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Alejandro Tovar Soto, Miguel Hernndez Martnez, Jairo Cristbal Alejo, Roberto Romero Hijo, Gustavo Mora

Aguilera

Escala logartmica Diagramtica de Severidad de la Mancha Negra (Colletotrichum gloeosporioides Penz.) en

Chirimoyo (Annona cherimola Mill.)

Revista Mexicana de Fitopatologa, vol. 20, nm. 1, enero-junio, 2002, pp. 103-109,

Sociedad Mexicana de Fitopatologa, A.C.

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Revista Mexicana de FITOPATOLOGIA/

Escala Logartmica Diagramtica de Severidad de la ManchaNegra (Colletotrichum gloeosporioides Penz.) en Chirimoyo

(Annona cherimola Mill.)Alejandro Tovar-Soto, Instituto Politcnico Nacional, Escuela Nacional de CienciasBiolgicas, Apdo. Postal 42086, Mxico, D.F., CP. 11340, (becario COFAA); MiguelHernndez-Martnez, INIFAP, Campo Experimental El Bajo, Apdo. Postal 112, Celaya,Guanajuato, Mxico CP 38000; Jairo Cristbal-Alejo, Instituto Tecnolgico Agropecuario(ITA) No. 2, Konkal, Yucatn, Mxico CP 97345; Roberto Romero-Hijo, ITA No. 25,Apdo. Postal 230, Ciudad Altamirano, Guerrero, Mxico CP 40660; y Gustavo Mora-Aguilera, Colegio de Postgraduados, Instituto de Fitosanidad, km 35.5 Carr. Mxico-Texcoco, Montecillo, Edo. de Mxico CP 56230. Correspondencia: morag@colpos.colpos.mx

Resumen.Tovar-Soto, A., Hernndez-Martnez, M., Cristbal-Alejo, J.,Romero-Hijo, R. y Mora-Aguilera, G. 2002. Escalalogartmica diagramtica de severidad de la mancha negra(Colletotrichum gloeosporioides Penz.) en chirimoyo(Annona cherimola Mill.). Revista Mexicana de Fitopatologa20:103-109.El objetivo de este trabajo fue elaborar mediante unprocedimiento computarizado una escala logartmicadiagramtica de severidad para el patosistema Annonacherimola-Colletotrichum gloeosporioides con base en lamodificacin de Horsfall-Barratt a la ley de Weber-Fechner.Se seleccionaron 55 hojas dentro del rango de severidadobservado en condiciones de campo (0-75%). El rea foliartotal y enferma de cada hoja se determin con un integradorde rea foliar LICOR-300. La escala se gener con ayuda delprograma 2LOG ver. 1.0 para MS Windows, con el cual secalcul el intervalo y punto medio de cada clase y una grficalinearizada de la misma. La escala logartmica diagramticase hizo seleccionando hojas cuya severidad represent lospuntos medios para cada una de las siguientes clases: 0 (0-0),1 (0.01-3.2 ), 2 (3.2- 8.3), 3 (8.3- 19.7), 4 (19.7- 40.1), 5(40.1- 64.5), 6 (64.5-75.0%). El sistema de medicin se validrealizando dos evaluaciones con 17 y 4 evaluadores,respectivamente. Los resultados indicaron que el uso delprograma 2LOG facilit la elaboracin de la escala alautomatizar los clculos logartmicos; sin embargo, en laprimera evaluacin no fue adecuada la precisin (r2 = 0.20-0.70) y exactitud (b1= 0.40-1.30), pero si la reproducibilidad.En la segunda evaluacin con personal capacitado, seincrement significativamente la precisin (r2 = 0.61-0.95) yla exactitud (b1= 0.72- 1.02), lo que indic que se requiere decapacitacin y conocimiento de los sntomas para mejorarestos parmetros. Se discuten las ventajas de este sistema de

medicin y del programa 2LOG, desde el punto de vistaepidemiolgico y prctico; as como, se hace la distincinentre una escala logartmica diagramtica con respecto a unaescala y diagrama, ampliamente empleados en laepidemiologa.

