecto al número de hongos muestreados.

Tabla 6. Estimas de riqueza para Chao1, Chao2, Jacknife de primer orden, Jacknife de segundo orden, Ace e ICE de la comunidad de insectos asociados a hongos en robledales de Iguaque

ESTIMADOR RIQUEZA

S obs 48

Chao 1 corregido 54.97

Chao 2 corregido 54.96

ICE 54.91

ACE 53.69

Jacknife 1 52.58

Jacknife 2 62.8

Las comparaciones bajo la técnica de rarefacción (Simberloff 1972 citado por Stiling 1996)

con otras entomofaunas de micetócolos indican que en este estudio se reportan valores de

diversidad mas altos(figura 11). Cabe mencionar que para el trabajo de Hackman y Meinander

1979 en Finlandia se encontró 112 especies pero se desconoce el numero total de individuos

en ese estudio.


42

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

0 100 200 300 400 500 600 700 800 900 1000 1100 1200 1300 1400 1500 1600 1700 1800 1900 2000

Nº de individuos

Nº d

e es

peci

es

Boyacá Antioquia Dwingelderveld

Figura 11.Curvas de rarefacción y estimación de diversidad de insectos habitantes de macromicetos en bosques de roble de Colombia (Boyacá y Antioquia), comparada con la diversidad en un bosque de zona templada (Dwingelderveld-Holanda).

7.1.4 Categorías Tróficas

Sin duda los fungívoros primarios colonizan el sustrato en los primeros estados de desarrollo.

Sin embargo, se encontró un numero apreciable en estados avanzados de desarrollo, las

tendencias en la selección de hospederos por los fungívoros primarios en algunas ocasiones

contradicen su supuesta preferencia por algunos estados de desarrollo y grupos de hongos;

algunos fungívoros secundarios se encontraron en estados tempranos de desarrollo, esta forma

de clasificación puede representar un intento de aproximación si se tiene en cuenta los hábitos

alimenticios en los insectos (Bruns 1984).

Considerando que especies de una misma familia guardan similitud en sus patrones de

alimentación se encontró un total de 25 especies de Fungívoros primarios 13 especies de

fungívoros secundarios, 7 especies de Detritívoros y 3 especies de depredadores en este grupo

se incluye una especie de avispa parasitoide (tabla 7).


43

Tabla 7. Caracterización trófica de las familias de insectos asociados a hongos macromicetos según sus hábitos alimenticios y grado de dependencia por el hongo.

Fungívoros

primarios

Fungívoros

secundarios

Detritívoros Depredadores

Drosophilidae

Mycetophilidae

Endomychidae

Staphylinidae

Leiodidae

Psychodidae

Derodontidae

Sciaridae

Chloropidae

Scatopsidae

Phoridae

Pselaphidae

Formicidae

Anisopodidae

Ceratopogonidae

Muscidae

Tipulidae

Scarabaeidae

Tachinidae

Elateridae

Proctotrupidae

Al cuantificar cada nivel trófico de acuerdo a la abundancia relativa, se obtiene que los

fungívoros primarios mantienen un predominio amplio, con respecto al resto de categorías.

(Figura 12).

18% 1%1%80%

Fungivoros primariosFungivoros secundariosDetritivorosDepredadores

Figura 12. Predominio ecológico de las categorías tróficas según la abundancia relativa de los insectos asociados a hongos macromicetos en robledales de Iguaque (Villa de Leyva-Colombia)


44

7.2 CARACTERIZACION DE LOS HONGOS HOSPEDEROS

7.2.1 Abundancia de hongos macromicetos

Los resultados obtenidos para la micota presente consideran cada cuerpo fructífero como un

único individuo de esta forma se facilita la cuantificación, estudio y valoración de los datos

obtenidos. Se colectaron 309 hongos de los cuales 226 presentan identificación genérica o

específica, distribuidos en 12 familias y 48 morfoespecies (Anexo 4).

La mayor parte de hongos colectados son macromicetos simbiotróficos (anexo 5), toda la biota

de macromicetos está representada en el primer nivel, el mantillo; el horizonte de humus

contiene todos los grupos excepto Cortinarius. Shubin (2001) reporta en su trabajo a

Cortinarius como dominante en la biota de bosques vírgenes. La alta presencia de Cortinarius

en Colombia ya había sido registrada por Singer (1963) para bosques de roble en la cordillera

oriental. En la cordillera occidental también se da una gran cantidad de especies de

Cortinarius (Matallana, com. pers.).Este género es muy complejo y rico en especies, unas 400

según Hawksworth et al. (1995). Algunas especies de cortinarios poseen orelanina y

cortinarinas, responsables de fallas renales severas (Hawksworth et al., 1995). A diferencia de

otros macromicetos, ejemplares de este genero no son consumidos por los pobladores locales,

esto se asegura su presencia durante su fructificación (Henao com. pers).

En la caracterización de los hongos hospederos se aprecia una marcada presencia de especies

representadas por un solo individuo además se destaca la dominancia de las familias

Cortinariaceae y Russulaceae cuyas especies representan cerca del 50% del total de la micota

presente en el área muestreada (Tabla 8).


45

Tabla 8. Composición de la micota hospedera de insectos en la región de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá) se incluye las respectivas abundancias absolutas y relativas.

O rd en F am ilia E sp ec ie N º d e Ind iv id uo s %

A m an itac ea A m an ita s p 1 1 0 ,44

S p . 1 2 0 ,88

S p . 2 2 0 ,88

P s iloc y be s p .1 2 0 ,88

S tropha r ia s p .1 1 0 ,44

C olly b ia s p .1 2 0 ,88

C ly toc y be s p .1 2 0 ,88

Lac c ar ia s p .1 1 0 ,44

Lac c ar ia s p .2 1 0 ,44

Lep is ta s p .1 1 0 ,44

T ric ho lom a s p .1 2 0 ,88

S p . 1 3 1 ,33

S P . 2 2 0 ,88

S p . 3 1 0 ,44

S p . 4 3 1 ,33

S p . 5 1 0 ,44

S p . 6 1 0 ,44

S p . 7 2 0 ,88

S p . 8 1 0 ,44

S p . 9 2 0 ,88

S p . 1 0 1 0 ,44

S p . 1 1 1 0 ,44

S p . 1 2 1 0 ,44

S p . 1 3 2 0 ,88

S p . 1 4 1 0 ,44

S p . 1 5 1 0 ,44

E n tolom atac eae E n to lom a s p . 1 1 0 ,44

P lu teac eae P lu teus s p . 1 1 0 ,44

B oletales B oletac eae S p . 1 11 4 ,87

C ortina r ius s p . 1 32 14 ,16








G y m nop ilus s p . 1 1 0 ,44

R oz ites s p . 1 1 0 ,44

Lyc operdales Lyc operdac eae Ly c ope rdon s p . 1 1 0 ,44

P leu ro tus s p . 1 1 0 ,44

P leu ro tus s p . 2 1 0 ,44

Lac ta r ius ind igo 3 1 ,33

Lac ta r ius des c ep tiv us

2 0 ,88

Lac ta r ius s p 1 42 18 ,58

R us s u la s p 1 23 10 ,18

R us s u la s p 2 1 0 ,44

G om phales G om phac eae R am ar ia s p . 1 7 3 ,10

A garic ales

C opr inac eae

S trophar iac eae

T ryc holom atac eae

R us s u lales R us s u lac eae

C ortinar ia les C ortinareac ea

P oria les Len tinac eae


46

La figura 13 describe la forma como se distribuyen los individuos por familias, en un orden de

mayor a menor abundancia.

