Morfologia externa das ninfas e adultos de Ctenarytaina...

340 Santana & Zanol

Revista Brasileira de Entomologia 49(3): 340-346, setembro 2005

Dalva Luiz de Queiroz Santana1 & Keti Maria Rocha Zanol2

ABSTRACT. External morphology of adults and nymphs of Ctenarytaina spatulata Taylor (Hemiptera, Psyllidae).Ctenarytaina spatulata Taylor, 1997 was introduced in Brazil in the 1990 in eucalyptus plantations. Due to theimportance of the C. spatulata as an eucalyptus pest, this research was developed in order to study the externalmorphology of adults and nymphs, with special detail on the 5th instar nymphs. Considerable differences were observedamong the nymphal instars, mainly in respect to size and characters of the antennae, the legs and the apex of theabdomen. The adult external morphology was presented with details of the wing veins, the characteristics of the legs,antennae and the genitalia.

KEYWORDS. Ctenarytaina spatulata, eucalyptus pest, morphology, Psyllidae.

RESUMO. Morfologia externa das ninfas e adultos de Ctenarytaina spatulata Taylor (Hemiptera, Psyllidae). Ctenarytainaspatulata Taylor, 1997 foi introduzida no Brasil na década de 1990 em plantios de eucalipto. Devido a importância deC. spatulata como praga de eucalipto, o objetivo desta pesquisa foi estudar a morfologia externa do adulto e das ninfas,com detalhamento da ninfa de 5o ínstar. Foram observadas diferenças marcantes entre os ínstares, principalmente quantoao tamanho e os caracteres das antenas, das pernas e do ápice do abdômen. A morfologia externa dos adultos foiapresentada com detalhamento da venação, das características das pernas e da terminália.

PALAVRAS-CHAVE. Ctenarytaina spatulata, morfologia, praga do eucalipto, Psyllidae.

Os estudos morfológicos têm como objetivo caracterizaros organismos para sua identificação, classificação e estudosfilogenéticos. Os insetos geralmente são descritos a partir deexemplares adultos, sendo os caracteres dos jovens acrescidoscomo detalhes à descrição da espécie.

Para os Psylloidea (Hemiptera), a classificação é baseadaquase que exclusivamente em caracteres de adultos coletadosno Hemisfério Norte, em regiões de clima temperado (Tuthill,1943; Hodkinson, 1974, 1988). White & Hodkinson (1985), aoestudarem os caracteres morfológicos das ninfas de 303espécies observaram uma grande variação e apresentaram ediscutiram os caracteres mais adequados para estudostaxonômicos; apresentaram cladogramas e chaves para asfamílias, subfamílas e alguns gêneros e, sugeriram, também,relacionamentos filogenéticos entre os grupos estudados.

Após os estudos de White & Hodkinson (1985) e com adescrição de novas espécies na região tropical, Burckhardt(1994) propôs uma nova classificação dividindo os Psylloideaem seis subfamílias: Psyllidae (incluindo Aphalaridae eSpondyliaspididae), Calophydae, Phacopteronidae,Carsidaridae, Homotomidae e Triozidae.

Na descrição original de Ctenarytaina spatulata Taylor,1997 foram utilizados alguns caracteres dos adultos e para aninfa de 5º ínstar a descrição foi baseada no ápice do adbômen.Posteriormente, Burckhardt et al. (1999) adicionaram novoscaracteres num quadro comparativo entre C. spatulata e C.eucalypti (Maskell, 1890), sendo esta a espécie mais estudadado gênero.

Devido à importância de C. spatulata como praga de

Morfologia externa das ninfas e adultos de Ctenarytaina spatulata Taylor(Hemiptera, Psyllidae)

1Embrapa-Florestas, Estrada da Ribeira Km 111, 83411-000 Colombo-PR, Brasil. [email protected] de Zoologia, Universidade Federal do Paraná, Caixa Postal 19020, 81531-990 Curitiba-PR, Brasil. Bolsista do CNPq. [email protected]

eucalipto o presente trabalho tem como objetivo estudar amorfologia externa dos adultos e descrever as ninfas, comdetalhamento da ninfa de 5º ínstar, acrescentando novoscaracteres às descrições anteriores.

