O enigma da reaO espermatOfrica: breve sntese dO cOnhecimentO sObre a estrutura e O funciOnamentO dOs espermatfOrOs dOs

cefalpOdes (mOllusca: cephalOpOda)

JOs eduardO amOrOsO rOdriguez marian

AbstrAct

Coleoid cephalopods (squids, cuttlefishes, and octopods) produce elaborate spermatophores, which are transferred to the female during mating with the aid of a modified appendage called hectocotylus. During transfer, the spermatophores undergo the so-called spermatophoric reaction, i.e., a complex process of evagination of the ejaculatory apparatus that, ultimately, leads to the extrusion of the cement body and sperm mass. The present review summarizes the bulk of our knowledge on the morphology and functioning of this exclusive coleoid character, identifying gaps and defining strategies to stimulate advancements in this area. Few detailed morphological studies regarding this structure have yet been conducted, and much of the knowledge on the coleoid spermatophore was generated by classical studies of the 19th and early 20th centuries. Furthermore, investigations on the functioning of this structure are even rarer, the basic knowledge of the spermatophoric reaction being restricted to 19 species. There seems to be a consensus in the literature that two types of attachment of spermatophores occur in de-capodiforms (i.e., squids and sepioids): superficial attachment, and deep (or intradermal) implanta-tion. In superficial attachment, the base of the spermatangia ends up attached on the surface of the females body, by means of the adhesive contents and, in some cases, attachment structures of the ce-ment body; this type is found in several groups of decapodiforms (e.g., Loliginidae, Ommastrephidae, Sepiidae). In deep implantation, the spermatangia penetrate autonomously the integument, embed-ding themselves completely into the female tissue; this strategy is common to some oceanic and deep-sea species (e.g., Architeuthidae, Cranchiidae, Octopoteuthidae, Sepiolidae). The mechanism responsible for deep implantation remains unknown. In octopodiforms (octopods), the spermatophore is inserted inside the lumen of the female gonoduct, reaching the oviducal gland, where the spermathecae are located, or the ovarian cavity. Since the extracorporeal functioning of coleoid spermatophores must rely entirely on the intricate structure and organization of the tunics, membranes, and other structures composing the spermatophore, only detailed investigations of these components would provide the basis for comprehending its mechanics. This paper recommends the development of a specific, efficient protocol for whole-mount staining and permanent preparation of coleoid spermatophores, in order to enable expansion of spermatophore morphological descriptions in taxonomic and anatomical studies, and therefore enhance the knowledge of this unique, still enigmatic structure.

Key-Words: Cephalopoda; Coleoidea; Spermatophore; Spermatophoric Reaction; Func-tional Morphology.

Volume 51(13):207219, 2011

Laboratrio de Malacologia, Departamento de Zoologia, Instituto de Biocincias da Universidade de So Paulo. Rua do Mato, Travessa 14, n 101, CEP 05508-090, So Paulo, SP, Brasil. E-mail: jeduardo_marian@yahoo.com.br

Introduo

Os moluscos da classe Cephalopoda apresentam comportamento sexual complexo, incluindo corte, comunicao por estmulos visuais e transferncia de espermatforos atravs de apndices modificados nos machos (Hanlon & Messenger, 1996). Os cefalpo-des viventes esto reunidos nas subclasses Nautiloidea (nutilos) e Coleoidea (lulas, spias e polvos) (Young et al., 2008). Os espermatforos dos nutilos so com-postos por uma longa massa espermtica (15-35 cm de comprimento), muito enovelada e inclusa em uma cpsula ovide, sendo transferidos fmea pelo esp-dice, rgo derivado da hipertrofia de quatro tentcu-los circum-orais (Haven, 1977; Arnold, 1984; Mann, 1984). Os espermatforos dos coleides (Fig. 1), por sua vez, esto entre as estruturas reprodutivas mais complexas do Reino Animal (Mann, 1984). Durante a cpula, so transferidos fmea por meio de um apndice modificado nos machos, denominado hec-toctilo (e.g., Nesis, 1987). Durante a transferncia fmea, esses espermatforos sofrem, de forma au-tnoma, drsticas modificaes na chamada reao espermatofrica, complexo processo de evaginao que, basicamente, conduz exteriorizao da massa espermtica (Mann, 1984).

Em tratados gerais de zoologia (e.g., Ruppert et al., 2005; Brusca & Brusca, 2007) e at mesmo em alguns compndios especficos sobre a reproduo de Cephalopoda (e.g., Mangold, 1987), o fenmeno da reao espermatofrica, quando abordado, tratado de maneira excessivamente superficial. Em geral, h apenas meno ao fato de que, durante transfern-cia fmea, ocorre everso do aparato ejaculatrio e conseqente exteriorizao da massa espermtica do espermatforo, sem haver mais detalhes acerca deste processo. H poucas excees em que o tema abordado com maior mincia (e.g., Arnold, 1984; Mangold, 1989), mas ainda sem detalhes importan-tes para a compreenso deste fenmeno. A obra de Mann (1984) rene a nica reviso abrangente acerca dos espermatforos dos cefalpodes, apesar de enfo-car principalmente na srie de estudos realizados por Thaddeus Mann e colaboradores sobre a fisiologia e bioqumica do espermatforo do polvo-gigante-do--Pacfico, Enteroctopus dofleini1.