92

71

32

11

74 3 2 1 1 1 1

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Nº d

e in

divi

duos

Cortinari

acea

e

Russu

lacea

e

Trycho

lomatace

ae

Boletac

eae

Gomphacea

e

Coprinac

eae

Strophari

acea

e

Lentin

acea

e

Amanita

ceae

Entolomatace

ae

Plutea

ecea

e

Lycoperd

acea

e

Figura 13. Distribución de las abundancias por familia de hongo hospedante de insectos en robledales de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá).

7.2.2 Relación especie-abundancias

Al igual que para el análisis de la comunidad de insectos se calcularon los valores de los

índices de riqueza, diversidad y equitatividad (Tabla 9).

Tabla 9. Índices de riqueza, diversidad y equitatividad para la comunidad de hongos macromicetos hospedantes de insectos en robledales de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá)

Indice Valor

Margalef 8.6

Menhinick 3.19

Simpsom 8.818092-02

Shannon 2.93

Equitatividad 0.75


47

También se graficó la distribución de las abundancias (figura 14) de las especies de hongos y

se observa que la mayoría de especies están representadas por un numero muy bajo de

individuos.

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

0,4 0,9 1,1 1,2 1,4 1,4 1,5 1,6 1,6

Log Abundancia

Nº d

e sp

p

Figura 14. Distribución de las abundancias para la comunidad de hongos macromicetos hospedantes de insectos en Robledales de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá).

7.2.3 Riqueza esperada

La tabla 10 presenta los valores de riqueza calculados para los estimadores Chao 1, Chao 2,

Jacknife de primer orden, Jacknife de segundo Orden, ACE e ICE.

Tabla 10. Estimas de riqueza esperada para Chao1, Chao2, Jacknife de primer orden, Jacknife de segundo orden, ACE e ICE de la comunidad de hongos macromicetos hospedantes de insectos en bosques de roble de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá).

Estimador Riqueza

S obs 32

Chao 1 78,28

Chao 2 60,76

ICE 66,71

ACE 69,33

Jacknife 1 49,27

Jacknife 2 61,14


48

La figura 15 corresponde a la curva de acumulación de especies donde se compara los datos de

riqueza observada y esperada para los estimadores Chao 1, ICE y ACE.

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11Horas de muestreo

Nº d

e es

peci

es

Sobs Singletons Doubletons Jack2 ICE Chao1

Figura 15. Curva de acumulación de especies y estimas de riqueza esperada para Chao1, ICE y Jacknife2 de la comunidad de hongos macromicetos hospedantes de insectos en robledales de Iguaque (Villa de leyva-Boyacá).

7.2.4 Relación Precipitación-hongos-diversidad de insectos

El coeficiente de correlación r de Pearson para las variables precipitación y hongos dió un

valor de 0.3256 y un valor de F de 0.3017 lo cual indica que no existe relación entre estas

variables, en contraste el valor de la correlación para hongos-insectos: 0.5807 y un valor P de

0.0242 lo que indica que hay evidencia estadística para afirmar la existencia de una relación

directa entre el numero de hongos y numero de insectos asociados. Las variables

precipitación-insectos cuyo coeficiente dio 0.5951 con un valor F de 0.0412 indica que existe

evidencia estadística para afirmar que existe alguna relación entre e lluvia y abundancia de

insectos (Tabla 11).


49

Tabla 11. Coeficiente r de correlación de Pearson para las variables precipitación, Numero de hongos y Numero de Insectos

Precipitación Log Nº de hongos Log Nº de hongos Coeficiente r 0.3256

Valor de F 0.3017 Log Nº de insectos Coeficiente r 0.5951 Coeficiente r 0.5807

Valor de F 0.0412 Valor de F 0.0477

7.3 INTERACCION INSECTO-HONGO

7.3.1 Selección de Hospederos

De las 21 familias de insectos encontradas; 9 exhiben un alto número de individuos asociados

a las 5 principales familias de hongos hospederos, la tabla 12 presenta los valores de las

frecuencias de insectos encontradas en sus respectivos hongos.

Tabla 12. Numero de insectos por familia de hongo hospedero encontrados en robledales de Iguaque.

Cortinariaceae Russulaceae Trycholomataceae Boletaceae Gomphaceae

Drosophilidae 173 595 287 413 67

Endomychidae 0 413 0 0 15

Scatopsidae 39 50 78 11 0

Derodontidae 0 126 0 0 0

Staphylinidae 19 137 10 1 0

Mycetophilidae 52 80 23 0 3

Sciaridae 9 27 1 5 13

Leiodidae 7 49 1 0 0

Phoridae 50 1 21 0 0

Estos insectos presentan una alta preferencia por las familias Cortinariacea, Russulaceae y

Trycholomataceae, El mayor número de familias y de insectos se registro en la familia

Russulacea (tabla 13).


50

Tabla 13. Principales familias de hongos hospederos por numero de familias e insectos asociados.

Familia de hongo Nº de insectos Nº de insectos

por hongo

Nº de familias de

insectos asociadas

Cortinariaceae 364 3.95 11

Russulaceae 1540 21.6 17

Trycholomataceae 424 13.6 8

Boletaceae 430 39 4

Gomphaceae 110 15.7 7

Durante las salidas de campo se registraron tendencias y fluctuaciones en las abundancias de

las familias de insectos y la presencia de carpóforos, los picos más altos se encuentran poco

después de la aparición de un considerable número de hongo (figura 16).

0

0,05

0,1

0,15

0,2

0,25

0,3

0,35

0,4

0,45

0,5

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

Salida de Campo

Abu

ndan

cias

rela

tivas

de

inse

ctos

Drosophilidae Mycetophilidae Derodontidae Scatopsidae Abundancia Hongos

Figura 16. Abundancias relativas de las principales familias de insectos y total de hongos durante el periodo de muestreo.


