Détection d'une nouvelle pathologie dans la filière de ... · écologique et socio-économique...
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Ministère de l’Agriculture et de la Pêche Maritime
FOSRA
Royaume du Maroc
de l’ARGANIERAgadir, 15 - 17 décembre 2011
ACTESdu Premier Congrès International
Haut Commissariat aux Eaux et Forêts
Actes du Premier Congrès International de l’ Arganier, Agadir 15 - 17 Décembre 2011Actes du Premier Congrès International de l’ Arganier, Agadir 15 - 17 Décembre 2011
INRA - Edition 2013
ISBN : 978-9954-8602-9-8
N° du dépôt légal : 2013MO0630
Division de l’Information et de la Communication
Tél. : 05 37 77 98 06 - Fax : 05 37 77 98 07
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Détection d’une nouvelle pathologie dans la filière de multiplication végétative de l’Arganier (Argania spinosa L. Skeels) :
Conséquences et moyens de lutte
Bakry M.1, Bussières G.2, Lamhamedi M.S.3, Margolis H. A.2, Stowe D.C.2, Abourouh M.1, Zine El Abidine A.4, Blais M.5, and Bérubé J.A.5
1 - Centre de Recherche Forestière, BP 763, Agdal, Rabat, MarocCourriel : [email protected] - Un. Laval, Pavillon Abitibi-Price, 2405, rue de la Terrasse, QC, QC, G1V 0A6, Canada3 - Direction de la Rech. For. du Québec, 2700 rue Einstein, Québec, QC, G1P 3W8, Canada4 - Ecole Nationale Forestière d’Ingénieurs BP 511, Tabriquet, Sale´, Maroc5 - Centre de Foresterie des Laurentides, Québec, QC, G1V 4C7, Canada
Résumé
Les taux d’enracinement faibles et la production de boutures d’arganier indemnes de maladies figurent parmi les premières préoccupations techniques à améliorer. Deux approches différentes de bouturage de masse d’Argania spinosa ont été utilisées. La première consistait à enraciner les boutu-res dans des mini-bouturathèques sans brumisation, tandis que la deuxième consistait à utiliser une serre dotée d’un brumisateur. Des symptômes de nécrose des pétioles et de jaunissement des feuilles ainsi qu’une production abondante d’acervules noires ont été observés dans les deux protocoles. Dans les mini-bouturathèques, ces symptômes ont entraîné un taux de mortalité de 90% des boutures, alors que sous brumisateur la nécrose précoce des bourgeons apicaux a engendré 100% de mortalité. L’agent causal de la maladie, Pestalotiopsis clavispora, décrit pour la première fois sur les boutures d’arganier, a été identifié à partir de ses caractères morphologiques et par analyse moléculaire. Un traitement hebdomadaire à base de fongicide systémique et de fongicide de contact utilisés en alter-nance a permis de maîtriser cet agent pathogène avec un taux de réussite de 41%.
Mots clés : Argania spinosa, bouturage, fongicides, Pestalotiopsis clavispora.
Abstract
The low rate of rooting and production of disease-free argan cuttings are among the first concerns technical improvement. A trial involving the mass propagation of Argania spinosa cuttings was established following two protocols: in “mini-bouturathèques” without mist and in a greenhouse under mist. Symptoms of petiole necrosis, foliar yellowing and abundant black acervuli were observed under both protocols. These symptoms were responsible for a 90% mortality rate in the “mini-bouturathèques” while under the mist treatment premature necrosis of the apical buds resulted in 100% mortality. The disease’s causal agent, Pestalotiopsis clavispora, was identified on the basis of its morphological characteristics and by molecular analysis. Alternating weekly treatments of systemic and contact fungicides resulted in a 41% success rate in controlling this pathogen, described for the first time on argan cuttings.
Keywords: Argania spinosa, fungicides, Pestalotiopsis clavispora, rooted cuttings.
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L’arganier, un patrimoine mondial de l’humanité
L’arganier (Argania spinosa L. Skeels) est une espèce endémique, à usage multiple jouant un rôle écologique et socio-économique important dans les zones du sud-ouest marocain. L’espèce appartient à la famille des Sapotaceae et occupe une superficie d’environ 820 000 ha dans les zones arides et semi-arides, constituant le dernier couvert arboré face au plus grand désert du monde. L’arganier a le potentiel de se développer sur des terres marginales et sèches, jouant un rôle intégral dans la lutte contre le processus de désertification et produisant des fruits précieux, du fourrage et du bois. Pour ces raisons, l’espèce a été introduite dans plusieurs autres pays, dont l’Australie, l’Afrique du Sud, l’Espagne, Israël, l’Egypte et les Etats-Unis (Nouaim et al. 1993).