Drew (1919a), em sua monografia acerca da estrutura, funcionamento e formao dos esperma-tforos da lula Doryteuthis pealeii, faz meno no-o equivocada de muitos zologos de sua poca, que

1 Uma lista contendo o autor e ano da descrio original de cada espcie citada no presente artigo encontra-se no Apndice 1.

atribuam ao filamento espiral estrutura helicoidal da regio oral do espermatforo (Fig. 1) a funo de uma mola, com a qual a massa espermtica seria impulsionada durante a exploso dos espermatfo-ros. No seria surpreendente encontrar atualmente a mesma noo entre zologos e malaclogos, em virtu-de da ausncia de informaes acerca deste fenmeno em livros gerais de Zoologia e Malacologia. A ttulo de exemplo, quando comparada ao tratamento de outras estruturas complexas e importantes para a compreen-so da biologia de determinado animal, como o esper-matforo de escorpies ou o nematocisto de cnidrios (e.g., Ruppert et al., 2005; Brusca & Brusca, 2007), a abordagem do espermatforo dos cefalpodes e da reao espermatofrica em livros e compndios no-tadamente incipiente. O fato do conhecimento sobre o tema ser pouco disseminado entre zologos pode estar relacionado relativa carncia de estudos na rea, como exposto adiante, e por ainda no compreender-mos por completo a exata funo do espermatforo dos cefalpodes.

Neste contexto, a presente reviso tem por ob-jetivo sintetizar o conhecimento acerca da estrutura e funcionamento do espermatforo dos coleides, visando 1) a acessibilidade dessas informaes a zo-logos e bilogos marinhos, 2) a identificao de lacu-nas no conhecimento deste tema e 3) a definio de estratgias que possibilitem avanos na rea. Em face da complexidade estrutural e funcional desses esper-matforos, como exposto a seguir, a ampliao do co-nhecimento deste tema contribuir diretamente para estudos de anatomia comparada, biologia reprodutiva e seleo sexual.

breve histrico

O primeiro registro do espermatforo dos co-leides e do fenmeno da reao espermatofrica foi realizado pelo naturalista holands Jan Swammerdam (1637-1680) e publicado na obra pstuma Biblia Naturae (Swammerdam, 1738). Com base nos esper-matforos de uma espcie de Sepia, Swammerdam, com os limitados recursos de microscopia de luz de sua poca, no s reconheceu e ilustrou as principais regies dos espermatforos da spia, como tambm observou que os mesmos sofriam drsticas modifica-es morfolgicas autnomas, quando retirados do sistema reprodutor masculino e deixados por algum tempo em gua do mar.

Poucos trabalhos abordam com detalhes a mor-fologia e anatomia funcional dos espermatforos dos cefalpodes. Apesar das descries taxonmicas

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atuais inclurem a morfologia do espermatforo (vide recomendaes de Roper & Voss, 1983), em geral a descrio morfolgica e respectivas ilustra-es do espermatforo so demasiadamente simples, feitas com base na limitada ampliao de um este-reomicroscpio. Poucos estudos detalhados foram efetuados, grande parte do conhecimento acerca da estrutura do espermatforo tendo sido gerada por trabalhos clssicos do sculo XIX e incio do sculo XX (e.g., Milne-Edwards, 1842; Racovitza, 1894b; Marchand, 1913; Drew, 1919a; Blancquaert, 1925; Weill, 1927). Recentemente, descries mais deta-lhadas foram feitas apenas por Austin et al. (1964), os quais empregaram cortes seriados e colorao his-tolgica ao estudo dos espermatforos de Doryteuthis pealeii, e por Takahama et al. (1991), que incluram a microscopia eletrnica de varredura para investigar o espermatforo de Todarodes pacificus. Embora sem o mesmo nvel de detalhamento, Hess (1987) apresen-tou uma descrio comparativa dos espermatforos de diversas espcies de lulas, compondo, dessa forma, o estudo mais abrangente acerca dos espermatforos dos teutides.

Investigaes acerca do funcionamento dos es-permatforos dos coleides so consideravelmente mais raras, estando o conhecimento bsico sobre a re-ao espermatofrica restrito a apenas 12 espcies de Decapodiformes (i.e., lulas e sepiides): Doryteuthis pealeii (Drew, 1919a; Austin et al., 1964), D. opales-cens (Fields, 1965), Loligo vulgaris (Milne-Edwards, 1842; Marchand, 1913), Illex coindetii (Marchand,

1913), Octopoteuthis sicula (Hoving et al., 2008a), Onykia ingens (Hoving & Laptikhovsky, 2007), Ros-sia macrosoma (Racovitza, 1894b; Marchand, 1913), R. moelleri (Hoving et al., 2009), Sepia officinalis (Milne-Edwards, 1842; Marchand, 1913), Sepio-la atlantica (Weill, 1927), S. rondeleti (Marchand, 1913), Todarodes pacificus (Takahama et al., 1991), e sete espcies de Octopodiformes (i.e., polvos): Callistoctopus macropus (Marchand, 1913), Eledone cirrhosa (Fort, 1937), E. moschata (Milne-Edwards, 1842; Marchand, 1913; Fort, 1941; Orelli, 1962), Enteroctopus dofleini (Mann et al., 1966, 1970; Han-son et al., 1973), Macrotritopus defilippi (Marchand, 1913), Octopus tehuelchus (Pujals, 1978) e O. vulgaris (Drew, 1919b). Descries detalhadas da reao es-permatofrica, indicando o papel dos componentes do espermatforo no funcionamento do processo, so escassas (e.g., Racovitza, 1894b; Drew, 1919a; Weill, 1927).