51

7.3.2 Amplitud de la dieta

Se calculo la amplitud y sobreposición de la dieta para cada especie y para las familias de

insectos sobre la utilización del hongo como recuso (anexo 7), el valor fluctúa entre 1 y 7, un

valor cercano a 1 se relaciona con especies que utilizan solo una pequeña proporción de

especies hongos disponibles y viceversa, el promedio de este valor para la comunidad es de

1.74 entre especies y 1.66 para familias. El calculo para sobreposición de nicho por parejas de

familias fluctúa entre 0 y 2, cuando dos grupos no tienen ninguna especie de hongo hospedero

en común su valor es 0, y 2 cuando comparten las mismas familias de hongos como recurso.

El promedio de sobreposición para la comunidad es de 0.96.

7.3.3 Relación disponibilidad del recurso-diversidad de insectos

El valor de P>chi- cuadrado para las fuentes de variabilidad (disponibilidad baja, media y alta)

con respecto a riqueza de especies fue mayor de 0.05, lo cual indica que no existen diferencias

significativas entre la categoría de disponibilidad del recurso y riqueza de especies de insectos

(anexo 7). En contraste el valor de P>chi-cuadrado con respecto a las abundancias por

categoría este valor es de 0.0903 lo cual indica que se encuentran diferencias en el numero de

insectos encontrados por categoría de disponibilidad de recurso (Tabla14).

El test de comparación de medias de Duncan agrupa las categorías disponibilidad baja y

media, se observa que estas no presentan diferencias significativas lo que indica un similar

comportamiento de las abundancias de insectos para estas dos categorías. El análisis indica

adicionalmente que la categoría disponibilidad alta del recurso es la más importante en cuanto

a la abundancia de insectos (Tabla 15).


52

Tabla 14. Salida SAS análisis de varianza para abundancia de insectos con respecto a la categoría de disponibilidad del recurso.

Tabla 15.Test de comparación de medias de Duncan para abundancias de insectos encontradas por categoría de disponibilidad de hongos como recurso.

Duncan Grouping Disponibilidad Mean N

A Disponibilidad Alta 860.0 3

B Disponibilidad media 358.2 5

B Disponibilidad baja 167.3 4

7.3.4 Relación área-especies

El modelo clásico de área-especies (MacArthur y Wilson 1967) no se encuentra exitosamente

representado en la relación entre el tamaño del hongo y riqueza de especies de insectos;

adicionalmente los valores del coeficiente de correlación son muy bajos (anexo 9) esto indica

que no hay evidencia estadística para afirmar que haya una relación entre el tamaño del hongo

y la diversidad de insectos.

El análisis de varianza señala que existe evidencia para afirmar que hay diferencias entre la

riqueza de especies de insectos encontrada en cada una de las tres categorías de tamaño (Tabla

16), se evidencia también que principalmente en hongos de talla pequeña es donde se halla la

mayor riqueza de especies de insectos asociados.

Analisis de varianza para variable ABUNDANCIA DE INSECTOS Clasificado por DISPONIBILIDAD DISPONIB LIDAD N MEDIA Entre MS Dentro MS 427713.225 62493.2833 baja 4 167.25 mediana 5 358.20 F Value Prob > F alta 3 860.00 6.844 0.0156 Median Scores (Number of Points Above Median) for Variable INSECTOS Classified by Variable DISPONIB Sumaof Esperado Std Dev Mean DISPONIBILIDAD N Scores Under H0 Under H0 Score baja 4 0.0 2.00 0.85 0.00 mediana 5 3.0 2.50 0.89 0.60 alta 3 3.0 1.50 0.78 1.00 Median 1-Way Analysis (Chi-Square Approximation) CHISQ = 6.6000 DF = 2 Prob > CHISQ = 0.0369


53

Tabla 16. Salida SAS para el análisis de la varianza de Krusskall Wallis para riqueza de especies con respecto al tamaño del hongo.

La figura 17 muestra la distribución de las abundancias y riquezas de insectos de acuerdo al

tamaño de los hongos

.

0,00

0,10

0,20

0,30

0,40

0,50

0,60

0,70

0,80

0,90

1,00

1,00 1,20 1,40 1,60 1,80 2,00 2,20 2,40 2,60 2,80

log Tamaño

Log(

rique

za)

0,00

0,50

1,00

1,50

2,00

2,50

3,00

Log(

Abun

danc

ia)

log(riqueza)log(abundundancia)

Figura 17. Correlación entre el tamaño del hongo con respecto a la abundancia y riqueza de especies de insectos asociados.

Analisis de varianza para la variable RIQUEZA DE INSECTOS Clasificado por la variable TAMAÑO AREA N MEDIA Entre MS Dentro MS 209.083333 37.2777778 1 4 20.25 2 4 15.25 F Value Prob > F 3 4 6.00 5.609 0.0262 Wilcoxon Scores (Rank Sums) for Variable RIQUEZA Classified by Variable AREA Sum of Expected Std Dev Mean AREA N Scores Under H0 Under H0 Score 1 4 36.00 26.0 5.87 9.00 2 4 31.50 26.0 5.87 7.87 3 4 10.50 26.0 5.87 2.62 Kruskal-Wallis Test (Chi-Square Approximation) CHISQ = 7.1500 DF = 2 Prob > CHISQ = 0.0280


54

7.3.5 Relación Estado de desarrollo-diversidad de insectos

Existe evidencia estadística para afirmar diferencias entre las abundancias de insectos

econtrados para cada estado de desarrollo del hongo P=0.0001, α=0.001 (anexo 10).

La prueba con el test de comparación de medias de Duncan agrupa el estado 1 y 2, esto indica

que en estos estados de desarrollo no hay diferencia significativa en la abundancia de insectos

encontrados. También se deriva que el estado 3 de desarrollo del hongo se asocia con el mayor

número de insectos (Figura 18 y Anexo11).

0

0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

0,6

0,7

0 1 2 3 4 5Estados de desarrollo

Figura 18. Agrupación por el test de medias de Duncan para abundancias de insectos de acuerdo al estado de Desarrollo del hongo.

Debido a que se registró una baja cantidad de hongos en estados 1 y 2, en el estudio de

varianza y su agrupamiento se asumió como un solo estado de desarrollo; de esta forma el

valor de p>chi-cuadrado fue =0.0325, lo que indica una diferencia significativa entre el estado

del hongo y la riqueza de especies de insectos (Tabla 19). Es consistente en consecuencia

afirmar que el estado 3 se asocia con el mayor valor de riqueza de insectos asociados.