Deux méthodes de multiplication végétative de l’espèce
Pour propager des génotypes sélectionnés avec des caractéristiques désirables, un essai de bouturage a été réalisé à l’Université Laval (46 ° 46’N, 71 ° 16’O, Québec, QC, Canada). Des boutures non lignifiées ont été prélevées sur des plants vigoureux de 2 et 3 ans, issus de graines et élevés dans une serre à 25/18 ± 2°C (jour/nuit), 75/60 ± 5% d’humidité relative, une intensité lumineuse de 5000 lux et une photopériode de 8 heures d’obscurité et 16 heures de lumière.
Des boutures, de 5 cm de longueur, ont été prélevées et ont été lavées avec l’eau du robinet, désinfectées dans une solution d’hypochlorite de sodium à 1% pendant 5 min, et rincées à l’eau distillée stérile. Le feuillage sur les 2 premiers cm à partir de la base a été éliminé et la base des boutures traitée avec l’acide indole-3-butyrique (Stim-Root ® n ° 1) en poudre à la concentration de 1000 ppm.
Les boutures ont été ensuite insérées dans des conteneurs rigides (67 cavités de 50 cm3 par conteneur de marque IPL ®, Saint-Damien, QC, Canada) remplis d’un mélange tourbe:perlite (3:1, v:v). Tous les outils utilisés pour la préparation des boutures ont été stérilisés à l’autoclave pendant 30 min à 121°C et une pression de 1 bar. Deux expériences, chacune comprenant 360 boutures, ont été menées.
Dans le cadre du premier protocole, adapté du système décrit par Vallée et Noreau (1990), les boutures ont été placées dans un système de mini-Bouturathèque constitué de boites en plastique transparent de 73 cm de longueur, 48 cm de largeur et 18 cm de profondeur. Les mini-Bouturathèques ont été placées dans une serre à 25/18°C (± 1°C) de température et une photopériode de 16 h sans brumisation. Les boutures du second protocole ont été placées dans une serre équipée d’un système de brumisation automatique, maintenues à des températures jour/nuit de 25/18°C (± 1°C), et une photopériode de 16 h.
Une maladie se déclare dans les deux systèmes de bouturage
Dans le cadre du premier protocole, des symptômes de nécrose des pétioles sont apparus 10 jours après le lancement de l’expérimentation. Ces symptômes ont été suivis par le jaunissement, la nécrose et la chute prématurée des feuilles. La maladie a progressé rapidement sur le reste des tissus aboutissant à la production abondante d’acervules noires sur toutes les parties des plantes touchées, y compris les feuilles, les épines et les tiges. La maladie était plus sévère dans le deuxième protocole sous brumisation. Les bourgeons apicaux des boutures ont rapidement succombé à la pourriture suivie par un flétrissement descendant commençant par les extrémités supérieures des tiges et l’apparition de tous les autres symptômes observés dans le premier protocole de la Bouturathèque (Photos 1, 2 et 3).
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Après un mois de culture, la mortalité des boutures a atteint un taux de 90% dans les mini-Bouturathèques et 100% dans la serre sous brumisation. Sur quelques uns des plants moins vigoureux du parc à pieds mères, des symptômes mineurs d’infection (jaunissement de la bordure des feuilles, des taches brunes éparses) ont été observés. Cependant, une production abondante d’acervules noires sur l’ensemble des feuilles sénescentes, gisantes sur les bacs de culture (photos 4 et 5) a été observée.
Pour isoler l’agent pathogène, des boutures infectées et des plants sans symptômes du parc à
pieds mères ont été échantillonnés. Des morceaux de tissus malades et sains, mesurant environ 1
cm2 de surface ont été coupés, désinfectés dans une solution d’hypochlorite de sodium (NaClO) à 1%
pendant 5 min, rincés à l’eau distillée stérile, séchés entre 2 papiers filtres stériles, et étalés sur un
milieu de culture à base de gélose dextrosée à la pomme de terre (PDA).