Palabras clave adicionales: Sistema de medicin,epidemiologa, 2LOG.

Abstract. The objective of the this work was to elaborate adiagramatic logarithmic scale to assess black spot severity inthe pathosystem Annona cherimola-Colletotrichumgloeosporioides using a computarised system based on theHorsfall-Barratt modification to the Weber-Fechner law. Fiftyfive leaves were selected based on the severity range (0-75%) observed in the field. The total foliar area and thediseased area per leaf was determinated with the leaf areaintegrator LICOR-300. The logarithmic scale was generatedby using the program 2LOG ver. 1.0 for MS Windows; theintervals and middle class values as well as a linearizedgraphic of the scale were calculated. The diagramaticlogarithmic scale was constructed by selecting leavesrepresenting the middle value severity per each of thefollowing classes: 0 (0-0), 1 (0.01- 3.2 ), 2 (3.2- 8.3), 3 (8.3-19.7), 4 (19.7- 40.1), 5 (40.1- 64.5), 6 (64.5- 75.0%). Thesystem was validated carrying out two evaluations with 17and 4 evaluators, respectively. The results indicated that the2LOG program facilitated the logarithmic calculations,improving the elaboration process of the system; however, inthe first evaluation the precision (r2 = 0.20-0.70) and accuracy(b1= 0.40-1.30) were not acceptable, but the reproducibilitywas adecuate. In the second evaluation with trained personnel,the precision (r2 = 0.61-0.95) and accuracy (b1= 0.72-1.02)improved significantly, which suggests that training and

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(Recibido: Enero 16, 2001 Aceptado: Marzo 19, 2001)

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knowledge of the symptoms are required to better evaluatethese parameters. The advantages of this assessment systemand those of 2LOG program are discussed from the practicaland epidemiological point of view. A clarification is madeabout the diagramatic logarithmic scale concept versus scaleand diagram, widely used in epidemiology.

Additional keywords: Measurement system, epidemiology,2LOG.

Entre las enfermedades que atacan al cultivo del chirimoyo(Annona cherimola Mill.) destaca la mancha negra, causadapor el hongo Colletotrichum gloeosporioides, la cual produceprdidas aparentemente importantes debido a que los rbolesatacados sufren defoliacin severa (Nava et al., 2000). Elataque se manifiesta principalmente en hojas, la enfermedadse caracteriza por la aparicin de lesiones circulares de colorverde brillante, las cuales se tornan obscuras, llegando aocasionar la cada prematura de las hojas. En ramas jvenes,el hongo induce muerte descendente y puede presentarse laformacin de un cancro (Valds, 1989). La medicin de laintensidad de una enfermedad (incidencia o severidad), esun requisito indispensable en estudios epidemiolgicosbsicos, como la caracterizacin cuantitativa de epidemias,en estudios aplicativos de pronstico, en la comparacin dediversas prcticas de manejo de enfermedades, as como paradeterminar la importancia econmica de las mismas por mediode modelos de estimacin de prdidas (Campbell y Madden,1990; Kranz, 1988). En el caso de la medicin de unaenfermedad con base en severidad, constituye un problemacomplejo ya que se pueden inducir errores graves de precisin,exactitud y reproducibilidad, as como una menor eficienciacon respecto a una medicin con base en incidencia. En estesentido, la mayor informacin que normalmente proporcionauna medicin de severidad, puede tener un alto costo quedebe minimizarse, ya que ste no puede eliminarse totalmente.Una forma de disminuir las inconveniencias indicadas, esseleccionar un sistema de medicin que permita aproximarsatisfactoriamente el valor de una medicin estimada al valorreal del grado de una enfermedad. Para este fin, es necesarioconsiderar las limitaciones que tienen los diversos mtodosque se han empleado en la epidemiologa (James, 1971; VanSchoonhoven y Pastor, 1987; Cassanello et al., 1989;Campbell y Madden, 1990). Existen diversos mtodosautomatizados para medir la intensidad de una enfermedad(sistemas remotos, uso de video, etc.); sin embargo, losmtodos visuales son ampliamente utilizados, debido a lasimpleza, sencillez y costo de los mismos (Van Schoonhoveny Pastor, 1987; Jaraba et al., 1999). De estos mtodos, el usode escalas es de los ms comnmente utilizados, a pesar deque la gran mayora son arbitrarias en cuanto al intervaloseleccionado entre las diversas clases, que usualmente seemplean para categorizar diferentes grados de intensidad deuna enfermedad. Adicionalmente, las escalas en general nocuentan con representaciones fotogrficas de la severidad