55

Tabla 19. Salida SAS para análisis de la Varianza de Kruskall-Wallis para riqueza de especies con respecto a estados del hongo

7.3.6 Patrones de sucesión de la entomofauna

Para cada estado de desarrollo de las dos familias más abundantes en el estudio, se registró la

presencia de insectos teniendo en cuenta su categoría trófica, la figura 19 y 20 muestra las

ocupaciones de los grupos tróficos para cada estado de desarrollo de la familia Cortinariacea y

Russulacea respectivamente.

Analysis of Variance for Variable RIQUEZAClassified by Variable ESTADO DE DESARROLLO ESTADO N Mean Among MS Within MS 156.333333 40.6944444 1.2 4 7.2500000 3 4 19.7500000 F Value Prob > F 4 4 13.2500000 3.842 0.0622 Wilcoxon Scores (Rank Sums) for Variable RIQUEZA Classified by Variable ESTADO DE DESARROLLO Sum of Expected Std Dev Mean ESTADO N Scores Under H0 Under H0 Score 1.2 4 11.0 26.0 5.83614651 2.75000000 3 4 36.0 26.0 5.83614651 9.00000000 4 4 31.0 26.0 5.83614651 7.75000000 Kruskal-Wallis Test (Chi-Square Approximation) CHISQ = 6.8505 DF = 2 Prob > CHISQ = 0.0325


56

Figura 19. Grupos de insectos de insectos asociados a cada estado de desarrollo para hongos de la familia Cortinariaceae encontrados en robledales de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá).

Figura 20. Grupos de insectos asociados en cada estado de desarrollo para hongos de la familia Russulaceae encontrados en robledales de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá).


57

8. DISCUSION

8.1 Ensamblaje de la comunidad de insectos asociados a hongos

Una distribución con pocas especies dominantes y un gran número de especies raras es común

en comunidades de insectos asociados a Hongos (Pielou & Verna 1968) y en general en

muchas y comunidades (Krebs 1985) en especial en los trópicos, los índices aplicados

evidencian; la poca uniformidad en la distribución de las abundancias según Equitatividad.

Una baja diversidad o alta dominancia de algunas especies según Simpson, y una alta riqueza

y abundancia según Shannon y Margalef.

La comunidad de acuerdo a la distribución de las abundancias exhibe una distribución

especies-abundancia del tipo log normal, la mayoría de comunidades se ajustan a este modelo

(Krebs 1985), May en 1975 sugiere que este tipo de distribución se debe a un considerable

numero de especies en la comunidad y que sus abundancias dependen de múltiples factores

operando de manera independiente. Algunos de estos factores son discutidos mas adelante en

este estudio (disponibilidad y tamaño del recurso, competencia, selección de hospedero), sin

embargo quedaría por estudiarse una considerable cantidad de estos (por Ej. patrones

temporales, dinámicas poblacionales, predación, competencia intraespecifica, estrategias de

ciclos de vida, patrones químicos y físicos reguladores de la interacción entre otros) para

poder determinar su incidencia en la modelación de la composición y estructura de la

comunidad.

Teniendo en cuenta los estimadores de riqueza, se encuentra que las curvas en base a el

numero de salidas de campo y numero de hongos para las especies observadas en el modelo

llega a una asintota (Figuras 7 y 8) lo cual indica una baja probabilidad de encontrar mas

especies de insectos, (Cowell y Coddington 1994, Coddington 2000) la distancia entre los

estimadores y la curva de observados al final del muestreo es pequeña. El comportamiento de

los únicos describe un ascenso y luego tiende a 0 luego, la curva de duplicados se presenta un

poco retrasada en comparación con los únicos. Estos comportamientos de las curvas permiten

concluir que la comunidad se encuentra adecuadamente muestreada (Coddington 2000).


58

Los datos enrarecidos permitieron comparar las faunas en trabajos similares, la fauna aquí

estudiada resulto ser la mas rica en especies resultado que era de esperarse por la situación

geográfica, clima, diversidad de hábitats, régimen de lluvias entre otros, pero hasta el

momento no estaba confirmado ya que la información de la riqueza de especies en estas

comunidades era del todo desconocidas en países tropicales, cabe mencionar los extensos

periodos de muestreo hechos en altas latitudes comparados con los relativamente cortos aquí

en el neotrópico, la relación de la riqueza de especies en estos lapsos es mayor en nuestros

bosques.

8.2 Ensamblaje de la comunidad de hongos hopedantes de insectos

Con respecto a los hongos hospederos se encontró una similar estructura en la composición de

la micota en comparación con la de insectos, los índices indican alta riqueza para Margalef,

una alta dominancia de algunas especies para Simpson y una alta uniformidad esto se debe

básicamente a que la mayoría de especies solo tienen uno o dos individuos que las representan.

Los estimadores arrojan un numero considerablemente mas alto con respecto a lo observado

en campo, al igual que el comportamiento de la curva en el modelo, esta sugiere que a un

mayor esfuerzo de muestreo en este caso expresado en horas es posible encontrar nuevas

especies de hongos antes no muestreadas, de esta manera la micota en esta área no esta

adecuadamente representada. Lo que para este estudio de Interacción no implica que sus

insectos asociados también estén subestimados ya que la curva de acumulación de especies de

insectos con respecto al número de hongos, nos indica que si se colecta un número mayor de

hongos es poco probable encontrar mas insectos asociados, la distancia final entre lo

observado y los esperado, el comportamiento de la curva de acumulación y la estabilización

de la asintota ratifica esta afirmación (Figura 8).


59

8.3 Modelos espacio-temporales resultantes de la interacción insecto-hongo

A partir de la cuantificación del numero de insectos encontrados en cada familia de hongo

se reconocen principalmente 5 agrupaciones en la interaccion, la primera la componen los

insectos asociados a la familia Russulaceae, grupo que se caracteriza por la presencia de un

mayor numero de insectos a fines (17 familias) y la segunda los componen los asociados a la

familia Cortinariacea (11 familias), Trycholomatacea (8 familias) Gomphaceae (7 Familias) y

Boletacea (4 familias).

Merece la atención analizar que la presencia de un insecto en un determinado grupo no

necesariamente significa que se encontró exclusivamente en ese hongo. Drosophilidae por

ejemplo se localiza en el grupo afín con Trycholomataceae y Boletacea aunque es el insecto

mas abundante en Russulaceae, además de encontrarse presente en todos los grupos de hongos

(anexo 6).

La comunidad resulta ser dominada por familias de insectos generalistas (Drosophilidae,

Sciaridae, Scatopsidae y en menor grado Mycetophilidae, representan el 67% del total de

insectos asociados) cabe mencionar la presencia de varias familias poco frecuentes con algún

grado de selectividad.