Les boites de Pétri ont été incubées à 22°C ± 0,5°C dans l’obscurité. Des isolements directs à
partir d’acervules, au préalable désinfectées ont été également menés et des repiquages successifs ont
été effectués pour observer le développement du mycélium. Après 20 jours de croissance, l’identité
du champignon a été confirmée par l’examen microscopique approfondi des acervules et des spores.
L’ADN des isolats a été amplifié par PCR en utilisant des espaceurs internes transcrits universels
ITS1-F et ITS4 et une séquence ADNr des régions 1 et 2, qui comprend également le gène ADNr 5.8S.
L’ADN extrait des noix d’argan, préalablement stérilisées en surface, a également été amplifiée à l’aide
d’ITS1-F et ITS4.
abondante d’acervules noires sur l’ensemble des feuilles sénescentes, gisantes sur les bacs de culture (photos 4 et 5) a été observée. Pour isoler l'agent pathogène, des boutures infectées et des plants sans symptômes du parc à pieds mères ont été échantillonnés. Des morceaux de tissus malades et sains, mesurant environ 1 cm2 de surface ont été coupés, désinfectés dans une solution d’hypochlorite de sodium (NaClO) à 1% pendant 5 min, rincés à l'eau distillée stérile, séchés entre 2 papiers filtres stériles, et étalés sur un milieu de culture à base de gélose dextrosée à la pomme de terre (PDA). Les boites de Pétri ont été incubées à 22°C ± 0,5°C dans l'obscurité. Des isolements directs à partir d’acervules, au préalable désinfectées ont été également menés et des repiquages successifs ont été effectués pour observer le développement du mycélium. Après 20 jours de croissance, l'identité du champignon a été confirmée par l'examen microscopique approfondi des acervules et des spores. L'ADN des isolats a été amplifié par PCR en utilisant des espaceurs internes transcrits universels ITS1-F et ITS4 et une séquence ADNr des régions 1 et 2, qui comprend également le gène ADNr 5.8S. L'ADN extrait des noix d'argan, préalablement stérilisées en surface, a également été amplifiée à l'aide d’ITS1-F et ITS4.
Photo 1 ! pétioles nécrosés et chute prématurée des feuilles ; Photos 2 et 3 : feuilles brunies avec fructifications abondantes du pathogène (acervules)"
Photo 4 : plants du parc à pieds mères ; Photo 5 : feuilles mortes gisant dans le bac et appareils sporifères ; organes de reproduction asexuée, acervules, nodules semi enfoncées dans la feuille, constituées d’enveloppes mycéliennes.
Photo 1 : pétioles nécrosés et chute prématurée des feuilles ; Photos 2 et 3 : feuillesbruniesavecfructificationsabondantesdupathogène(acervules).
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abondante d’acervules noires sur l’ensemble des feuilles sénescentes, gisantes sur les bacs de culture (photos 4 et 5) a été observée. Pour isoler l'agent pathogène, des boutures infectées et des plants sans symptômes du parc à pieds mères ont été échantillonnés. Des morceaux de tissus malades et sains, mesurant environ 1 cm2 de surface ont été coupés, désinfectés dans une solution d’hypochlorite de sodium (NaClO) à 1% pendant 5 min, rincés à l'eau distillée stérile, séchés entre 2 papiers filtres stériles, et étalés sur un milieu de culture à base de gélose dextrosée à la pomme de terre (PDA). Les boites de Pétri ont été incubées à 22°C ± 0,5°C dans l'obscurité. Des isolements directs à partir d’acervules, au préalable désinfectées ont été également menés et des repiquages successifs ont été effectués pour observer le développement du mycélium. Après 20 jours de croissance, l'identité du champignon a été confirmée par l'examen microscopique approfondi des acervules et des spores. L'ADN des isolats a été amplifié par PCR en utilisant des espaceurs internes transcrits universels ITS1-F et ITS4 et une séquence ADNr des régions 1 et 2, qui comprend également le gène ADNr 5.8S. L'ADN extrait des noix d'argan, préalablement stérilisées en surface, a également été amplifiée à l'aide d’ITS1-F et ITS4.