asociada a las diversas clases de forma tal que asistan a unevaluador en la medicin de una enfermedad. Esto hace queel sistema de evaluacin sea inexacto, impreciso y pocoreproducible durante su aplicacin prctica. Una posibleopcin para disminuir estas fuentes de error, es el uso deescalas logartmicas diagramticas basadas en el principiode Weber-Fechner, las que permiten establecer clases conbase en un sistema logartmico que elimina la designacinarbitraria de clases o categoras de enfermedad. Por otra parte,stas incluyen una representacin fotogrfica para cada claseo categora de medicin (Campbell y Madden, 1990; Jarabaet al., 1999). Este tipo de sistema de medicin tienen la ventajaadicional de ser prctico y de fcil uso. Es conveniente aclarar,que no todos los sistemas de medicin con base en escalasdiagramticas son logartmicas, pudiendo seraproximadamente lineales (Van Schoonhoven y Pastor, 1987)o totalmente arbitrarias (Shokes et al., 1987; Cassanello etal., 1989; Hock et al., 1992). Aunque no existe consenso deque un sistema de medicin basado en intervalos de claselogartmicos superen aqullos basados en intervalos nologartmicos (lineales o arbitrarios), si existen evidenciasexperimentales de que en forma natural las evaluacionesvisuales son de alguna manera logartmica (Large, 1966;Sherwood et al., 1983). Por lo anterior, el objetivo de esteestudio fue elaborar una escala logartmica diagramtica deseveridad para el patosistema chirimoyo - mancha negra(Annona cherimola - Colletotrichum gloeosporioides), conel fin de asistir en futuros estudios epidemiolgicos.Metodolgicamente, se aplic un software, previamenteconcevido en el laboratorio de Epidemiologa del Institutode Fitosanidad del Colegio de Postgraduados cuyo fin fuefacilitar la elaboracin de sistemas con base a intervaloslogartmicos. Un reporte de este trabajo se presentpreliminarmente (Hernndez et al., 1999).

MATERIALES Y MTODOSColecta de Tejido y medicin de severidad. Con base encolectas de tejido foliar de chirimoyo realizadas por Nava etal. (1998) en el estado de Michoacn, se seleccionaron 55hojas de diferente tamao y amplia diversidad en el grado deseveridad de la enfermedad. Las siguientes variables fueronmedidas 1) rea total para cada hoja (ATH), la cual se estimcon un medidor de rea marca LICOR-300. Debido a que lashojas estaban disecadas, lo cual no permiti su uso directo,se obtuvieron fotocopias Xerox en papel bond obtenidasdirectamente de cada hoja las cuales fueron posteriormenterecortadas por su contorno. Cada hoja se midi tres vecespara verificar la medicin. 2) rea enferma de cada hojacorrespondiente al total de las lesiones de la enfermedad(AEH), estimada tambin con el medidor de rea foliar.Para este fin se dibuj con plumn fino negro sobre un acetatotamao carta las lesiones de la enfermedad. El contorno de lahoja tambin se dibuj para posteriormente recortar el rearespectiva y facilitar las mediciones en el LICOR-300; deeste modo, el rea transparente con respecto al rea dibujada