Estos grupos conforman cinco asociaciones, de los que podemos sugerir la conformación de 2

importantes agrupaciones o subcomunidades, los insectos mas estrechamente asociados a

russulaceos y los relacionados con los cortinariáceos, Russulacea y Cortinariácea representan

familias de órdenes bien diferenciados, tanto en su composición química como sus

características ecológicas, la poca información química y ecológica no nos permite

profundizar sobre sus marcadas diferencias como para hacer afirmaciones mas concluyentes.

Las otras dos agrupaciones son incipientes por sus frecuencias tanto de hongos como de

insectos, además de estar representadas por insectos generalistas de la asociación. Este grado

de generalismo puede explicarse por una alta presión selectiva hacia este comportamiento y

por su bajo costo energético (Hanski 1989).


60

Hanski 1989 plantea dos hipótesis para entender el marcado generalismo en estas

comunidades, la primera hace referencia a la estabilidad del recurso, cuando aumenta la

estabilidad temporal del hongo disminuye el grado de polifagia y viceversa. Y el segundo se

refiere a que las diferencias en la calidad del recurso son mínimas como para hacer uso

indistinto del tipo de recurso. La poca estabilidad temporal de los hongos encontrados en este

trabajo (Russsula sp de 4-a 7 días, Lactarius sp de 6 a 18 días y Ramaria sp de de 15 días a un

mes, (Ruiz com. pers 2002) y las preferencias de hospedero en los pocos grupos de insectos

selectivos como las diferencias químicas y biológicas entre los grupos de hongos, pueden dar

evidencia del cumplimiento de la primera hipótesis.

Con respecto a la amplitud en la dieta, este valor tan bajo se debe principalmente a que la

oferta de hongos en términos de especies es alta, hay un numero alto de especies que pueden

acoger a esta cantidad de especies de insectos, la relación es 48 morfoespecies de hongos y 48

morfoespecies de insectos, así que es poco probable que hayan valores altos. Para este caso la

explicación de una comunidad dominada por generalistas y un valor tan bajo de amplitud de

dieta se debe; principalmente a la fenología de las especies de hongos, temporalmente las

especies de hongos no están presentes de manera constante durante el muestreo (figura 14).

El valor de amplitud de dieta nos esta dando una idea sesgada acerca del uso de las especies de

hongos como alimento, este valor podría constituir una buena herramienta cuando las especies

estén compartiendo una misma dimensión temporal y espacial. Adicionalmente el valor de

sobrelapamiento sugiere una considerable sobreposición de nichos, en la grafica se evidencia

esta tendencia. Sin embargo, el comportamiento de los picos para la distribución de insectos

podría sugerir que están minimizando un efecto de competencia distribuyéndose de manera

diferente durante la dimensión temporal.

8.4 Modelo trófico de la interacción insecto-hongo

La gran mayoría de insectos que integra esta relación son fungívoros primarios, verdaderos

consumidores de hongos tanto en su estado larval como en estado adulto muy pocos insectos

con hábitos Detritívoros o descomponedores hacen parte de la comunidad, al igual que


61

depredadores o parasitóides la figura 20 representa un modelo simplificado de la estructura

trófica de la comunidad.

Figura 20. Modelo simplificado de la estructura trófica encontrada en insectos asociados a macromicetos en robledales de Iguaque (Villa de Leyva-Boyaca).

No se establece algún tipo de estacionalidad en la interacción esto se debe a la irregularidad de

la precipitación en la época de muestreo y corto periodo destinado para este, en la figura 3

podemos observar que los datos de precipitación no superan los 150 mm promedio mensual,

promedio que para otros años son ampliamente superados en épocas lluviosas es decir no hubo

epoca lluviosa durante el muestreo. Esta razón también explica la poca relación entre

precipitación días antes del muestreo y el numero de hongos encontrados, es posible que la

presencia significativamente diferente de hongos se deba a patrones de precipitación para

periodos mas largos.

La relación positiva entre precipitación e insectos hace pensar en la existencia de algún factor

diferente a la cantidad de hongos que condiciona la mayor aparición de insectos en estas

temporadas lluviosas, la lluvia posiblemente puede activar la salida de adultos quiecentes en el

suelo, el apareamiento y oviposición. Es necesario muestreos más largos y periódicos para

establecer algún tipo de estacionalidad en esta relación.


62

El modelo área- especies no se ajusta para esta comunidad lo que indica que los insectos hacen

uso indiferente de acuerdo al tamaño del hospedero, son claras las diferencias de la riqueza de

la entomofauna con respecto a cada categoría de tamaño. El mayor numero especies de

insectos contrario a lo esperado; se dio en el tamaño de hongo mas pequeño, esta tendencia se

podría explicar o refutar teniendo información acerca de los patrones de distribución espacial

de los hongos con relación a su tamaño y sus efectos sobre la atracción de insectos. Se sugiere

identificar un grupo de hongos específico para tratar de deducir un patrón mas claro. En este

estudio la utilización de un solo grupo específico de hongos no hubiese generado la cantidad

de datos suficiente para generar alguna conclusión.

El estado de desarrollo juega un papel importante en la relación, podemos afirmar la existencia

de tres diferentes estados de desarrollo; con respecto a la diversidad de insectos, el estado I y

II pueden considerarse el mismo, el estado de desarrollo preferido para los insectos es el

estado III, estado que posiblemente provee la mejor calidad del recurso el tejido fúngico esta

maduro y aun no se encuentra a merced de agentes descomponedores.

Es obvio pensar que mayor disponibilidad de hongos hay posibilidad de encontrar mas

insectos, de echo para este caso esta premisa se cumple, lo que no se cumple son los valores

de riqueza encontrada dependiendo la disponibilidad del hongo, lo que hace suponer que

siempre encontramos un mismo patrón en el numero de especies explotando los diferentes

grados de disponibilidad, el habito estrictamente micófago de la mayoría de los grupos de

insectos y la existencia de una estrategia de explotación generalista con el recurso puede

explicar la incidencia de estas especies en cada categoría de disponibilidad.

Si tenemos en cuenta que uno de los principales factores que afectan la riqueza de especies es

el estado de desarrollo, es de suponer ciertos cambios en la aparición de grupos de insectos

con relación al estado de desarrollo, el comportamiento temporal de estos grupos no sugiere

un recambio de grupos de insectos sencillamente algunos grupos llegan y se mantienen otras

aparecen y abandonan el hongo manteniendo un patrón según su nivel trófico. Los fungívoros


63

primarios son los primeros en aparecer, a partir del estado III llegan los fungívoros

secundarios y los predadores no muestran ningún tipo de preferencia.

En este sentido la minimización de competencia y la abundancia del recurso permitiría los

solapamientos de grupos de insectos a través de los estados de desarrollo. Seria clave entender

estos comportamientos desde el punto de vista de las historias de vida de las especies.