Photo 1 ! pétioles nécrosés et chute prématurée des feuilles ; Photos 2 et 3 : feuilles brunies avec fructifications abondantes du pathogène (acervules)"
Photo 4 : plants du parc à pieds mères ; Photo 5 : feuilles mortes gisant dans le bac et appareils sporifères ; organes de reproduction asexuée, acervules, nodules semi enfoncées dans la feuille, constituées d’enveloppes mycéliennes.
Photo 4 : plants du parc à pieds mères ; Photo 5 : feuilles mortes gisant dans le bac et appareils sporifères ; organes de reproduction asexuée, acervules, nodules semi enfoncées dans la feuille,
constituées d’enveloppes mycéliennes.
Un nom sur le pathogène
Les caractéristiques morphologiques et culturelles (Photos 6 et 7) de plus de 50 isolats ont été
examinées. Elles ont été tous identifiées comme Pestalotiopsis clavispora (Atkinson) Steyaert se
basant sur les clés fournies par Guba (1961) et d’autres descriptions rapportés par Keith et al. (2006),
Espinosa et Briceno (2008), et Luan et al. (2008). La séquence ITS ADNr obtenue à partir de notre
isolat P6 de Pestalotiopsis clavispora a été déposée dans la GenBank (numéro d’accession HQ414541).
L’agent causal a été systématiquement isolé de toutes les boutures malades et de tous les tissus
asymptomatiques incubés, prélevés sur les plants du parc à pieds mères.
Un nom sur le pathogène
Les caractéristiques morphologiques et culturelles (Photos 6 et 7) de plus de 50 isolats ont été examinées. Elles ont été tous identifiées comme Pestalotiopsis clavispora (Atkinson) Steyaert se basant sur les clés fournies par Guba (1961) et d'autres descriptions rapportés par Keith et al. (2006), Espinosa et Briceno (2008), et Luan et al. (2008). La séquence ITS ADNr obtenue à partir de notre isolat P6 de Pestalotiopsis clavispora a été déposée dans la GenBank (numéro d'accession HQ414541). L'agent causal a été systématiquement isolé de toutes les boutures malades et de tous les tissus asymptomatiques incubés, prélevés sur les plants du parc à pieds mères.
#
Photo 6 : culture de Pestalotiopsis clavispora sur PDA ; Photo 7 : coupe horizontale d’une acervule. Spores fusiformes, 4 septates, cellules centrales colorées, cellules des extrémités hyalines. #Les cultures de Pestalotiopsis clavispora sur PDA étaient blanches et cotonneuses, devenant sombres avec l'âge, et produisant, en abondance, des acervules noires réparties radialement (Photo 6). Les conidies étaient claviformes à fusiformes avec 4 septates, trois cellules médianes colorées à parois épaisses, une cellule basale et une cellule apicale hyalines, un appendice filiformes hyaline unique vers la base et 2 à 4 branchés vers l’apex (Fig. 5). Cinq suspensions de culture ont été préparées et ont servi à la mesure de 150 conidies choisies de façon aléatoire (30 conidies par suspension). Les conidies avaient 18 à 26 !m (22,98 ± 0,24 !m) de longueur et 6,5 à 8,5 !m (7,81 ± 0,067 !m) de largeur (moyenne ± écart type). L'identité de ce champignon pathogène a également été confirmée avec 100% d'homologie des séquences d'ADNr 517 pb d’une souche de Pestalotiopsis clavispora isolée au Chili (GenBank EU342214). L'ADN extrait des noix d’arganier n'a pas révélé l'existence du champignon. Pour confirmer la pathogénicité, 30 boutures non racinées, de 5 cm de long ont été recueillies à partir de plants d’arganier de 2 mois, cultivés dans des conditions axéniques. Les boutures ont été préparées comme décrit précédemment et ont été inoculées avec 3 !l d'une suspension mycélienne du pathogène directement administrée sur une blessure superficielle de la tige. Les 30 boutures du traitement témoin ont été blessées de la même manière et on été inoculées avec 3 !l d'eau distillée stérile. Le test de pathogénicité a été réalisé dans un système de mini-
Photo 6 : culture de Pestalotiopsis clavispora sur PDA ; Photo 7 : coupe horizontale d’une acervule. Spores fusiformes, 4 septates, cellules centrales colorées, cellules des extrémités hyalines.
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Les cultures de Pestalotiopsis clavispora sur PDA étaient blanches et cotonneuses, devenant
sombres avec l’âge, et produisant, en abondance, des acervules noires réparties radialement (Photo 6).