MATERIAL E MÉTODOS

Para a observação dos caracteres morfológicos, foramcoletadas partes apicais de ramos de Eucalyptus grandis, E.urophylla e híbridos E. grandis x E. urophylla contendo ovos,ninfas e adultos de C. spatulata em Colombo, PR, São MiguelArcanjo, SP e Mogi-Guaçu, SP. Alguns exemplares foramconservados em álcool 70% e outros foram utilizados parainfestar mudas de E. grandis em casa de vegetação e nolaboratório com objetivo de observar os espécimens vivos.

As mensurações, foram realizadas com auxílio de ocularmicrométrica, acoplada ao microscópio estereoscópicoOlympus BX50 e as ilustrações a partir de material preparadoem lâminas com glicerina líquida e, com auxílio de câmara claraacoplada ao microscópio Wild M20. As ninfas foram descritasobservando-se os critérios sugeridos por White & Hodkinson(1985).

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Ovos. São elípticos, afilados na extremidade superior, emforma de uma gota (Fig. 1A). Imediatamente após a posturasão branco-translúcidos, tornando-se gradativamenteamarelados até a eclosão, quando são totalmente amarelo com

341Morfologia externa das ninfas e adultos de Ctenarytaina spatulata Taylor


as manchas ocelares vermelhas na parte mais afilada. Possuemum pedúnculo hialino, curto, fino e pouco perceptível, que saida parte inferior lateral do ovo que fica inserido na planta.

Comprimento aproximado de 0,28 mm e 0,13 mm de largura,na parte mais globosa.

Ninfas. Em todos os ínstares apresentam o corpo achatadodorsoventralmente, sendo possível observar a linha de sutura,principalmente próximo ao processo da muda. SegundoHodkinson (1974), a forma achatada tornam-as muitosusceptíveis à perda de água, principalmente em altastemperaturas e, este é um fator importante que contribui parao controle populacional.

O aparelho bucal é típico de Sternorrhyncha, ou seja, oápice do clípeo estende-se até o mesotórax; lábio com doisartículos sendo o apical marrom-escuro; estiletes bastantelongos e finos (Fig. 2A).

Primeiro ínstar. Corpo totalmente amarelo, exceto pelospequenos olhos vermelhos (Fig. 1B). Antenas com trêsartículos e duas cerdas apicais; o primeiro artículo é mais largodo que longo e os dois apicais mais longos do que largos; noartículo II observa-se no ápice uma pequena rinária (Fig. 1F);

artículo apical marrom-escuro. Pernas com coxa, fêmur e tíbia-tarso com unhas e duas longas cerdas apicais; tarso nãoaparente. Abdômen arredondado com cinco setas lanceoladasde cada lado da abertura anal.

Comprimento total do corpo, em média 0,37 mm; a maiorlargura da cabeça, em média 0,16 mm; largura na região dosfuturos brotos alares em média 0,17 mm e o comprimento totalda antena de 0,06 mm.

Segundo ínstar. Semelhante na forma e coloração a ninfade primeiro ínstar, porém, já se observa os brotos alares comopequenas protuberâncias do tórax (Fig. 1C). Antenas com trêsartículos e duas cerdas apicais; o primeiro artículo é mais curtoe os dois últimos mais longos do que largos; no artículo IIobserva-se nitidamente uma rinária apical (Fig. 1G); artículoapical marrom-escuro. Pernas com coxa, fêmur e tíbia-tarsocom unhas e duas longas cerdas apicais; tarso não aparente.Abdômen arredondado com oito setas lanceoladas de cadalado da abertura anal.

Comprimento total do corpo, em media 0,52 mm; larguramáxima da cabeça, em média 0,21 mm; largura na região dosbrotos alares é em média 0,24 mm e o comprimento das antenasé de 0,09 mm.

A

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0,1

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B

C

D

E

F

G

H

I

JFig. 1. Ctenarytaina spatulata Taylor, 1997. A, ovo; B – E. ninfas: B, 1o ínstar; C, 2o ínstar; D, 3o ínstar; E, 4o ínstar; F - I. antenas: F, 1o ínstar;G, 2o ínstar; H, 3o ínstar; I, 4o ínstar; J, perna metatorácica da ninfa de 4o ínstar. Co. coxa; Fe. fêmur; P. pedúnculo; Ri. rinária; TT. tíbia-tarso; U.unha.