Este estudio apenas constituye una primera idea general de la diversidad de insectos

Micófagos, ya que una acertada interpretación de las dinámicas de estas comunidades requiere

grupos de extensos datos que incluyan su naturaleza especial y temporal (Devries y Walla

2001).


64

9. CONCLUSIONES

El presente estudio permite concluir los siguientes aspectos:

• La aproximación al conocimiento de las comunidades naturales especialmente

tropicales es una tarea exigente debido a que son entidades extremadamente complejas

donde se conjugan una infinita cantidad de factores que afectan su naturaleza.

• La fauna de insectos asociados a hongos en Iguaque esta conformada por un

considerable numero de especies, lo cual ratifica la presencia de una mayor

complejidad numérica y ecológica de las comunidades tropicales.

• La gran mayoría de insectos asociados a hongos en robledales de Iguaque exhiben

patrones de selección de hospedero generalistas, lo que ratifica la hipótesis de cantidad

expuesta para estas preferencias.

• La comunidad se encuentra subdividas en dos claros grupos o subcomunidades

diferenciadas por las características químicas y físicas del hospedero.

• Se encontró una clara estructura trófica, donde cabe resaltar la mayoría numérica de

Micófagos primarios y la escasa aparición de predadores.

• La abundancia de insectos esta siendo principalmente afectada por el tamaño, estado

de desarrollo y disponibilidad del hongo como recurso y en menor grado la

precipitación.

• La riqueza de especies esta siendo principalmente afectada por el estado de desarrollo

del hongo.

• No hay evidencia de un recambio de especies a manera de sucesión ecológica durante

los estados de desarrollo del hongo.


65

10. RECOMENDACIONES

• La aparición de carpóforos es muy azarosa en términos espaciales, así que trabajar con

una metodología de muestreo como cuadrantes, parcelas o transectos es inadecuada

para estimar una riqueza por unidad de muestreo, se recomienda por su buen

desempeño en este trabajo el uso del esfuerzo de colecta por unidad de tiempo.

• Se recomienda dirigir este tipo de trabajo para comunidades de insectos en bosques

menos degradados, de esta manera se podría llegar a comparar el efecto de la

destrucción de hábitats con respecto a la diversidad de estos insectos en la interacción,

• Se recomienda el estudio de los ciclos de vida en estos insectos, de esta manera se

puede llegar a explorar el efecto de las características del hongo en la historia de vida

del insecto asociado

• Este tipo de relación esta mediada por algún mecanismo de atracción visual o químico,

se recomienda el estudio de estos mecanismos para evaluar el efecto de estos sobre la

interacción.

• El futuro uso de los hongos como recurso alimenticio en humanos y en especial su

producción con fines económicos señala la necesidad de estudiar los insectos que

potencialmente puedan llegarse a convertir en plaga, se recomienda estudiar la fauna

de insectos asociada a cultivos comerciales desconocido para nuestro país.


66

11. REFERENCIAS

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72

11. ANEXOS. Anexo 1.

Anexo 1. Formato para le recolección de información ecológica de los carpóforos.


73

ANEXO 2

Principales insectos asociados a macromicetos en robledales de Iguaque: (1). Aleocharinae sp1 (2). Aleocharinae sp2 (3).Aleocharinae sp3 (4).Aleocharinae sp4 (5). Aleocharinae sp5 (6). Aleocharinae sp6


74

Principales insectos asociados a macromicetos en robledales de Iguaque (Continuación): (7).Derodontidae sp1 (8).Elateridae sp1 (9).Endomychidae sp1 (10).Endomychidae sp2 (11). Leptodirinae sp1 (12).Osoriinae sp1


75

¡Error! Principales insectos asociados a macromicetos en robledales de Iguaque. (Continuación): (13). Anisopodidae sp1 (14).Bradysia sp1 (15).Ceratopogonidae sp2 (16).Chloropidae sp1 (17).Chloropidae sp2 (18).Chloropidae sp3


76

Principales insectos asociados a macromicetos en robledales de Iguaque. (Continuación): (19). Drosophilidae sp1 (20).Drosophilidae sp2 (21).Drosophilidae sp3 (22).Drosophilidae sp4 (23). Drosophilidae sp5 (24).Drosophilidae sp6


77

Principales insectos asociados a macromicetos en robledales de Iguaque. (Continuación) (25). Drosophilidae sp7 (26).Drosophilidae sp9 (27).Leia sp1 (28).Mycetophilidae sp1 (29). Mycetophilidae sp2 (30). Mycetophilidae sp3


78

Principales insectos asociados a macromicetos en robledales de Iguaque. (Continuación) (31).Phoridae sp1 (32).Phoridae sp2 (33).Psychodidae sp1 (34).Scatopsidae sp1 (35).Scatopsciara sp1 (36). Scatopsciara sp2


79

Principales insectos asociados a macromicetos en robledales de Iguaque. (Continuación): (37).Tipulidae sp1 (38).Zigomia sp1


80

Anexo 3.

Especie Abundancia Log10Dro.sp1 25 1,39794 0,00967 clase limite obs log10 estandar. esp esp esp acum. Ji Cuadrado

Dro.sp2 45 1,6532125 0,12504 - 0,5 - -0,3010 -1,346286 0,0901 4 4,744702 -Dro.sp3 17 1,2304489 0,00478 1 2,5 8 0,3979 -0,644576 0,2611 9 13,74963 0,1121476Dro.sp4 7 0,845098 0,20657 2 4,5 3 0,6532 -0,388303 0,3483 5 18,341617 0,55192279Dro.sp5 63 1,7993405 0,24974 3 8,5 6 0,9294 -0,111014 0,4562 6 24,023674 0,01779068Dro.sp6 93 1,9684829 0,4474 4 16,5 3 1,2175 0,1781796 0,5714 6 30,090153 1,55004068Dro.sp7 1886 3,2755417 3,90435 5 32,5 7 1,5119 0,4737329 0,6808 6 35,8512 0,26644505Dro.sp8 351 2,5453071 1,55179 6 64,5 11 1,8096 0,7725759 0,7794 5 41,043516 6,49598437Dro.sp9 46 1,6627578 0,13188 7 128,5 4 2,1089 1,0730926 0,8577 4 45,166825 0,00368762

Dro.sp10 25 1,39794 0,00967 8 256,5 2 2,4091 1,3744534 0,9147 3 48,168468 0,3342464Zig.sp1 1 0 1,68896 9 512,5 2 2,7097 1,6762381 0,9525 2 50,159031 4,4738E-05Myc.sp1 57 1,7558749 0,20819 10 1024,5 0 3,0105 1,9782352 0,9761 1 51,401816 1,24278544Myc.sp2 131 2,1172713 0,66859 11 2048,5 2 3,3114 2,2803387 0,9887 1 52,065337 2,6919659Myc.sp3 36 1,5563025 0,0659 10,5750954