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mejor a los puntos medios de cada clase. Para disminuir elefecto ptico del tamao de hoja, ste se uniformiz mediantereduccin en fotocopia cuidando mantener el color originaldel material.Validacin de la escala logartmica diagramtica. Elsistema de medicin se valid realizando dos evaluacionesen condiciones de laboratorio. La primera evaluacin serealiz con 17 evaluadores, los cuales evaluaron las 55 hojasy la segunda evaluacin con 4 evaluadores (incluidos en elgrupo original de los 17 evaluadores) con el objeto de evaluarla precisin (r2) y la exactitud (b1), as como sureproducibilidad; valores de r2 y b1 de 1.0 indican mximaprecisin y exactitud. Para este propsito se realiz un anlisisde regresin lineal simple con las mediciones estimadasmediante la escala logartmica diagramtica impresa en coloren una hoja tamao carta. Estos valores se correlacionaroncon los valores reales de severidad obtenidos con el integradorde rea foliar. Los clculos se efectuaron con el programaSAS ver. 6.10.

RESULTADOS Y DISCUSINMedicin de severidad. El rea total, rea enferma y laseveridad en % para cada una de las 55 hojas de chirimoyose muestran en Cuadro 1. La severidad estuvo en el rango decero hasta 71%, por lo que este valor se consider como laseveridad mxima. En esta fase es importante la colecta dematerial suficiente y con un rango amplio de severidad paradetectar la severidad mxima y poder garantizar laelaboracin de un sistema de medicin que incluyerarepresentaciones fotogrficas para cada una de las diferentesclases y para una validacin ms adecuada del sistema demedicin. El uso del integrador de rea foliar facilit lasmediciones de severidad, as como el dibujo de las lesionessobre un acetato. Esta labor puede requerir una importanteinversin de tiempo en enfermedades que induzcan lesiones

muy pequeas.Definicin del nmero de clases. La distribucin de lafrecuencia de severidad de las 55 hojas fue aparentementede tipo normal simtrica con siete clases (incluyendo la clasecero); la mayor frecuencia (21) la presentaron hojas conseveridad entre 8.32 a 19.78% (Fig. 1). El criterio de unadistribucin de tipo normal no ha sido previamente exploradoen la epidemiologa en este contexto; sin embargo, estaaparente normalidad podra garantizar que la variableobtenida con la aplicacin del sistema de medicin seaconsiderada de tipo continua con las consiguientes ventajasestadsticas. La seleccin del nmero de clases depende delos objetivos aplicativos del sistema de medicin y de lacapacidad discriminatoria entre clases conferida por lacombinacin nmero de clases-severidad mxima. En general,en estudios de caracterizacin temporal de epidemias, 5 a 7clases podran ser adecuadas, mientras que para estudios deestimacin de prdidas de 7 a 10 clases podran ser necesarias.Una de las ventajas ms importantes de 2LOG con respectoa un sistema alternativo grfico (Mora, G. ComunicacinPersonal. CP Montecillo, Mxico) es que el primero realizade manera rpida y prctica los clculos logartmicos paradiferentes nmeros de clases. Esto permite una inspeccinpreliminar de la discriminacin entre clases as como ladistribucin de los rangos de severidad entre las mismas; p.e.por el carcter logartmico, 3 clases pueden representarintervalos de severidad muy contrastantes y poco prcticos;as, para este caso, con una severidad de 75% se obtuvieronlos intervalos: 0- 0, 0-31 y 31 a > 75%. Claramente nosatisfactorios para la mayora de los estudios de tipoepidemiolgico.Clculo del lmite inferior, punto medio y lmite superiorde clase. El Cuadro 2 muestra para una severidad mxima de75% y 7 clases la escala logartmica respectiva. Cada clasefue representada con el lmite inferior, punto medio y lmite