0,1

mm

0,1

mm

0,1

mm

P

Ri

Ri

Ri

Ri

T T

Fe

Co

U

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Terceiro ínstar. Corpo amarelo com às ninfas de 1º e 2ºínstares, com brotos alares evidentes (Fig. 1D); algunsespécimes apresentam manchas marrom-claras que vãoescurecendo gradativamente até o marrom-escuro. Antenascom quatro artículos e duas cerdas apicais; os dois primeiroartículos são mais curtos e os dois apicais mais alongados;artículo III com duas rinárias, sendo uma apical e outrasubapical (Fig. 1H); artículo apical marrom-escuro. Pernas comcoxa, fêmur e tíbia-tarso com unhas e duas longas cerdas;tarso não aparente. Abdômen arredondado com 10 setaslanceoladas de cada lado da abertura anal.

Comprimento total do corpo em média 0,68 mm; larguramáxima da cabeça, em média 0,27 mm; largura na região dosbrotos alares é em média 0,36 mm; comprimento das antenasde 0,13 mm.

Quarto ínstar. Corpo amarelo com escleritos marrons (Fig.1E); logo após a muda apresentam coloração totalmenteamarela. Antenas com seis artículos e duas cerdas apicais; osdois primeiros artículos são mais curtos e os dois apicais maisalongados; artículos I, II e IV são mais largos do que longos eos demais mais longos do que largos; no artículo III observa-se uma rinária apical; no artículo V observam-se duas rinárias

sendo uma apical e outra subapical (Fig. 1I); coloração marrom-clara com artículo apical marrom-escuro. Tecas alaresdesenvolvidas e bem visíveis. Pernas (Fig. 1J) com coxa, fêmure tíbia-tarso com unhas e duas longas cerdas; tarso nãoaparente; coloração marrom-clara com tíbia-tarso marrom-escura. Abdômen arredondado com 11 setas lanceoladas decada lado da abertura anal.

Comprimento total do corpo em média 0,86 mm; larguramáxima da cabeça, em média 0,33 mm; largura na região dostecas alares é em média 0,50 mm; comprimento das antenas de0,19 mm.

Quinto ínstar. Corpo amarelo com escleritos marrons.Cabeça e protórax fundidos, formando, segundo White &Hodkinson (1985), o cefaloprotórax, onde se observam doisescleritos que se estendem desde a margem anterior da cabeçaaté a coxa protorácica (Fig. 2A). As antenas originam-se namargem da cabeça com nove artículos, de comprimentovariável e duas cerdas apicais; nos artículos III, V, VII e VIIIobserva-se uma rinária apical (Fig. 2B); coloração marrom-clarasendo os três artículos apicais marrom-escuros.

Tergo mesotorácico com 2+2 pequenos escleritos livres,junto ao cefaloprotórax, 2+2 escleritos dorsais e 1+1 escleritos

0,1 mm

0,1

mm

A

0,1

mm

0,1 mm

B C

D

Fig. 2. Ctenarytaina spatulata Taylor, 1997. A, ninfa de 5o ínstar; B, antena; C, perna metatorácica; D, ápice do abdômen, ventral. a. antena; Aa.abertura anal; Cl. clípeo; Co. coxa; Esc. esclerito; Est. estilete; Fe. fêmur; La. lábio; O. olho; Pa. placa anal; Pc. placa caudal; PI. pernaprotorácica; PII. perna mesotorácica; PIII. perna metatorácica; Po. poro anal; Ri. rinária; S. seta lanceolada; Ti. tíbia; Ta. tarso; Tca. teca alaranterior.; U. unha.

Co

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T i

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Esc

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laterais. Tergo metatorácico com 2+2 escleritos dorsais e 1+1escleritos laterais (Fig. 2A). Tecas alares bem desenvolvidas;as anteriores começam abaixo da linha dos olhos sem formarlóbulo humeral (Fig. 2A). Pernas (Fig. 2C) amareladas comcoxa, fêmur, tíbia e tarso; neste com unhas bem esclerotinizadas,duas longas cerdas e arólio. Apenas neste ínstar há nítidadiferenciação do tarso que apresenta coloração marrom-escura.