Leia.sp1 2 0,30103 0,99714 P valor= 0,47Brad.sp1 81 1,908485 0,37074Scat.sp1 49 1,6901961 0,15257 AJUSTADOScat.sp2 4 0,60206 0,48656Cloro.sp1 8 0,90309 0,15722Clorosp2 3 0,4771213 0,67647Cloro.sp4 10 1 0,08976 σ2 γ θ μ VxSilv.sp1 2 0,30103 0,99714 0,58275 0,34507 0,1598 1,043902979 0,9922072Tip.sp1 3 0,4771213 0,67647 Zo Po S* l MEDIASca.sp1 298 2,4742163 1,37972 -1,3502 0,0885 52,66045 68,98344782 1,2996996Tac.sp1 6 0,7781513 0,27191 x 0,9985Psy.sp1 39 1,5910646 0,08495 α 7,792188Cera.sp1 19 1,2787536 0,00043 s/N 0,009254

Pho.sp1 33 1,5185139 0,04792Pho.sp2 29 1,462398 0,0265Pho.sp3 21 1,3222193 0,00051End.sp1 1167 3,0670709 3,12395End.sp2 18 1,2552725 0,00196Oso.sp1 2 0,30103 0,99714Oxt.sp1 1 0 1,68896Aleo.sp1 98 1,9912261 0,47835Aleo.sp2 45 1,6532125 0,12504Aleo.sp3 5 0,69897 0,36076Aleo.sp4 2 0,30103 0,99714Aleo.s5 34 1,5314789 0,05377

Aleo.sp6 42 1,6232493 0,10475Lpt.sp1 94 1,9731279 0,45364

Dero.sp1 248 2,3944517 1,1987Psela.sp1 2 0,30103 0,99714Musc.sp1 5 0,69897 0,36076Aph.sp1 2 0,30103 0,99714

Quint.sp1 14 1,146128 0,02355Ela.sp1 6 0,7781513 0,27191

Formi.sp1 12 1,0791812 0,048585187 62,385579 27,9718

Anexo3. Prueba de ajuste al modelo log-normal para la comunidad de insectos asociados a hongos en robledales de Iguaque.


81

Anexo 4.

Taxon Fungico Nº de colecciones

Nº de insectos

asociados

Promedio de insectos por carpoforo

Cortinarius sp.1 32 180 5,625 Cortinarius sp.2 5 0 0 Cortinarius sp.3 29 78 2,6897 Cortinarius sp.4 15 96 6,4 Cortinarius sp.5 6 5 0,8333 Cortinarius sp.6 1 5 5 Cortinarius sp.7 1 0 0 Cortinarius sp.8 1 0 0 Gymnopilus sp.1 1 0 0

Cortinariaceae

Rozites sp.1 1 0 0 Russula sp.1 23 195 8,4783 Russula sp.2 1 38 38 Lactarius sp.1 42 1256 29,905 Lactarius indigo 3 51 17

Russulaceae

Lactarius desceptivus 2 0 0 Tricolomatáceo sp.1 3 29 9,6667 Tricolomatáceo sp.2 2 11 5,5 Tricolomatáceo sp.3 1 0 0 Tricolomatáceo sp.4 3 101 33,667 Tricolomatáceo sp.5 1 3 3 Tricolomatáceo sp.6 1 104 104 Tricolomatáceo sp.7 2 25 12,5 Tricolomatáceo sp.8 1 2 2 Tricolomatáceo sp.9 2 46 23 Tricolomatáceo sp.10 1 13 13 Tricolomatáceo sp.11 1 0 0 Tricolomatáceo sp.12 1 0 0 Tricolomatáceo sp.13 2 0 0 Tricolomatáceo sp.14 1 0 0 Tricolomatáceo sp.15 1 0 0 Tricholoma sp.1 2 82 41 Lepista sp.1 1 6 6 Collybia sp.1 2 0 0 Clitocybe sp.1 2 2 1 Laccaria sp.1 1 0 0

Trycholomataceae

Laccaria sp.2 1 0 0 Boletaceae Boletáceo sp.1 11 430 39,091 Gomphaceae Ramaria sp.1 7 110 15,714

Coprinaceae sp.1 2 0 0 Coprinaceae Coprinaceae sp.2 2 0 0 Psilocybe sp.1 2 0 0 Strophariaceae Stropharia sp.1 1 2 2 Pleurotus sp.1 1 0 0 Lentinaceae Pleurotus sp.2 1 6 6

Amanitaceae Amanita sp.1 1 0 0 Entolomataceae Entoloma sp.1 1 0 0 Pluteaceae Pluteus sp.1 1 0 0 Lycoperdaceae Lycoperdon sp.1 1 0 0

Anexo 4. Hongos Macromicetos hospederos de insectos en Robledales de Iguaque


82

Anexo 5

Anexo 5. Cuerpos fructíferos de algunos hongos hospedantes de insectos en robledales de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá). (A) Cortinariaceae. (B) Russulaceae. (C) Gomphaceae. (D) Russulaceae Lactarius indigo


83

Anexo 6.

Cortinariaceae Russulaceae Trycholomataceae Boletaceae Gomphaceae Lentinaceae Strophariaceae TotalDrosophilidae 173 595 287 413 67 0 0 1535Endomychidae 0 413 0 0 15 2 0 430 Scatopsidae 39 50 78 11 0 0 0 178 Derodontidae 0 126 0 0 0 0 0 126 Staphylinidae 19 137 10 1 0 0 0 167 Mycetophilidae 52 80 23 0 3 0 0 158 Sciaridae 9 27 1 5 13 4 0 59 Leiodidae 7 49 1 0 0 0 2 59 Phoridae 50 1 21 0 0 0 0 72 Psychodidae 7 8 0 0 0 0 0 15 Chloropidae 0 12 0 0 7 0 0 19 Ceratopogonidae 0 19 0 0 0 0 0 19 Proctotrupidae 3 7 0 0 0 0 0 10 Formicidae 0 0 0 0 0 0 0 0 Elateridae 1 1 1 0 0 0 0 3 Tachinidae 0 6 0 0 0 0 0 6 Muscidae 0 4 0 0 0 0 0 4 Tipulidae 0 0 0 0 3 0 0 3 Anisopodidae 0 0 0 0 2 0 0 2 Pselaphidae 0 2 0 0 0 0 0 2 Scarabidae 2 0 0 0 0 0 0 2 Total 362 1537 422 430 110 6 2

Anexo 6. Valores de las frecuencias de insectos por familia de hongo encontrados en robledales de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá)