Cuadro 1. rea total de la hoja (ATH) (cm2), rea enferma de la hoja (AEH) y porcentaje de severidad (S) por hoja (NH) dechirimoyo (Annona cherimola).NH ATHz AEH S (%) NH ATH AEH S (%) NH ATH AEH S (%) NH ATH AEH S (%)1 142.10 22.29 15.68 15 93.02 5.28 5.67 29 64.86 11.50 17.73 43 90.45 13.53 14.952 139.77 3.85 2.75 16 78.59 2.80 3.56 30 19.66 4.86 24.72 44 76.92 8.36 10.863 42.22 1.30 3.07 17 68.28 7.42 10.86 31 61.69 5.38 8.72 45 69.50 7.80 11.224 30.10 1.97 6.54 18 46.33 0.90 1.94 32 108.70 16.83 15.48 46 65.92 33.30 50.515 15.89 2.79 17.55 19 42.59 1.30 3.05 33 93.44 26.49 28.34 47 62.97 18.60 29.536 71.34 4.86 6.81 20 34.88 1.64 4.70 34 85.25 32.75 38.41 48 51.69 8.50 16.447 61.87 5.41 8.74 21 63.78 6.11 9.57 35 82.51 25.93 31.42 49 43.22 2.68 6.208 62.60 2.08 3.32 22 59.48 0.80 1.34 36 70.33 18.40 26.16 50 42.76 4.09 9.569 61.18 3.44 5.62 23 56.74 5.80 10.22 37 59.24 42.12 71.10 51 34.68 11.47 33.0710 39.67 1.81 4.56 24 56.09 3.80 6.77 38 50.35 4.76 9.45 52 30.31 10.19 33.6111 35.39 4.55 12.85 25 53.41 1.55 2.90 39 48.60 8.90 18.31 53 31.26 0.0 0.012 135.18 33.26 24.60 26 28.54 6.60 23.12 40 35.33 16.20 45.85 54 29.71 0.0 0.013 131.32 11.03 8.39 27 126.04 13.54 10.74 41 30.41 4.45 14.63 55 24.72 0.0 0.014 87.96 1.40 8.39 28 82.03 2.51 3.51 42 107.97 17.40 16.11zATH y AEH se midieron con un estimador de rea LICOR-300. S = (AEH/ATH) 100.

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sobrestimar o subestimar la intensidad de enfermedad (Mora,G., datos no publicados). La escala logartmica diagramticapropuesta en el presente trabajo puede ofrecer mayoresventajas que la empleada por Nava et al. (1998) para evaluarla severidad de la mancha negra del chirimoyo, ya que lemple una escala arbitraria diagramtica (no logartmica)basada en el porcentaje de rea foliar daada con siete clasesy un 100% de severidad, asignndole a cada hoja colectadauna categora, mediante comparacin con un diagrama querepresentan las clases de 0 a 6. Aunque es necesario validaren la prctica ambos sistemas de medicin para estimar laprecisin, exactitud y reproducibilidad, las asuncionesepidemiolgicas consideradas sugieren que el sistemapropuesto es ms completo. Por ejemplo, en este sistema laclase 3 tuvo la mayor frecuencia con severidades en el rangode 8.3-19.8%, mientras que en el sistema propuesto por Navaet al. (1998), este rango de severidad estara incluido en laclase 2 y 3 lo que sugiere un sistema normal asimtrico cuyasimplicaciones en el anlisis temporal de epidemias puedenser sustantivas. Por otra parte, una escala debe tenersuficientes clases, para proporcionar una resolucin adecuadapara diferenciar grados de severidad. Esta debe incluir elrango de severidad de la enfermedad y estar acorde a la Leyde Weber-Fechner (Campbell y Madden, 1990), quienesmencionan que La agudeza visual es inversamenteproporcional al logaritmo del estmulo. Si hay pocas clases(< 5) se reduce la resolucin en la evaluacin de la severidady afecta la correcta caracterizacin de la forma de la curvade una epidemia y consecuentemente en la correcta seleccindel modelo matemtico para la estimacin de parmetrosepidemiolgicos. Si hay muchas clases (> 10), sta se haceconfusa e imprctica en su aplicacin. El principio logartmicodel estmulo visual se ha documentado ampliamente en laliteratura (Large, 1966; Sherwood et al., 1983; Campbel yMadden, 1990) aunque ha tenido poco uso, principalmentepor el desconocimiento de las implicaciones epidemiolgicasdel mismo y las inconveniencias de los clculos logartmicos.Este trabajo intenta subsanar estos dos aspectos a travs deluso del programa 2LOG, una herramienta sencilla y novel enla epidemiologa. En la literatura epidemiolgica se empleanlos trminos escala y diagramtica para describir sistemasde medicin (Campbel y Madden, 1990). En este trabajo yotros previos (Jaraba et al., 1999; Avila-Quezada et al., 2001)se ha propuesto el trmino escala logartmica diagramticapara referirse a una escala de medicin de intensidad deenfermedad que integra dos atributos: a) tener una dimensinlogartmica, y b) tener una representacin pictrica. Lasventajas de un sistema de medicin con estos atributos esque pueden mejorar la exactitud, precisin y reproducibilidad,eficiencia y las asunciones numricas requeridas para unanlisis cuantitativo.Validacin de la escala logartmica diagramtica. En elCuadro 3 se muestran los resultados de las dos evaluacionesindependientes. La primera evaluacin de las 55 hojas por17 evaluadores indic que es necesario capacitar sobre el