Plano bsico do espermatforo dos coleides

Para entender o funcionamento da reao esper-matofrica, necessrio primeiramente compreender a complexa morfologia do espermatforo, o qual composto pelas seguintes estruturas (Figs. 1, 2A): (1) massa espermtica na regio aboral; (2) corpo ci-mentante, conectado massa espermtica por um ci-lindro conectivo; (3) trs membranas (interna, media-na e externa) envolvendo um filamento espiralado (ou

FIgurA 1: Espermatforos de espcimes machos de Doryteuthis plei (Blainville, 1823) coletados no Litoral Norte do Estado de So Paulo. A. Vista total de um espermatforo fixado, evidenciando as regies oral e aboral, bem como a massa espermtica. B. Detalhe de espermat-foros recm-extrados do saco espermatofrico, antes da fixao. Os principais componentes do espermatforo dos coleides esto evidentes, ilustrando sua complexidade estrutural. Na regio oral (espermatforo esquerda), localizam-se o corpo cimentante e o aparato ejaculatrio contendo o filamento espiral. As regies mediana e aboral (espermatforo direita) so ocupadas pela massa espermtica. A tnica exter-na, no indicada na figura, a delgada membrana que delimita todo o espermatforo. Internamente tunica externa, localiza-se a tnica mediana, que mais espessa e conspcua na regio aboral.

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filamento espiral); (4) trs tnicas (interna, mediana e externa), que recobrem todas ou parte das estruturas enumeradas de 1 a 3, mais os espaos preenchidos por lquidos; e (5) extremidade oral fechada pelo capuz e respectivo filamento do capuz, sendo ambas as estru-turas continuidade da tnica externa. Ao conjunto formado pelo filamento espiral, pelas trs membranas que o envolvem e pela tnica interna dado o nome de aparato ejaculatrio (Drew, 1919a; Fig. 1). Esse padro estrutural compartilhado pela maioria dos coleides, havendo somente variaes menores dentro desse plano bsico (e.g., Mann, 1984; Hess, 1987). Exceo a esse complexo padro encontrada apenas nos polvos da subordem Cirrata, cujo espermatforo consiste simplesmente de uma cpsula com oprculos nas extremidades, no apresentando aparato ejacula-trio (Villanueva, 1992).

A morfologia e o funcionamento do esperma-tforo so apresentados a seguir com maior detalha-mento para Decapodiformes, com descries basea-das principalmente nos trabalhos de Drew (1919a) e Austin et al. (1964). Para uma melhor compreenso e acompanhamento das fases dessa reao apresen-tado um esquema didtico (Fig. 2), baseado principal-mente no estudo de Drew (1919a) sobre o espermat-foro da lula D. pealeii. Na verso online do artigo, h tambm uma animao feita com base nesse modelo (ver Material Suplementar). Na seqncia dessas des-cries, so apresentados os mecanismos de armazena-mento de espermatozides em Decapodiformes, bem como o fenmeno de implante intradrmico de esper-matforos observado em algumas espcies do grupo. Finalmente, o conhecimento sobre o tema sumariza-do para Octopodiformes.

os espermatforos de decapodiformes

a. Estrutura do espermatforo (Fig. 2A)

O espermatforo extrado de espcimes vivos trgido e elstico (Drew, 1919a; Takahama, et al. 1991). Isso se deve tnica externa (Fig. 2A), que resistente e elstica, apesar de apresentar espessura re-lativamente fina. Internamente tnica externa, loca-liza-se a tnica mediana (Fig. 2A), de espessura maior na regio aboral, reduzindo-se de forma gradual em direo regio oral aps o corpo cimentante. Entre as tnicas mediana e interna h um espao evidente em praticamente toda a extenso do espermatforo e preenchido por lquido (no esquema didtico da Fig. 2, este espao corresponde rea em branco no interior do espermatforo).

Na regio aboral do corpo cimentante inicia-se a tnica interna2 e a membrana externa (Fig. 2A), a qual recobre este corpo. A membrana externa forte-mente unida tnica interna, sendo por vezes difcil distingu-las. Prximo s suas extremidades, a tnica interna e a membrana externa terminam formando um espessamento (Fig. 2A). Ambas, membrana e t-nica formam, estruturalmente, um tubo aberto e com borda espessada na extremidade oral, porm de base fechada, pois esta envolve e se une extremidade abo-ral do corpo cimentante.

A membrana mediana, situada entre as mem-branas interna e externa (Fig. 2A), forma um tubo que se estende desde a base da metade oral do corpo cimentante, at a extremidade oral do espermatfo-ro. Estruturalmente, a membrana mediana forma um tubo aberto na extremidade aboral situada ao redor do corpo cimentante e fechada na extremidade oposta onde se funde ao capuz (Fig. 2A). A membrana in-terna (Fig. 2A) acompanha a membrana mediana ao longo de sua extenso. O filamento espiral (Fig. 2A) fortemente unido esta membrana, estendendo-se desde a extremidade oral do corpo cimentante at aproximadamente a extremidade oral do espermat-foro. Tendo em mente esse plano estrutural bsico, torna-se mais simples a compreenso da reao esper-matofrica, descrita a seguir.

b. Funcionamento do espermatforo (Figs. 2bg)

A reao espermatofrica tem incio com uma trao sobre o filamento do capuz, a qual se trans-mite para o capuz, rompendo-o na regio de inser-o do filamento (Fig. 2B). Com o rompimento do capuz, o aparato ejaculatrio abre-se para o exterior, iniciando-se o processo de evaginao (Fig. 2C). Este acontece, a princpio, devido a uma presso inicial, pr-ruptura, pelo fato do espermatforo in-tacto ser altamente trgido. Concomitantemente, a tnica mediana torna-se gradualmente entumescida pela entrada de gua no espermatforo por absoro (Fig. 2C). O entumescimento da tnica mediana, associado resistncia natural distenso da tnica externa, gerariam a presso necessria para provocar a expulso da massa espermtica e do corpo cimen-tante (Drew, 1919a). A propriedade absortiva da membrana mediana aparentemente resultado de

2 Drew (1919a) acreditava que a tnica interna estendia-se em direo aboral, recobrindo tambm a massa espermtica; essa informao foi omitida do esquema didtico (Fig. 2) objeti-vando maior clareza.