Les conidies étaient claviformes à fusiformes avec 4 septates, trois cellules médianes colorées à parois
épaisses, une cellule basale et une cellule apicale hyalines, un appendice filiformes hyaline unique
vers la base et 2 à 4 branchés vers l’apex (Fig. 5). Cinq suspensions de culture ont été préparées et
ont servi à la mesure de 150 conidies choisies de façon aléatoire (30 conidies par suspension). Les
conidies avaient 18 à 26 µm (22,98 ± 0,24 µm) de longueur et 6,5 à 8,5 µm (7,81 ± 0,067 µm) de largeur
(moyenne ± écart type). L’identité de ce champignon pathogène a également été confirmée avec 100%
d’homologie des séquences d’ADNr 517 pb d’une souche de Pestalotiopsis clavispora isolée au Chili
(GenBank EU342214). L’ADN extrait des noix d’arganier n’a pas révélé l’existence du champignon.
Pour confirmer la pathogénicité, 30 boutures non racinées, de 5 cm de long ont été recueillies à
partir de plants d’arganier de 2 mois, cultivés dans des conditions axéniques. Les boutures ont été
préparées comme décrit précédemment et ont été inoculées avec 3 µl d’une suspension mycélienne
du pathogène directement administrée sur une blessure superficielle de la tige. Les 30 boutures
du traitement témoin ont été blessées de la même manière et on été inoculées avec 3 µl d’eau
distillée stérile. Le test de pathogénicité a été réalisé dans un système de mini-bouturathèque stérile
maintenue à la température jour/nuit de 25/18°C (± 1°C) et une photopériode de 16 h. Après 18
jours, des symptômes semblables à ceux observés dans les deux protocoles expérimentaux originaux
ont été observés. Les boutures du traitement témoin sont restées sans symptômes après un mois
d’incubation, démontrant que le champignon ne provient pas des graines. Pour remplir les postulats
de Koch, des pièces des boutures malades et saines ont été désinfectées et étalées sur le milieu de
culture PDA.
Les isolats provenant des boutures malades ont été identifiés comme Pestalotiopsis clavispora se
basant sur la morphologie des cultures et des conidies. Dans les boîtes de Pétri contenant les tissus
sains, aucune culture n’a été observée.
Un champignon endophyte, saprophyte, opportuniste et pathogène
L’absence de l’agent pathogène des tissus des graines d’arganier et l’élimination des épiphytes par
la désinfection rigoureuse des surfaces des boutures (Zhang et al. 1997) nous a permis de conclure
que l’infection à P. clavispora est transférée par voie endophyte dans les propagules végétatives des
plantes du parc à pieds mères infectées naturellement par ce champignon cosmopolite (Saar et al.
2001).
En outre, l’apparence limitée et dispersée des symptômes sur les plantes du parc à pieds mères
indique que P. clavispora a entretenu une relation opportuniste et/ou endophyte avec son hôte en
plus d’un développement en tant que saprophyte sur les feuilles sénescentes et mortes. Au cours de
la phase d’enracinement, sa virulence est devenue évidente. Le niveau de stress des boutures non
racinées et les conditions environnementales favorables du système de propagation végétative de
masse ont contribué à une infection fongique généralisée. Il convient de noter qu’Espinosa et Briceno
(2008) ont considéré P. clavispora comme un agent pathogène principal des bleuets au Chili, tandis
que Keith et al. (2006), l’ont associé à la maladie galeuse de la goyave à Hawaii.
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Des moyens de prévention et de lutte existent
Pour lutter contre cette maladie, un protocole de bouturage avec et sans traitement fongicide a
été mené. Le protocole expérimental se composait de deux groupes de 60 boutures. Le premier groupe
de boutures n’a pas reçu de traitement et a servi de témoin, tandis que le second groupe a été traité
avec un fongicide systémique Nova 40W (40% myclobutanil) à une dose de 0,4 g L-1 et un fongicide
de contact Manzate (75% mancozèbe) à une dose de 3 g L-1 Le traitement a été effectué tout au long
de la période expérimentale avec une fréquence hebdomadaire, en alternance et en commençant
par le fongicide systémique. Les boutures ont été pulvérisées juste à la limite du ruissellement. Les
quantités totales de fongicides appliquées étaient de 0,6 g m-2 du Manzate (mancozèbe) et 0,06 g m-2
de Nova 40W (myclobutanil).