Abdômen, em vista dorsal, com os primeiros segmentosdelimitados através de escleritos livres dispostos em 1+1 porsegmento, quando se fundem formando a placa caudal. Emvista ventral, observa-se 1+1 escleritos livres e uma série depequenas cerdas nos segmentos à frente da placa anal (Fig.2A); ápice arredondado margeado por 11 setas lanceoladasde cada lado da abertura anal; abertura esta circundada porum anel de poros anais simples, de forma ovalada (Fig. 2D).Não foram observados poros adicionais ao longo da margemcaudal.

Comprimento do corpo em média 1,35 mm; largura máximada cabeça, em média 0,48 mm; largura na região dos tecasalares em média 0,79 mm; comprimento das antenas em média0,32 mm.

Taylor (1977), na descrição da espécie, observou no ápiceabdominal 22 setas lanceoladas quantidade esta tambémobservada em alguns espécimes, porém este número não éconstante, pois observa-se em alguns 20 setas sendo 10 decada lado da abertura anal.

Segundo White & Hodkinson (1985), uma característicadas ninfas de 5o ínstar de Psyllinae é a ausência de um loboproeminente anterior nas tecas alares anteriores o que foicomprovado em C. spatulata. Nesse mesmo trabalho observamque as ninfas com 10 artículos antenais possuem rinária nosartículos IV, VI, VIII e IX e que as ninfas com um número menorde artículos, às vezes, apresentam finas suturas que podemsugerir a posição de uma futura divisão da antena. Em C.spatulata observa-se nitidamente nove artículos com a posição

C

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B

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D

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Cg

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Fig. 3. Ctenarytaina spatulata Taylor, 1997. A, macho recém emergido; B, fêmea; C, fêmea com abdômen listrado; D, fêmea e macho, vistaventral; E, macho, vista lateral. Cg. cápsula genital.

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das rinárias diferente das observadas por White & Hodkinson(1985).

Burckhardt et al. (1999) observaram que próximo ao ápicedo abdômen pode ocorrer uma pequena quantidade de porosadicionais, quando comparado com C. eucalypti que apresentauma grande quantidade destes poros. Nos espécimesestudados não foi constatado nenhum poro adicional.

Pinzón et al. (2002) caracterizaram sucintamente todos osínstares de C. eucalypti e nesta observaram, como em C.spatulata, brotos alares nas ninfas de 2o ínstar. Em ambas,pode-se, também, em todos os ínstares observar os olhosvermelhos.

Adultos. Os machos e fêmeas adultos são bastantesemelhantes, a não ser pela cápsula genital e pelo tamanholevemente menor dos machos (Fig. 3A-E). Imediatamente apósa emergência apresentam coloração amarela-clara, com asastransparentes e esbranquiçadas (Fig. 3A); logo depoiscomeçam a escurecer passando para uma coloração alaranjada(Fig. 3B), com pequenas manchas marrons no tórax e noabdômen; estas, normalmente em faixas, dando um aspectolistrado (Fig. 3C).

A cabeça, em vista dorsal, é mais larga do que longa comtubérculo pré-ocular proeminente; coroa completamentedividida pela sutura coronal; ocelos em número de três sendodois laterais, na margem posterior da coroa, visíveis de cima eum ocelo mediano, anterior, delimitando a fronte; olhosarredondados e proeminentes; genas com ápices arredondadose uma coroa de cerdas apicais (Fig. 4A, 4C). Antenas com 10artículos sendo os sete artículos distais semelhantes quanto aforma e duas cerdas apicais (Fig. 4B); artículos IV, VI, VIII e IXcom uma rinária apical; superfície, exceto no escapo e pedicelo,ornada por pequenos anéis, que variam em número de acordocom o tamanho do artículo (Fig. 4C); coloração amarelada,escurecendo gradativamente para o ápice, com os três últimosartículos visivelmente mais escuros.

Os escleritos e suturas do tórax de C. spatulata sãocongruentes com a descrição de Matsuda (1965: 250-261, Figs.106A; 107A).