Marian, J.E.A.R.: A reao espermatofrica dos cefalpodes210

FIgurA 2: Esquema didtico resumindo os principais passos envolvidos na reao espermatofrica (baseado principalmente no estudo de Drew, 1919a). Alguns passos foram omitidos e algumas estruturas simplificadas objetivando maior clareza. A-G. Seqncia da reao espermatofrica. Vide texto para detalhes.

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sua hipertonia em relao gua do mar, o que ge-raria um gradiente osmtico no momento em que o espermatforo extrado do gonoduto e exposto gua do mar durante a cpula (nos polvos essa funo desempenhada pelo fluido ou plasma espermatof-rico; Mann et al., 1970).

O processo de evaginao continua e, no mo-mento em que a extremidade oral do corpo cimen-tante projeta-se para o meio externo (Fig. 2D), o fi-lamento espiral e a membrana interna se destacam do mesmo e a reao sofre um breve retardo, quando ento a massa espermtica forada contra a regio aboral do corpo cimentante. Nesta fase, e aps con-cludo o processo de evaginao da tnica interna e membrana externa, o tubo por elas formado recobre a massa espermtica, a qual, a partir da constante presso interna, continua a ser impelida para o in-terior desse tubo (Fig. 2D). O contato ntimo entre entre a extremidade aboral da membrana mediana com a regio mediana do corpo cimentante cria uma rea de resistncia que aparentemente retarda ao m-ximo o destacamento entre ambas estruturas. Esse fator permite que haja tempo para que toda a massa de espermatozides seja impelida para dentro do en-voltrio formado pela tnica interna e a membrana externa.

No momento em que a membrana mediana se destaca do corpo cimentante, este ltimo se rompe (Fig. 2E) e a massa espermtica, envolta pela tubo constitudo pela tnica interna e membrana externa, lanada por completo para fora do espermatforo (Fig. 2F). O conjunto recm-expelido, denominado de reserva espermtica (Drew, 1919a, Takahama et al., 1991) ou espermatngio (Fort, 1937; Ne-sis et al., 1998), tem a base aboral maior e revesti-da externamente pelo contedo adesivo do corpo cimentante, e uma extremidade livre e aberta, por onde os espermatozides so continuamente libe-rados (Fig. 2G). Em algumas espcies, entretanto, no h liberao de espermatozides aps a reao, tendo sido postulado que nesses casos deve haver um mecanismo prevenindo a liberao e promovendo ar-mazenamento de esperma no espermatngio (ODor, 1983).

A durao da reao espermatofrica varivel entre as espcies de cefalpodes, ocorrendo em mdia em 10 segundos em D. pealeii (Drew, 1919a; Austin et al., 1964), e em uma a duas horas em Enteroctopus dofleini, o polvo-gigante-do-Pacfico, cujo esperma-tforo pode atingir 1 metro de comprimento (Mann et al., 1966, 1970). O gatilho exato para iniciar a re-ao tema controverso; alguns autores propuseram que a trao sobre o filamento do capuz, a qual se

transmite para o capuz, rompendo-o na regio de in-sero do filamento, necessria para iniciar o proces-so (e.g., Drew, 1919a). Entretanto, foi sugerido que, em algumas espcies, o contato com a gua do mar suficiente para iniciar a reao (e.g., Takahama et al., 1991).

c. stios de deposio de espermatforos e armazenamento de espermatozides

O stio de deposio de espermatforos e aquele de armazenamento de espermatozides variam mui-to dentre os Decapodiformes. Em Sepiida, o macho transfere espermatforos ao receptculo seminal lo-calizado na membrana peribucal da fmea (Hanlon et al., 1999). Em alguns Sepiolida, os espermatforos so depositados em uma bolsa copulatria, localizada na cavidade palial (Hoving et al., 2008b). Em algu-mas espcies de Myopsida (Loliginidae), o mesmo in-divduo apresenta dois stios de deposio, um sendo a regio do receptculo seminal, localizado na mem-brana peribucal, e o outro sendo dentro da cavidade do manto, prximo base das brnquias e abertura genital. A opo por um desses stios pode depender da maturao sexual da fmea (i.e., se est ou no em fase de postura de ovos), do tamanho do macho e das interaes intraespecficas poca do acasalamento (Hanlon & Messenger, 1996). Em Oegopsida, de-pendendo da espcie, os espermatforos podem ser transferidos para a membrana peribucal (prximo a receptculos seminais, quando presentes), para a cavi-dade do manto na regio da abertura genital, ou ainda para bolsas especializadas localizadas na regio nucal (Nesis, 1995).

Receptculos seminais sensu stricto so estruturas especializadas no armazenamento de espermatozi-des, embora estes termos sejam utilizados de forma mais abrangente na literatura, incluindo por vezes os receptculos de espermatforos. No caso de lulas e spias, o receptculo seminal s. str. trata-se de uma in-vaginao da membrana peribucal, ventral boca, cir-cundada por musculatura circular e secretora de uma substncia que mantm os espermatozides em estado inativo (Drew, 1911; Oordt, 1938). A ausncia de mobilidade observada nos espermatozides armazena-dos est aparentemente associada ao pH relativamen-te cido dessa secreo (Oordt, 1938). O receptculo armazena espermatozides at o momento da postura dos ovos (Lum-Kong, 1992), mas so desconhecidos os mecanismos de atrao destes para o interior do receptculo seminal, uma vez que os espermatforos so depositados fora deste rgo.