Après un mois de culture, toutes les boutures du traitement témoin sont mortes, alors que
seulement 5% des boutures traitées étaient atteintes. Après 4 mois de culture, 41,6% des plants
traités étaient encore vivants ; 33,3% enracinés, 5% avaient formé des cals et 3,3% sont demeurés
non racinés. Les résultats d’enracinement de ce test préliminaire ont montré un contrôle relativement
efficace de la maladie, par rapport au taux de succès atteint de 41% par Bellefontaine et al. (2010)
au Maroc. Une façon d’augmenter l’efficacité du contrôle de la maladie serait d’utiliser des fongicides
plus spécifiques à P. clavispora et à traiter les plantes du parc à pieds mères avant le prélèvement des
boutures.
Une pathologie à l’international
Plusieurs études ont montré que le succès de l’infection à Pestalotiopsis nécessite une voie d’entrée
chez l’hôte occasionnée par une blessure. (Espinosa et Briceno 2008; McQuilken et Hopkins, 2004).
Comme le bouturage consiste à couper des propagules végétatives causant des blessures ouvertes,
un schéma de traitement fongicide devrait obligatoirement être intégré à tout système de propagation
végétative de l’arganier. Ceci est particulièrement important dans le cas de bouturage de cette espèce
qui nécessite une période d’enracinement d’environ 3 mois, augmentant ainsi considérablement le
risque d’infection. En outre, les espèces de Pestalotiopsis présentent une grande variété de relations
avec leurs hôtes. Elles ont été signalées saprobes, agents pathogènes et endophytes facultatifs (Hu et
al. 2007 ; Metz et al. 2000). Elles sont cosmopolites et se trouvent sur un large éventail de substrats
(Jeewon et al. 2003 ; Thaung 2008). En outre, elles ne sont pas spécifiques à l’hôte (Hu et al. 2007).
Les espèces de Pestalotiopsis peuvent se développer sur une large plage de températures, de pH et
de potentiels matriciels (Hopkins et McQuilken 2000; McQuilken et Hopkins 2004), ce qui indique
qu’elles sont adaptées à une gamme variée de conditions environnementales. Pestalotiopsis clavispora
est associé à de nombreuses espèces végétales qui poussent dans différentes parties du monde
(Morgan et al. 1998; USDA 2009), y compris l’Afrique du Sud, l’Australie, les Etats-Unis et l’Egypte,
où Argania spinosa a déjà été introduite. À notre connaissance, ce rapport est le premier signalement
de la maladie causée par P. clavispora sur les boutures d’arganier. Compte tenu de la répartition
mondiale de cet agent pathogène, sa plasticité écologique, sa capacité à prospérer dans diverses
conditions environnementales et de sa virulence au cours de la phase d’enracinement des boutures,
il y aurait un risque que les infections à P. clavispora deviennent un sérieux problème dans tous les
programmes de sélection d’Argania spinosa à travers toute son aire de distribution naturelle et son
aire d’introduction. Sur la base des résultats de la présente étude, nous recommandons d’appliquer
un schéma de traitement fongicide dans tous les systèmes de multiplication végétative de l’espèce.
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Références bibliographiquesBellefontaine, R., A. Ferradous, M. Alifriqui, et O. Monteuuis. 2010. Multiplication végétative de
l’arganier, Argania spinosa, au Maroc : le projet John Goelet. Bois For. Trop. 304 (2): 47-59.
Espinosa, J.G., and E.X. Briceno. 2008. Canker and twig dieback of Blueberry caused by Pestalotiopsis
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Guba, E.F. 1961. Monograph of Pestalotia and Monochaetia. Harvard University Press, Cambridge,
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Hopkins, K.E., and M.P. McQuilken. 2000. Characteristics of Pestalotiopsis associated with hardy
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Hu, H., R. Jeewon, D. Zhou, T. Zhou, and K.D. Hyde. 2007. Phylogenetic diversity of endophytic
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Jeewon, R., E.C.Y. Liew, J.A. Simpson, I.J. Hodgkiss, and K.D. Hyde. 2003. Phylogenetic
significance of morphological characters in the taxonomy of Pestalotiopsis species. Mol. Phylogenet.
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