As asas anteriores (Fig. 4D) são transparentes com finagranulação. As veias média (M) e cubital (Cu) estão fusionadascom a radial (R); estas bifurcam-se formando R e M+Cu. A Rcontinua em uma pequena R1 enquanto que a setor radial (Rs)alcança o ápice. A área entre R e a margem costal denomina-se

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0,1

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A

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F G H

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Fig. 4. Ctenarytaina spatulata Taylor, 1997. A, cabeça, dorsal; B, antena; C, ápice da antena; D, asa anterior; E, detalhe da veia M; F, asa posterior;G, ápice da mesotíbia; H, ápice da metatíbia. A. veia anal; Al. almofada tarsal; Cu. veia cubital; Ac. acúleos apicais; G. gena; ICM. 1a célula apical;IICM. 2a célula apical; M. veia média; Mc. macrocerdas; O. olho; Oc. ocelo; Pes. projeções espiniformes; Pt. pterostigma; Pu. pulvilo R. veiaradial; Ri. rinária; Rs. veia setor radial; Sa. setas apicais; Sc. sutura claval; St. sutura coronal; Tp. tubérculo pré-ocular; U. unha.

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M M1+2

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Cu+M

Cu+R+M



pterostigma e geralmente apresenta uma granulação maisdensa. A Cu bifurca-se em Cu1 e Cu2 formando a 1a célulamarginal. A M bifurca-se, no ápice, em M1+2 e M3+4, formandoa 2a célula marginal. A sutura claval é demarcada por uma áreatransparente sem nenhuma pigmentação. No clavo observa-se somente uma veia anal (A). As veias, exceto a A, apresentamprojeções espiniformes laterais (Fig. 4E).

Asas posteriores (Fig. 4F) transparentes, mais granulada emenos pigmentada do que as anteriores. As veias Cu, M e Rfundem-se, na base, formando o ramo Cu+M+R. Após abifurcação, a R continua como Rs e a M como um único ramoaté próximo ao ápice, quando tornam-se evanescentes. A Cubifurca-se em Cu1 e Cu2, sendo esta levemente delimitada.

Pernas com arículos típicos. Tíbias mesotorácicas (Fig. 4G)com uma fileira de macrocerdas no terço apical. Ápice dastíbias posteriores (Fig. 4H) com uma coroa de cinco processosaculeiformes; ápice do tarsômero basal com um acúleo da cadalado e tarsômero apical com um par de unhas e pulvilo (Fig.4H). Entre os tarsômeros observa-se uma área membranosacom pequenas cerdas denominadas “almofada tarsal” (Figs.4G, 4H).

Os escleritos do abdômen de C. spatulata (tergitos,laterotergitos e esternitos) são congruentes com Crawford(1914: 15-16, pl. 3).

Os parâmetros biométricos observados em C. spatulataforam semelhantes aos obtidos por Taylor (1997).

Burckhardt et al. (1999: 7), no desenho da cabeça de C.

spatulata ilustraram o ocelo anterior numa área mais ou menostriangular e uma “sutura” que se estende desde esta área atéos ocelos posteriores. Não se observou esta área e “sutura”,em nenhum dos espécimes analisados nem na ilustração dadescrição original.

As tíbias mesotorácicas apresentam uma fileira demacrocerdas, próxima ao ápice, que é um caráter diagnósticodo gênero. Tuthill & Taylor (1955) denominaram-nas de pentede pequenas setas e Burckhardt et al. (1999) de pente de cerdas.Optou-se pela denominação de macrocerdas para diferenciá-las das demais cerdas e setas que ocorrem em outrasestruturas. Nas tíbias metatorácicas observa-se cincoprocessos aculeiformes que foram denominadas por Tuthill &Taylor (1955) e por Taylor (1997) como setas pretas. Optou-sepelo termo aculeiforme devido a seu aspecto.

Crawford (1914), denominou as células apicais delimitadaspor Cu1 e Cu2 e, M1+2 e M3+4 de células marginais, terminologiaadotada neste trabalho. Alguns autores consideram a suturaclaval como Cu2 enquanto Cu1 é dividida em Cu1a e Cu1b(Richards & Davies, 1977; Borror et al., 1981); Burckhardt etal. (1999), embora não tenham feito nenhuma indicação davenação, na tabela comparativa de C. spatulata e C. eucalypti,fazem menção quanto à forma de Cu1b.