Marian, J.E.A.R.: A reao espermatofrica dos cefalpodes212

d. o fenmeno de implante intradrmico de espermatforos

Recentemente, diversos estudos foram efetu-ados sobre o fenmeno de implante intradrmico ou implante profundo, comum a algumas espcies de lulas ocenicas e de guas profundas (e.g., Norman & Lu, 1997; Nesis et al., 1998; Jackson & Jackson, 2004; Hoving & Laptikhovsky, 2007; Hoving et al., 2008a; Hoving et al., 2009). Diferentemente do que ocorre com outras lulas e sepiides, como Loliginidae (e.g., Drew, 1919a), Ommastrephidae (e.g., Durward et al., 1980), Sepiidae (e.g., Hanlon et al., 1999), nos quais a base do espermatngio fixa-se ao corpo da fmea por meio do corpo cimentante (e.g., Drew, 1919a), no implante profundo o espermatngio pene-tra inteiramente no tegumento da fmea.

Em Galiteuthis glacialis (Cranchiidae), os alon-gados espermatngios so implantados na superfcie interna e dorsal do manto das fmeas, prximo abertura dos ovidutos (Nesis et al., 1998). Em Onykia ingens (Onychoteuthidae), so enovelados e encon-trados em diversas regies do corpo, como na super-fcie externa do manto ou dentro da cavidade palial da fmea (Jackson & Jackson, 2004). Em Octopoteu-this sicula (Octopoteuthidae; Hoving et al., 2008a) e Rossia moelleri (Sepiolidae; Hoving et al., 2009), os implantes so bulbosos e localizados na superfcie da cabea, braos e manto. Em Taningia danae (Octo-poteuthidae; Hoving et al., 2010) e algumas espcies de Onychoteuthidae (Bolstad, 2008), os espermatn-gios so implantados nos sulcos de incises (entalhes) localizadas na superfcie do manto. Na lula-gigante Architeuthis (Architeuthidae), distribuem-se na super-fcie do manto, cabea, funil e na base dos braos ven-trais (e.g., Norman & Lu, 1997; Hoving et al., 2004; Guerra et al., 2004; Martins & Perez, 2010), em geral apresentando um arranjo em ziguezague. Embora a maioria dos implantes seja superficial, sendo possvel identific-los como salincias na superfcie do corpo, na lula-gigante os espermatngios podem, em alguns casos, penetrar profundamente o tecido-alvo (Hoving et al., 2004; Martins & Perez, 2010).

os espermatforos de octopodiformes

Em geral, a estrutura e o funcionamento dos es-permatforos dos polvos da subordem Incirrata (Or-dem Octopoda) so similares aos dos Decapodiformes (e.g., Mann, 1984), entretanto o modo de transfern-cia e deposio dos espermatngios bastante caracte-rstico. Em Octopodidae, durante a cpula, o macho

insere o hectoctilo na cavidade do manto da fmea, alcanando a abertura do oviduto (Racovitza, 1894a; Mann et al., 1970; Wells & Wells, 1972; Wodinsky, 2008). Em seguida, o espermatforo depositado pelo rgo terminal (pnis) na base do sulco es-permatofrico, um canal delimitado por uma prega lateral do hectoctilo (Wodinsky, 2008). O esperma-tforo ento impulsionado para a regio distal do brao hectocotlizado a partir de peristaltismo (Wells & Wells, 1972; Wodinsky, 2008). O que ocorre exa-tamente a partir desse estgio ainda enigmtico, mas acredita-se que os espermatforos sejam inseridos no oviduto (Racovitza, 1894a; Mann et al., 1970; Wells & Wells, 1972), onde sofrem a reao espermatof-rica (Racovitza, 1894a; Mann, 1984), formando o espermatngio ou bexiga espermatofrica (Mann et al., 1970) no lmen da glndula oviducal (Raco-vitza, 1894a; Mann et al., 1970; Froesch & Marthy, 1975). Nos polvos das subfamlias Octopodinae e Ba-thypolipodinae, h um par de espermatecas localiza-das internamente s glndulas oviducais (e.g., Froesch & Marthy, 1975; ODor & Macalaster, 1983). Com o eventual rompimento da bexiga espermatofrica (Ra-covitza, 1894a; Mann et al., 1970), ocorre liberao de espermatozides, que so de alguma forma capta-dos para dentro dessas espermatecas, onde podem ser armazenados por muitos meses, at a maturao sexu-al da fmea (Froesch & Marthy, 1975).

No caso dos polvos da subfamlia Eledoninae, o processo aparentemente o mesmo, porm os es-permatngios alcanam o celoma genital (Fort, 1937; Orelli, 1962; Mangold-Wirz, 1963; Perez et al., 1990). Fort (1937) sugeriu que, em Eledone cirrhosa, o espermatngio deva percorrer o gonoduto feminino e alcanar o ovrio a partir de contraes peristlticas do oviduto: espinhos que ornamentam o esperma-tngio (presentes em E. cirrhosa) preveniriam que o mesmo fosse expelido pelas contraes do oviduto. Os polvos da subfamlia Eledoninae no possuem esper-matecas nas glndulas oviducais, mas uma descoberta realizada por pesquisadores brasileiros revelou que os espermatozides podem ser armazenados no filamen-to apical dos ovcitos at a fmea atingir a maturao sexual (Perez et al., 1990).

