DIVERSIDAD DE AVES EN AGROPAISAJES EN LA REGIÓN NORTE DE ...

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ORNITOLOGIA NEOTROPICAL 23: 113–131, 2012© The Neotropical Ornithological Society

DIVERSIDAD DE AVES EN AGROPAISAJES EN LA REGIÓN NORTE DE NICARAGUA

Wayne J. Arendt1, Marvin Tórrez1,3, & Sergio Vílchez2

1Instituto Internacional de Dasonomía Tropical Río Piedras, Puerto Rico, y el Servicio Forestal Federal de los Estado Unidos; Estación de investigaciones, Sabana, HC 2,

Buzón 6205, Luquillo, PR 00773, EUA. E-mail: [email protected] de Biometría, Apdo. 7170, Centro Agronómico Tropical de Investigación y

Enseñanza, Turrialba, Costa Rica. E-mail: [email protected]ón actual: Universidad Centroamericana, Rotonda Rubén Darío 150 m al oeste,

Apdo. 69, Managua, Nicaragua. E-mail: [email protected]

Abstract. – Avian diversity in agroscapes in Nicaragua’s north highlands. – Nicaragua’s highlandforests are threatened by continual wood extraction and encroaching agriculture. Still, the effects of forestloss and fragmentation on avian communities remain little known. We used fixed-width point counts (dis-tance sampling: 4843 detections during 86 h of observation) to characterize bird assemblages in agrofor-estry systems under five land uses (secondary and riparian forest, forest fallow, coffee plantations, and‘open lands’, e.g., grass- and pasturelands with scattered trees) in three landscapes of Nicaragua high-lands. Land use differences were significant: species richness and abundance were higher in coffeeplantations and forest fallows, whereas disturbance-sensitive species were more abundant in secondaryand riparian forest. Species and foraging guilds characteristic of closed-canopy forest were found in cof-fee plantations, but only at points near forest remnants.i

Resumen. – Los bosques de las tierras altas de Nicaragua se encuentran amenazados por la extracciónde madera y el avance de la frontera agrícola. Sin embargo, se conoce poco el efecto que trae la reduc-ción de los bosques y la fragmentación sobre las comunidades de aves. Utilizamos puntos de conteo deradio fijo (4843 detecciones durante 86 horas de observación) para caracterizar las comunidades deaves en cinco tipos de usos de suelo (bosque secundario, tacotal, bosque ribereño, cafetal y áreas abi-erta), en tres agropaisajes de la región norte de Nicaragua. Encontramos diferencias entre los usos desuelo de los tres paisajes muestreados: el cafetal y el tacotal tuvieron mayores detecciones y riqueza, encambio, en el bosque secundario se encuentran la mayoría de especies sensibles a la deforestación. Elcafetal estuvo influenciado por los remanentes de bosque, encontrándose especies y gremios car-acterísticos de los bosques en cafetales, pero únicamente en aquellos puntos cerca del bosquesecundario. Nosotros apoyamos la importancia de la heterogeneidad de hábitats como medida de con-servación de las especies. Aceptado el 28 de marzo de 2012.

Key words: Avian diversity, cloud forest, coffee plantations, conservation, forest edge, landscape,Nicaragua.

INTRODUCCIÓN

Los agropaisajes juegan un importante papelen la conservación de aves a nivel regionaldado que la heterogeneidad de hábitat puede

aportar a la conectividad de los remanentes debosques, y proporcionan refugio, sitios de ani-dación y alimento (Harvey et al. 2006, Vílchezet al. 2008). Sin embargo, algunos hábitats enla matriz agropecuaria pueden generar aisla-

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miento y efectos negativos en la biodiversidad(e.g., monocultivos, o ganadería intensiva). Elmanejo de los agropaisajes es por lo tanto devital importancia, debido que la biodiversidaden estos es limitada por su intensidad(Dietsch et al. 2007, Philpott et al. 2008) y lacreciente evidencia que ha adquirido la biodi-versidad en las funciones ecosistémicas.