84

Anexo 7. Morfosp AmplitudDro.sp1 4,5Dro.sp2 2,19Dro.sp3 1,85Dro.sp4 1,8Dro.sp5 3,7Dro.sp6 1,17Dro.sp7 3,9Dro.sp8 2,89Dro.sp9 1Dro.sp10 2,21Zig.sp1 1Myc.sp1 3,08Myc.sp2 3,09Myc.sp3 4,17Leia.sp1 1Brad.sp1 3,09Scat.sp1 4,5Scat.sp2 1Cloro.sp1 2,33Clorosp2 1Cloro.sp4 1Silv.sp1 1Tip.sp1 1Sca.sp1 3,33Tac.sp1 1Psy.sp1 2,22Cera.sp1 1Pho.sp1 1,85Pho.sp2 1,56Pho.sp3 1End.sp1 2,06End.sp2 1,13Oso.sp1 1Oxt.sp1 1Aleo.sp1 2,23Aleo.sp2 1,59Aleo.sp3 2Aleo.sp4 1Aleo.s5 1Aleo.sp6 1Lpt.sp1 2,09Dero.sp1 1,01Psela.sp1 1Musc.sp1 4Aph.sp1 2Quint.sp1 1,72Ela.sp1 3

Familia Amplitud Min piAnisopodidae 1 1Ceratopogonidae 1 1Chloropidae 1,87 0,368Derodontidae 1 1 Amplitud de 1 a 7Drosophilidae 3,69 0,043 Sobrelapamiento de1 a 2Elateridae 3 0,333 Prom amplitud 1,747Endomychidae 1,08 0,004 Prom Sobrelap 0,964Formicidae 0 0Leiodidae 1,35 0,014Muscidae 1 1Mycetophilidae 2,53 0,02Phoridae 1,76 0,013Proctotrupidae 1,72 0,3Pselaphidae 1 1Psychodidae 1,99 0,466Scarabidae 1 1Scatopsidae 3,09 0,061Sciaridae 3,4 0,016Staphylinidae 1,46 0,006Tachinidae 1 1Tipulidae 1 1

Anisopodidae Ceratopogonidae Chloropidae Derodontidae Drosophilidae Elateridae Endomychidae Leiodidae Muscidae Mycetophilidae Phoridae Proctotrupidae Pselaphidae Psychodidae Scarabidae Scatopsidae Sciaridae Staphylinidae Tachinidae

Anisopodidae

Ceratopogonidae 2

Chloropidae 1,368 1,368

Derodontidae 2 2 1,368

Drosophilidae 1,043 1,043 0,411 1,043

Elateridae 1,333 1,333 0,701 1,333 0,376

Endomychidae 1,004 1,004 0,372 1,004 0,047 0,337

Leiodidae 1,014 1,014 0,382 1,014 0,057 0,347 0,018

Muscidae 2 2 1,368 2 1,043 1,333 1,004 1,014

Mycetophilidae 1,02 1,02 0,388 1,02 0,063 0,353 0,024 0,034 1,02

Phoridae 1,013 1,013 0,381 1,013 0,056 0,346 0,017 0,027 1,013 0,033

Proctotrupidae 1,3 1,3 0,668 1,3 0,343 0,633 0,304 0,314 1,3 0,32 0,313

Pselaphidae 2 2 1,368 2 1,043 1,333 1,004 1,014 2 1,02 1,013 1,3

Psychodidae 1,466 1,466 0,834 1,466 0,509 0,799 0,47 0,48 1,466 0,486 0,479 0,766 1,466

Scarabidae 2 2 1,368 2 1,043 1,333 1,004 1,014 2 1,02 1,013 1,3 2 1,466

Scatopsidae 1,061 1,061 0,429 1,061 0,104 0,394 0,065 0,075 1,061 0,081 0,074 0,361 1,061 0,527 1,061

Sciaridae 1,016 1,016 0,384 1,016 0,059 0,349 0,02 0,03 1,016 0,036 0,029 0,316 1,016 0,482 1,016 0,077

Staphylinidae 1,006 1,006 0,374 1,006 0,049 0,339 0,01 0,02 1,006 0,026 0,019 0,306 1,006 0,472 1,006 0,067 0,022

Tachinidae 2 2 1,368 2 1,043 1,333 1,004 1,014 2 1,02 1,013 1,3 2 1,466 2 1,061 1,016 1,006

Tipulidae 2 2 1,368 2 1,043 1,333 1,004 1,014 2 1,02 1,013 1,3 2 1,466 2 1,061 1,016 1,006 2

Anexo 7. Valores de amplitud y sobreposición de dieta para las especies y familias de insectos asociados a hongos en robledales de Iguaque (Villa de Leyva-Boyacá).


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Analisis de Varianza para la variable RIQUEZA Clasificado por DISPONIBILIDAD DE RECURSO DISPONIBILIDAD N MEDIA ENTRE MS DENTRO MS 58.1000000 46.2740741 baja 4 12.50 mediana 5 15.20 F Value Prob > F alta 3 20.66 1.256 0.3304 Wilcoxon Scores (Rank Sums) for Variable RIQUEZA Classified by Variable DISPONIB

Suma de Expected Std Dev Mean DISPONIBILIDAD N Scores Under H0 Under H0 Score baja 4 20.50 26.00 5.85 5.12 mediana 5 30.00 32.50 6.12 6.00 alta 3 27.50 19.50 5.37 9.16 Kruskal-Wallis Test (Chi-Square Approximation) CHISQ = 2.3435 DF = 2 Prob > CHISQ = 0.3098

Anexo 8. Salida SAS del análisis de la varianza de Krusskall-Wallis para riqueza de especies con respecto a la categoría e disponibilidad de recurso. Anexo 9. Coeficientes de correlación r de Pearson para abundancia y riqueza de especies con respecto al tamaño del hongo.

Abundancia Riqueza

Tamaño Coeficiente r 0.17175 Coeficiente r -0.02569

Valor de P 0.0127 Valor de P 0.7120

Anexo 10. Salida SAS, Análisis de varianza para abundancia de insectos con respecto al estado de desarrollo del hongo.

General Linear Models Procedure Dependent Variable: ABUNDANCIA Source DF Sum of Squares Mean Square F Value Pr > F Model 3 2.01286329 0.67095443 13.05 0.0001 Error 44 2.26236770 0.05141745 Corrected Total 47 4.27523099


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Anexo 11. Agrupación por el test de comparación Duncan para abundancias de insectos de acuerdo al estado de desarrollo del hongo.

Duncan Grouping Estado de desarrollo N Mean

A 3 12 0.54000

B 4 12 0.33380

C 2 12 0.12123

C 1 12 0.00498

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