Nos polvos epipelgicos da superfamlia Argo-nautoidea (e.g., Argonauta, Tremoctopus, Ocythe), os machos so anes e aparentemente produzem um ni-co espermatforo (Vrany & Vogt, 1852). O elabora-do hectoctilo permanece protegido em uma bolsa at o momento da cpula, quando evertido e sofre au-totomia. O hectoctilo inteiro, contendo o esperma-tforo, fica retido na cavidade palial ou no sistema re-produtor da fmea (e.g., Vrany & Vogt, 1852; Mller,

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1853; Naef, 1921-23). Devido ao stio de deposio, morfologia caracterstica e complexidade estrutu-ral, o hectoctilo de espcies de Argonautoidea foi a princpio confundido com vermes parasitas, descritos sob o gnero Hectocotylus (da o nome da estrutura), e at mesmo com o organismo completo dos machos de Argonauta e Tremoctopus (Mann, 1984 apresenta uma excelente reviso acerca desse tpico). Em suma, ape-sar do excelente tratado de Naef (1921-23) abordar o tema com detalhes, a biologia reprodutiva das espcies de Argonautoidea permanece pouco conhecida.

Como de se esperar, o conhecimento da bio-logia reprodutiva de Octopodiformes de guas pro-fundas consideravelmente mais escasso. O esper-matforo dos polvos da subordem Cirrata consiste simplesmente da massa espermtica contida em uma cpsula delimitada por oprculos em ambas as extre-midades (Villanueva, 1992). Pouco se sabe, entretan-to, sobre seu funcionamento, apenas que so armaze-nados na glndula oviducal da fmea (Aldred et al., 1983), de modo similar a outros octpodes. No caso da lula-vampiro, Vampyroteuthis infernalis (ordem Vampyromorpha), apesar dos espermatforos serem conhecidos (Hess, 1987), seu funcionamento e modo de transferncia so enigmticos. Curiosamente, as es-permatecas localizam-se prximo aos olhos das fmeas (Pickford, 1949).

Principais lacunas no conhecimento sobre a reao espermatofrica

Diversas questes relacionadas ao complexo pro-cesso de evaginao do espermatforo e de fixao do espermatngio permanecem no resolvidas. Por exem-plo, nos loligindeos, o contedo adesivo e aparente-mente alcalino do corpo cimentante considerado responsvel pela fixao da base dos espermatngios no corpo da fmea (Drew, 1919a; Austin et al., 1964). Entretanto, considerando que os espermatngios so depositados externamente, tanto na membrana peri-bucal como na cavidade do manto prximos aber-tura genital, ambas as reas desprotegidas e expostas considervel turbulncia3, no mnimo intrigante o fato dos espermatngios fixarem-se na fmea ins-tantaneamente somente a partir de substncias adesi-vas. Em lulas da famlia Ommastrephidae (subordem Oegopsida), alm da ao de substncias adesivas,

3 Cefalpodes coleides so nadadores muito ativos, que conti-nuamente bombeiam gua para dentro e para fora da cavidade palial a partir de contraes do manto. Essa condio aqui considerada como causadora de turbulncia nas superfcies externas do corpo, incluindo as da cavidade do manto.

acredita-se que a extremidade em forma de seta do corpo cimentante tenha papel importante na fixao do espermatngio (e.g., Takahama et al., 1991).

Diversos componentes do espermatforo dos coleides tm funo enigmtica. O intrincado fila-mento espiral, por exemplo, foi proposto por Drew (1919a), com base em Doryteuthis pealeii, como sen-do uma estrutura capaz de evitar o colapso do apa-rato ejaculatrio durante o processo de evaginao. Investigando a mesma espcie, Austin et al. (1964) encontraram numerosos corpsculos microscpicos de forma estelar (stellate particles) embebidos na matriz do filamento espiral. Austin et al. (1964) su-geriram que essas estruturas contribuiriam funo proposta por Drew (1919a) por proverem resistncia ao filamento espiral. Esses corpsculos haviam sido descobertos muito tempo antes por Duvernoy (1853) em Sepiola rondeleti, sua presena tendo sido confir-mada posteriormente em outros Decapodiformes (Marchand, 1913; Blancquaert, 1923 e 1925; Weill, 1927; Badenhorst, 1974; Takahama et al., 1991; Ho-ving et al., 2009), porm pouco se sabe sobre sua exa-ta funo. Weill (1927) sups, com base em Sepiola atlantica, que os corpsculos estariam envolvidos de alguma forma no processo de fixao dos espermatn-gios na fmea. Takahama et al. (1991) sugeriram que os mesmos poderiam auxiliar na formao do contato entre o espermatforo e o corpo da fmea em Toda-rodes pacificus.

A extraordinria complexidade estrutural e fun-cional observada nos espermatforos das lulas (e.g., Marchand, 1913; Drew, 1919a; Hess, 1987) contras-ta com a aparente simples funo do todo o processo de evaginao, i.e., exteriorizao e fixao superficial da massa espermtica por meio de substncias adesi-vas. Drew (1919b), em reconhecimento desse quadro intrigante, constatou: [] it is very difficult to arrive at the reasons for the formation of such complicated structures as these spermatophores to perform func-tions where simpler arrangements would seem do as well.

Com relao ao fenmeno de implante profun-do observado em cefalpodes ocenicos e de guas profundas, apesar dos grandes avanos proporciona-dos por estudos recentes (e.g., Norman & Lu, 1997; Nesis et al., 1998; Jackson & Jackson, 2004; Hoving & Laptikhovsky, 2007; Hoving et al., 2008a; Hoving et al., 2009), importantes questes permanecem no resolvidas. Algumas hipteses foram propostas para explicar o mecanismo responsvel por esse fenmeno, mas at o momento nenhuma ganhou ampla aceita-o. Alguns autores so favorveis hiptese de que o longo rgo terminal (pnis) de algumas espcies

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serviria para implantar hidraulicamente os esperma-tforos no corpo da fmea (e.g., Murata et al., 1982; Norman & Lu, 1997; Jackson & OShea, 2003; Ja-ckson & Jackson, 2004). Em geral, nas espcies em que o pnis relativamente longo, ultrapassando a margem anterior do manto (Nesis, 1995), o hecto-ctilo est ausente. Esse fato levou diversos autores a supor que o rgo responsvel pela transferncia de espermatforos, nesses casos, seria o pnis (e.g., Ne-sis, 1995). A recente descoberta da capacidade de in-tumescncia e aumento do pnis em Onykia ingens (Onychoteuthidae; Arkhipkin & Laptikhovsky, 2010) de fato refora a hiptese de que este rgo deva ter importante papel durante a transferncia de esperma-tforos nos casos em que o hectoctilo est ausente.