En Nicaragua se practican actividadesagropecuarias entre las que sobresale el cul-tivo del café, dando como resultado agropai-sajes los cuales en algunos casos, rodean yaíslan las áreas protegidas, estas últimas seencuentran habitadas por asentamientoshumanos realizándose actividades agropecua-rias de subsistencia (Ruiz 2007). Las principa-les actividades que se realizan en las áreasprotegidas, resalta el cultivo del café; cultivoen el que la diversidad de aves ha sido objetode interés para la conservación (Perfecto et al.2003, Rappole et al. 2003, Gleffe et al. 2006,Philpott et al. 2008). Estos sistemas propor-cionan servicios a las aves ya sea como per-cha, refugio, sitios para anidar y forrajear.Conocer los aportes de los distintos usos desuelo en paisajes agropecuarios ayuda a darpautas para la conservación y manejo de labiodiversidad.

El objetivo de este estudio es caracterizary comparar las comunidades de aves en distin-tos usos de suelo en la región norte de Nica-ragua. Esta zona históricamente ha estadodominada por el cultivo del café y ademásalberga los bosques nubosos, uno de los eco-sistemas con mayor diversidad en los trópicos(Hamilton 2001), y con mayor amenaza parala biodiversidad que alberga, siendo la fron-tera agrícola la principal razón (INAFOR2004).

Este estudio permitirá determinar elaporte de los agroecosistemas a la conserva-ción y conectividad de los remanentes de bos-ques cada vez más escasos por el avance de lafrontera agrícola, por lo que es de vital impor-tancia conocer el estado actual de algunos

remanentes para medir el pulso de la biodiver-sidad en áreas naturales e intervenidas.

MÉTODOS

Área de estudio. El estudio se realizó en eldepartamento de Jinotega, norte de Nicara-gua (Fig. 1). Según la clasificación de zonas devida, la región se caracteriza como bosquehúmedo premontano (Holdridge 1996), laaltura promedio en el área de estudio es de1300 m s.n.m., y la precipitación anual de2000 mm. Se seleccionaron tres agropaisajes,dos dentro de la Reserva Natural CerroDatanlí – El Diablo (la finca Santa Maura)(13°10.60’N, 85°51.89’W) y el cerro ElGobiado (13°09.31’N, 85°52.34’W), y el ter-cero en la Reserva Silvestre Privada El Jaguar(13°13.34’N, 86°03.16’W). En los tres agro-paisajes se seleccionaron cinco hábitats: Bos-que Secundario (BS): es un área natural conalgún grado de protección, con un dosel de 35m de altura en promedio, relativamente escasapresencia de arbustos en el sotobosque, ycobertura del dosel superior al 75%. BosqueRibereño (BR): El bosque ribereño es de simi-lar estructura, pero en algunos casos presentael dosel más bajo (~ 30 m), y a una distanciamenor de 25 m de la ribera de los riachuelos.Áreas de regeneración joven (Tacotal) (T): secaracteriza por ser área en regeneración natu-ral, con dosel promedio de 20 m de alto, pre-sencia de arbustos y lianas en el sotobosquemayor que en el bosque natural, lo que limitael acceso. Cafetal (C): tanto en Santa Mauracomo El Gobiado presenta árboles de sombraprincipalmente Inga vera (un árbol cada 15 m),con la presencia ocasional de Ficus spp. Lasombra era escasa en El Jaguar pero con lapresencia esporádica de Ficus spp. e Inga vera.Sin embargo, plantas de banano (Musa sp.) yarbustos de ricino (Ricinus communis) soncomunes. Y Área Abierta (AA): denominadasa aquellas áreas con presencia de gramíneas yescasa presencia de árboles (< 5 arb./ha).

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AVES EN AGROPAISAJES NICARAGÜENSES

En el agropaisaje Santa Maura no se iden-tificaron hábitat abierto, el manejo del uso desuelo en esta finca está destinado 100% al cul-tivo de café y a la preservación de los rema-nentes de bosque, no realizándose ningunaotra actividad humana como ganadería o cul-tivo de hortalizas. Esto lo diferencia del Cerroel Gobiado y del Jaguar, agropaisajes donde apequeña escala se aprovechan ciertas áreaspara el pastoreo y el cultivo de maíz, frijol yotros cultivos varios.