uso de la escala logartmica diagramtica y conocer elpatosistema a evaluar ya que la precisin (r2) en esta primeramedicin fluctu de 0.20 a 0.70 y la exactitud (b1) de 0.40 a1.30. Esto se evidenci al hacer la segunda medicin con 4evaluadores que previamente participaron en la primeramedicin. En este caso, la precisin se increment (r2= 0.61-0.95) significativamente al igual que la exactitud (b1= 0.72 -1.02), lo cual indica que el conocimiento sintomatolgico dela enfermedad y familiaridad del sistema de medicin puedeser fundamental. Similares conclusiones obtuvieron Jaraba ycolaboradores (1999). Sin embargo, Avila-Quezada et al.(2001) encontraron valores adecuados de precisin (r2 = 0.80-0.90) y exactitud (b1= 0.90-1.18) en la evaluacin de

antracnosis en frutos de aguacate (Persea americana)efectuada sin previo entrenamiento. Esto sugiere que lascaractersticas del patosistema y/o del sistema de medicintambin pueden influir en los resultados obtenidos. En ste yprevios trabajos (Jaraba et al., 1999; Avila-Quezada et al.,2001) ha sido evidente que una escala logartmicadiagramtica puede garantizar la reproducibilidad pero nonecesariamente la exactitud y precisin. A travs de lavalidacin se pueden detectar niveles no adecuados deexactitud y precisin (Avila-Quezada, G.D., comunicacinpersonal). Si este es el caso, se debe rehacer la escalalogartmica diagramtica tomando en consideracin losdiversos aspectos discutidos en este trabajo como rango deseveridad, nmero de clases, tamao y forma del tejido vegetaly de lesiones evaluadas. El programa 2LOG y el sistema demedicin (Fig. 3) se ponen a disposicin por parte de losautores previa solicitud y envio de un disco compacto paraescritura y un sobre con la direccin postal respectiva.

Agradecimientos. Los autores agradecen de manera muy

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Cuadro 3. Coeficientes de correlacin (r2) y parmetros detasa (b1) obtenidos en dos evaluaciones de 55 hojas dechirimoyo (Annona cherimola) con sntomas de mancha negra(Colletotrichum gloeosporioides) efectuadas por dos gruposde evaluadores mediante una escala logartmica diagramtica.Evaluador 1 Evaluacinz 2 Evaluacin r2 b1 r

2 b11 0.64 1.20 0.72 0.692 0.57 0.69 0.75 0.753 0.42 1.00 0.59 0.804 0.61 0.72 0.9 1.025 al 17 0.20 - 0.70 0.40-1.30 ---- ----

zr2 es un estimador de precisin y b1 es un estimador deexactitud, de un modelo de regresin lineal simple entreseveridad estimada por el evaluador y la severidad realestimada con el LICOR-300.

Revista Mexicana de FITOPATOLOGIA/

especial a Cristian Nava-Daz, quien hizo la colecta delmaterial vegetal y a quienes participaron en las evaluaciones(estudiantes del curso FIT-612 Epidemiologa del Colegiode Postgraduados, Montecillo, Estado de Mxico).

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