Outras hipteses envolvem a ao de ganchos ou ventosas dos braos e/ou tentculos, bem como das mandbulas (bicos), com os quais o macho faria incises no corpo da fmea para inserir os esperma-tforos (e.g., Murata et al., 1982; Nesis, 1995; Nesis et al., 1998). Acredita-se que esses entalhes sirvam para facilitar o implante dos espermatngios, embora esteja claro que no so pr-requisitos para o implante profundo (Hoving et al., 2010).

Uma hiptese recorrente na literatura envolve a ao de supostas enzimas histolticas presentes nas t-nicas ou no corpo cimentante do espermatforo (e.g., McSweeny, 1978; Nesis et al., 1998; Hoving et al., 2009), que seriam responsveis pela dissoluo do tecido-alvo, embora at o momento no haja registro de tais substncias nas estruturas componentes desses espermatforos. O fato que, recentemente, confir-mou-se que o implante profundo um processo aut-nomo, ou seja, o espermatforo capaz de implantar--se no corpo da fmea sem a ao de agentes externos (Hoving & Laptikhovsky, 2007; Hoving et al., 2009). Alm disso, confirmou-se, em uma espcie que apre-senta implante profundo (Rossia moelleri), que a fora produzida pela acelerao e massa do espermatforo em evaginao no suficiente para perfurar mecani-camente o tecido da fmea (Hoving et al., 2009). O implante profundo dos espermatngios seria, portan-to, um processo muito diferente daquele observado nos nematocistos dos cnidrios, nos quais a perfurao da parede do corpo das presas aparentemente garan-tida pelo estreito dimetro e extraordinria acelerao atingida pelo tbulo interno, que evaginado durante a exploso do nematocisto (e.g., zbek et al., 2009). Dessa forma, a hiptese mais aceita atualmente para explicar o fenmeno de implante profundo a que envolve a ao de supostas enzimas histolticas libe-radas pelo corpo cimentante (Hoving et al., 2009), embora o mecanismo exato permanea enigmtico.

A recente descoberta do potencial de perfurao dos espermatforos de Loliginidae em condies arti-ficiais (Marian, 2011), somada similaridade estrutu-ral do espermatforo das lulas (e.g., Hess, 1987), su-gere que exista um mecanismo comum de perfurao, intrnseco ao espermatforo dos Decapodiformes, embora, por razes desconhecidas, o mesmo nem sempre resulte em implante profundo em condies naturais. Claramente, faz-se necessria maior experi-mentao in vitro da reao espermatofrica, de dife-rentes espcies, para responder essas questes.

Perspectivas

Com base no exposto, pode-se afirmar que, aps mais de 250 anos de seu primeiro registro (Swammer-dam, 1738) e a despeito de obras clssicas e monogra-fias publicadas sobre o tema, o conhecimento acerca da morfologia funcional dos espermatforos dos cole-ides permanece deficiente. A ausncia de um robusto arcabouo de dados morfolgicos dificulta, inclusive, o entendimento da reao espermatofrica e a criao de hipteses para tentar explicar processos difceis de serem observados in vivo ou in vitro. Como o funcio-namento extracorpreo dos espermatforos autno-mo e depende exclusivamente da intrincada estrutu-ra e organizao de seus componentes (membranas, tnicas etc.), somente investigaes detalhadas dessas estruturas provero as bases para entender o funciona-mento e a exata funo do complexo espermatforo dos coleides.

Considera-se imprescindvel a busca por uma metodologia simples e eficiente para processamento dos espermatforos, os quais so, em geral, de difcil preparao para microscopia (e.g., Hess, 1987), pro-vavelmente devido estrutura da tnica externa, que atua como uma membrana semi-permevel durante a reao espermatofrica (Mann, 1984). O emprego de protocolos padronizados de preparao de espcimes rotineiro em estudos taxonmicos de outros grupos zoolgicos, sendo em muitos casos imprescindvel para anlise morfolgica (e.g., Dingerkus & Uhler, 1977). Como j exposto, a utilizao de espermatfo-ros em descries taxonmicas de cefalpodes ainda muito restrita. Com a elaborao de um protocolo simples de preparao total de espermatforos (i.e., amostras inteiras montadas e coradas em lminas), outros pesquisadores (e.g., sistematas) poderiam usu-fruir mais facilmente das informaes morfolgicas disponveis na complexa estrutura dos espermatfo-ros dos coleides. Em contrapartida, o produto ge-rado por esses estudos (i.e., lminas depositadas em

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museus cientficos), bem como a prpria informao resultante da investigao (i.e., descries morfolgi-cas), estariam amplamente disponveis para estudos de morfologia funcional e evoluo dos espermatforos.