Caracterización de las comunidades de aves. Se reali-zaron 114 puntos de conteo para todos hábi-tats (Apéndice 1). Estos puntos fueronvisitados cinco veces entre enero 2009 y abrildel 2010, lo que dio un total de 521 ocasionesde conteos. Los puntos se ubicaron separada-mente a una distancia promedio de 200 m a lolargo de un transecto. Los puntos fueron visi-tados entre 05:30 y 09:30 h; dos observadorescon habilidades y entrenamiento similar se

movilizaron simultáneamente en los distintospuntos, logrando realizar hasta 25 puntos deconteo en una mañana. El total de tiempo deobservación para este estudio fue de 86 horas.

Se calculó la distancia promedio del obser-vador al ave usando bandas circulares concén-tricas como en algunos estudios previos(Hilton et al. 2003) con las distancias siguien-tes: 1 (0–5 m), 2 (6–10), 3 (11–20), 4 (21–40),5 (> 40). Al mismo tiempo se calculó la dis-tancia aproximada “real” que el observadorestimaba desde su punto hacia el ave. Previo ala fase de campo se llevó a cabo un entrena-miento con personal del Servicio Forestal deEstados Unidos para calcular la distancia delobservador al ave, usando metodologías comola utilizada por Alldredge et al. (2007). En este,los observadores aprendieron a determinar ladistancia dentro del bosque con cintas puestasa distancias variables, así como escuchar gra-baciones de aves, en sitios previamente deter-minados por los instructores, los estudiantes

FIG. 1. Mapa de la zona de Estudio. Los usos de suelo fueron elaborados a partir del mapa de ecosistemasde Nicaragua (MARENA).

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no conocían de la ubicación de las grabacio-nes. Otro aspecto que se cuidó, fue que losobservadores tenían al menos tres años deexperiencia en la zona del país, esto con mirasa disminuir el sesgo del observador.

Los gremios alimenticios se determinaronsegún La Guía de Aves de Costa Rica (Stiles& Skutch 1989). Otras publicaciones (Willsonet al. 1982, Remsen et al. 1993, Poulin et al.1994, Verea et al. 2001, Pearman 2002, VanBael et al. 2007) se utilizaron para estandarizarlas categorías de gremio, así como clarificar enaquellas especies con información no disponi-ble.

Análisis de datos. Para cada uno de los puntosde conteo se determinó el número de detec-ciones y especies. Además se construyó unacurva de acumulación de especies (Mao Tau)usando el programa EstimateS 8.2.0 (Colwell2009) para evaluar las tendencias del esfuerzode muestreo con respecto a la tasa de especiesde aves detectadas en los hábitats.

Para comparar la riqueza y el número deaves detectadas entre los hábitats en cada unode los agropaisajes, se ejecutaron análisis devarianza como un diseño completo al azar(ANDEVA). Dado que los registros de espe-cies y detecciones se próxima a una distribu-ción Poisson el ANDEVA se realizó bajo lateoría de los modelo lineales generalizados(con una función de enlace Poisson). Igual-mente, para poder generalizar los resultados alo largo de la región de influencia de los tresagropaisajes se llevaron a cabo comparacionesde los distintos hábitats según el número dedetecciones y especies de aves. Estas inferen-cias fueron modeladas como un diseño enbloque generalizado completo al azar (cadaagropaisaje se asume como un bloque). Por lanaturaleza de los datos, se modeló bajo la teo-ría de los modelos lineales generalizados mix-tos (función de enlace Poisson), donde losagropaisajes se modelaron como efectos alea-torios. Se evaluó los residuales y gráficos diag-

nósticos de las pruebas, así como ladesviación residual, sobre dispersión de losdatos, cero-inflación y compensación (“off-set”) utilizando como covariable el esfuerzode muestreo. Aunque se determinó la distan-cia del observador al ave, esta información nofue utilizada para el cálculo de detecciones ynúmero de especies, debido que las parcelasde estudio se están usando con diversos pro-pósitos para la conservación, y en este estudiola determinación de la distancia es un valordespreciable.