Terminália. Macho. Cápsula genital de coloraçãosemelhante ao restante do corpo (Fig. 3D), ou levemente maisescura, voltada para cima, tocando as asas (Fig. 3E). Pigóforomais ou menos retangular com inúmeras cerdas na superfície eum processo dentiforme, ventro-apical. Tubo anal estreito,retangular, quase tão longo quanto o pigóforo; ápice oblíquo.Placa subgenital triangular. Conetivo linear com o formato deuma fita (Fig. 5B). Parâmeros triangulares com as bordassinuosas; borda interna com inúmeras cerdas marginais eprocessos espiniformes esclerotinizadas; borda externa cominúmeras setas, na superfície, ao longo da margem e cerdasmarginais (Figs. 5A, B). Edeago tubular, voltado para cima,mais longo que o pigóforo (Fig. 5B); ápice alargado, mais oumenos elíptico, menos esclerotinizado do que a haste doedeago, com um pequeno processo, voltado para trás e parabaixo (Fig. 5C).

Terminália. Fêmea. Cápsula genital marrom-escura.Pigóforo triangular com várias cerdas, na superfície (Figs. 6A,B); abertura anal de forma elíptica rodeada por um círculo deporos anais dispostos em duas fileiras, próximo a base (Fig.6C); aproximadamente na metade apical com duas fileiras depequenas setas lanceoladas (Fig. 6D). Placa subgenitaltriangular, levemente menor que o pigóforo (Fig. 6E). Ovipositorcom três pares de valvas (Figs. 6E, F); a valva III ou dorsal émembranosa com ápice arredondado e textura rugosa; a valvaI ou ventral é um pouco mais longa do que a dorsal, com ápicecurvo e levemente serreado; valva II ou média, geralmenteoculta pelas demais, se apresenta fusionada em quase todasua extensão, une-se à valva dorsal por uma barraesclerotinizada.

Ossiannilson et al. (1970), Taylor (1977) e Burckhardt et al.(1999), denominaram o pigóforo de “proctiger”. O termo“proctiger” na realidade significa o tubo anal onde, no ápice,

0,1

mm

0,5 mm

0,1 mm

A

B C

Fig. 5. Ctenarytaina spatulata Taylor, 1997. Terminália do macho. A,parâmero; B, terminália, vista lateral; C, ápice do edeago. C. conetivo;Ed. edeago; Pg. pigóforo; Pr. parâmero; Psg. placa subgenital; Ta. tuboanal.

Psg

P r

C

Pg

Tb

Ed

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encontra-se o ânus; na fêmea de C. spatulata o ânus abre-senuma área membranosa, do pigóforo, sem, no entanto, formarum tubo.

Baseando-se nas descrições apresentadas para C.spatulata (Taylor, 1997; Burckhardt et al., 1999) e nasobservações do presente trabalho e comparando com adescrição de C. eucalypti (Tuthill, 1952; Burckhardt et al.,1999; Pinzón, 2002), pode-se afirmar que os adultos e as ninfasdas duas espécies são muito semelhantes na forma, tamanhoe no padrão de coloração, porém C. eucaypti apresenta umacoloração mais escura (marrom-escura a preto). O tubérculopré-ocular de C. spatulata é proeminente enquanto que em C.eucalypti é achatado. A veia Cu1 em C. spatulata é mais longae mais ou menos paralela a M e em C. eucalypti é mais curta ecurva. A segunda célula marginal em C. spatulata é mais longae estreita do que em C. eucalypti. Os parâmeros em C. eucalyptinão apresentam processos espiniformes na borda interna e oápice do edeago é maior e mais largo.

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A

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0,1 mm

0,2 mm

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B C

DE

F

Pg

P o

Aa

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Pg

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VI3

VI1

VI2

VI3

VI1

VI2

Fig. 6. Ctenarytaina spatulata Taylor, 1997. Terminália da fêmea. A, pigóforo, vista dorsal; B, pigóforo, vista látero-dorsal; C, detalhe do círculode poros anais; D, ápice do pigóforo com setas lanceoladas; E, pigóforo, placa subgenital, valvas, vista lateral; F, valvas. Aa. abertura anal; Pg.pigóforo; Po. poro anal; Psg. placa subgenital; S. setas lanceoladas; Vl1. valva 1; Vl2. valva 2; Vl3. valva 3.

Recebido em 10.VIII.2004; aceito em 01.II.2005

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