Finalmente, com relao ao estudo da reao espermatofrica, ressalta-se a importncia da expe-rimentao in vitro dos espermatforos, devendo-se ampliar a anlise para outras espcies de coleides. A recente descoberta de espermatforos funcionais em espcimes que haviam sido congelados aps a coleta (Hoving & Laptikhovsky, 2007; Hoving et al., 2009) permite afirmar que as perspectivas na rea so ex-celentes, pois torna-se factvel a expanso das inves-tigaes in vitro para espcies ocenicas e de guas profundas.

rEsumo

Cefalpodes coleides (lulas, spias e polvos) produzem espermatforos muito complexos que so transferidos f-mea durante a cpula por meio do hectoctilo, um apn-dice modificado nos machos. Durante a transferncia fmea, ocorre a chamada reao espermatofrica, com-plexo processo de evaginao do aparato ejaculatrio do espermatforo, que conduz exteriorizao da massa es-permtica e corpo cimentante. A presente reviso sinteti-za o conhecimento acerca da morfologia e funcionamento desta estrutura exclusiva dos coleides, identificando la-cunas e definindo estratgias que possibilitem avanos na rea. Poucos trabalhos abordam com detalhes a morfolo-gia e anatomia funcional dos espermatforos dos cefal-podes, grande parte do conhecimento acerca da estrutura do espermatforo tendo sido gerada por trabalhos clssicos do sculo XIX e incio do sculo XX. Investigaes acerca do funcionamento dos espermatforos so consideravel-mente mais raras, estando o conhecimento bsico sobre a reao espermatofrica restrito a apenas 19 espcies de coleides. A reviso da literatura especializada permite sugerir que existem dois tipos bsicos de fixao de esper-matforos em Decapodiformes (lulas e sepiides): fixao superficial e implante profundo (ou intra-drmico). Na fixao superficial, comum em diversas espcies (e.g., Lo-liginidae, Sepiidae, Ommastrephidae), a base dos esper-matngios aderida ao tecido-alvo aparentemente por meio do corpo cimentante, a partir de substncias adesi-vas e, em alguns casos, estruturas de fixao. No implante profundo, comum em alguns grupos de lulas ocenicas e de guas profundas (e.g., Architeuthidae, Cranchiidae, Octopoteuthidae, Sepiolidae), os espermatforos implan-tam-se inteiramente no corpo da fmea, de forma aut-noma. Permanece desconhecido o mecanismo responsvel pelo implante profundo. Em Octopodiformes (polvos), o

espermatforo inserido no gonoduto feminino, alcan-ando a glndula oviducal, onde esto localizadas as espermatecas, ou a cavidade do ovrio. Como o funcio-namento extracorpreo dos espermatforos depende exclu-sivamente da intrincada estrutura e organizao de seus componentes (e.g., membranas e tnicas), somente in-vestigaes detalhadas dessas estruturas provero as bases para a compreenso do funcionamento e da exata funo do complexo espermatforo dos coleides. Recomenda-se o desenvolvimento de um protocolo simples e eficiente para colorao e preparao total de espermatforos, de for-ma que seja possvel expandir as descries morfolgicas do espermatforo em estudos taxonmicos e anatmicos, permitindo, portanto, ampliao do conhecimento acerca desta enigmtica estrutura.

Palavras-Chave: Cephalopoda; Coleoidea; Esperma-tforo; Reao Espermatofrica; Morfologia Funcional.

AgrAdEcImEntos

A presente reviso parte da Tese de Douto-rado do autor pelo Programa de Ps-Graduao em Zoologia do Departamento de Zoologia do IBUSP, financiada com Bolsa e Reserva Tcnica da FAPESP (04/13212-7) e auxlios da CAPES PROAP-2006, Pr-Reitoria de Ps-Graduao da USP, American Malacological Society e Houston Conchology Society. O projeto de Doutorado contou com apoio de infra--estrutura das seguintes instituies: Centro de Biolo-gia Marinha da USP, Laboratrio de Biologia Celular do IBUSP, Laboratrio de Parasitologia e Laborat-rio de Biologia Celular do Instituto Butantan. Uma verso preliminar do texto foi lida e minuciosamente comentada pelo orientador do autor, Prof. Dr. Osmar Domaneschi (in memoriam), a quem este trabalho dedicado. Finalmente, dois revisores annimos con-triburam com valiosas sugestes ao manuscrito.

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Recebido em: 18.01.2011 Aceito em: 09.06.2011

Impresso em: 30.06.2011

Marian, J.E.A.R.: A reao espermatofrica dos cefalpodes218

APndIcE 1

Lista dos gneros e espcies citados no presente artigo.

Architeuthis Steenstrup, 1857Argonauta Linnaeus, 1758Callistoctopus macropus (Risso, 1826)Doryteuthis opalescens (Berry, 1911)Doryteuthis pealeii (Lesueur, 1821)Doryteuthis plei (Blainville, 1823)Eledone cirrhosa (Lamarck, 1798)Eledone moschata (Lamarck, 1798)Enteroctopus dofleini (Wlker, 1910)Galiteuthis glacialis (Chun, 1906)Illex coindetii (Vrany, 1839)Loligo vulgaris Lamarck, 1798Macrotritopus defilippi (Vrany, 1851)Octopoteuthis sicula Rppel, 1844

Octopus tehuelchus dOrbigny, 1834Octopus vulgaris Cuvier, 1797Ocythe Rafinesque, 1814Onykia ingens (Smith, 1881)Rossia macrosoma (delle Chiaje, 1830)Rossia moelleri Steenstrup, 1856Sepia Linnaeus, 1758Sepia officinalis Linnaeus, 1758Sepiola atlantica dOrbigny, 1839Sepiola rondeleti Leach, 1817Taningia danae Joubin, 1931Todarodes pacificus (Steenstrup, 1880)Tremoctopus delle Chiaje, 1830Vampyroteuthis infernalis Chun, 1903

mAtErIAL suPLEmEntAr

o vdeo citado na pgina 210, pode ser acessado no seguinte endereo: www.scielo.br/scielo.php?script=sci_issuetoc&pid=0031104920110013&lng=en&nrm=iso

Papis Avulsos de Zoologia, 51(13), 2011 219