Para explorar relaciones entre los gremiosalimenticios y los hábitats se realizó análisis decomponentes principales removiendo elefecto de los agropaisajes. Para explorarlas similitudes entre los hábitats de acuerdo ala composición de especies, se realizó unanálisis de coordenadas principales medidade distancia Bray Curtis, y se construyó unárbol de recorrido mínimo para ver que há-bitats en el plano de las coordenadas principa-les están menos distantes (comparten másespecies).

RESULTADOS

Se documentaron 187 especies en 4843detecciones (Tabla 1). Las familias conmayor número de especies fueron Tyrannidae(23), Parulidae (21), Trochilidae (12), Icteridae(10) y Emberizidae (9). Las cinco especiescon mayor número de detecciones fueronHenicorhina leucosticta (6,7%), Chlorospingusophthalmicus (5,8%), Cyanocorax morio (3,9%),Psarocolius montezuma (3,8%) y Dives dives(3,8%).

Se encontraron 44 especies únicamenteen hábitat con cobertura boscosa (BS, T, BR).El 18% de estas especies fueron migratorias,destacando individuos como Oporornis for-mosa y Parkesia noveboracensis. Entre estasespecies destacan individuos que aparecenen Lista Roja (www.iucnredlist.org) comoVermivora chrysoptera y Pharomachrus mocinno,

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así como especies sensibles a la perdida dehábitat como Dendrocincla anabatina y Anaba-certhia variegaticeps (Tabla 2). Así mismo 41especies (21%) fueron encontradas exclusi-vamente en hábitat con baja cobertura bos-cosa (cafetal y área abierta), 34% de ellasmigratorias.

La curva de acumulación de especies (MaoTau) muestra los tres agropaisajes con igualprobabilidad de acumular especies indepen-dientemente de las diferencias en el númerode detecciones; estas curvas proponen que elesfuerzo estimado para conocer el total deespecies presentes es mínimo, no importandolas diferencias en detecciones entre los agro-paisajes (Fig. 2). La curva de acumulación(Mao Tau) para cada uno de los hábitats (usode suelo) a nivel de los tres agropaisajes indicaque para un mismo número de detecciones(500 aves detectadas) la probabilidad de regis-trar especies es similar (Fig. 3). Sin embargo, amedida que aumentan las detecciones la pro-babilidad de registrar nuevas especies es

mayor en los tacotales y cafetales que en losotros hábitats (Fig. 3).

Comparación entre hábitats según la riqueza, númerode detecciones y diversidad. Encontramos diferen-cias entre los tipos de hábitats según elnúmero de especies y detecciones promedio(Figs 4a–4f). El Gobiado mostró que los bos-ques secundarios y tacotales como los hábitatscon mayor número de especies promedio quelos bosques de ribera y las áreas abiertas (Waldχ²4,144 = 16,17, p = 0,0028). En cambio, lasdetecciones de aves fueron menores en bos-ques de ribera que en el resto de hábitats(Wald χ²4,144 = 25,84, p < 0,0001). Para ElJaguar no hubo diferencias significativas entrelos hábitats para el número de especies (Waldχ²4,210 = 3,42, p = 0,4904) ni para el númerode detecciones (Wald χ²4,210 = 8,32, p =0,0574). Santa Maura mostró diferencias, elnúmero de especies (Wald χ²4,153 = 13,69, p =0,0034) y número de detecciones (Wald χ²4,153= 42,69, p < 0,0001); los bosques ribereños

TABLA 1. Número de puntos de conteo por localidad y hábitat.

Localidad Bosque Ripario Tacotal Café Abierto TotalGobiado

Enero 2009Marzo 2009Julio 2009

Septiembre 2009Abril 2010

JaguarEnero 2009Marzo 2009Julio 2009


Santa MauraEnero 2009Marzo 2009Julio 2009


Total

1212111111

1514151515 66566

160

33333

1010101010

4323380

78888

88687

77676

109

43443

67776

1417161716131

44444

44445

0000041

149303030302921543434244431573133293331521

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registraron menor número de especies ydetecciones de aves que el resto de hábitats(Figs 4e–4f).

Comparaciones del número de especies y deteccionesa nivel de los tres agropaisajes. La generalizaciónde las comparaciones indica que el númerode especies fue mayor en tacotales y caféque en áreas abiertas y bosque ribereños, elbosque secundario no mostró diferencias(Fig. 5a). En cambio, el número de deteccio-nes fue mayor en café que en bosques ribere-ños y áreas abiertas, a su vez las áreas abiertasbosque secundarios y tacotales mostraronmayor número de detecciones que losbosques ribereños (Fig. 5b), los bosquessecundarios y tacotales no fue diferentes queel café.

Gremios alimenticios. El análisis de componen-tes principales logró explicar el 87% de lavariación de los datos en los dos primerosejes. El primer componente separó a loshábitats con mayor cobertura (bosques ri-bereños, bosques secundarios y tacotales) delos de menor cobertura (cafetales y áreasabiertas). En cambio, el segundo componentecon la menor explicación separó a los cafeta-les de las áreas abiertas (Fig. 6). Gruposespecíficos, como frugívoros, nectarívoros,

insectívoros e insectívoros-frugívoros estu-vieron asociados a los hábitat con coberturaboscosa (bosques secundarios, ribereños ytacotales). Las especies omnívoras, carnívorasy carroñeras estuvieron asociadas a los cafeta-les, en cambio los granívoros-insectívoros ygranívoros se asociaron a las áreas abiertas(Fig. 6).

Similitud de la composición de especies entre habitas:La ordenación de los hábitats en función de lacomposición de especies para cada uno de losagropaisajes explica que los cafetales compar-ten menos especies con los hábitat de cober-tura boscosa (BS, T, BR) que estos últimosentre ellos mismos (Fig. 7). Al contrario, algu-nas especies dependientes de bosque fuerondetectadas en los cafetales cerca de los bor-des, tales como Henicorhina leucosticta, especieque mostró el 0,9% de las observaciones tota-les fueron en cafetales. Sin embargo, todas lasobservaciones fueran hechas a menos de 50m de los remanentes de bosque, los cualesfueron mayores a 2 ha. Los análisis de coorde-nadas principales y los árboles de recorridosmínimos muestran tendencias diferenciadaspara cada uno de los agropaisajes según lacomposición de especies. El Gobiado mues-tra la mayor asociación entre los tacotales conlos bosques por un lado y las áreas abiertas

TABLA 2. Porcentaje de detecciones de las especies con algún grado de sensibilidad a la deforestación, lascuales estuvieron presentes en más de un hábitat (Media-Alta) según Stotz et al. (1996). *Especies que habi-tan el sotobosque.

Especie Bosque Ripario Tacotal Café AbiertoBasileuterus culicivorus*Catharus mexicanus*Chlorospingus ophthalmicusFormicarius analis*Habia fuscicauda*Habia rubica*Henicorhina leucosticta*Microcerculus philomela*Myadestes unicolor

2,071,053,140,500,520,812,890,452,29

0,870,521,090,190,060,521,550,120,62

0,560,350,970,170,190,351,940,080,43

0,140,080,390,02

-0,040,270,020,06

-0,060,19

---

0,08-

0,12

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por el otro, mientras que los cafetales ybosques ribereños son los que menos especiescomparten (Fig. 7a). Para el caso del Jaguarel bosque ribereño y bosque son los quemayor especies comparten y los que menosespecies comparten son el bosque ribereñoy áreas abiertas (Fig. 7b). Santa Maura mues-tra el mismo patrón que el Jaguar en cuantoa las especies que más se comparten entrehábitats (bosque y bosque ribereño). Encambio los menos similares son cafetal ytacotal (Fig. 7c). El Gobiado y Santa Maurapresentaron similitud en la diversidad deaves, en los bosques ribereños. La principaldiferencia de estas localidades con el Jaguar,es que la franja de bosque alre-dedor esmenor que la presente en el Jaguar. En elJaguar las riberas están rodeadas de bosqueen su totalidad, mientras que El Gobiado ySanta Maura en algunos puntos, una de lasorillas está dominada por café o hábitatabierto.

DISCUSIÓN

La riqueza de especies en estos agropaisajesrepresentó el 26% de la riqueza total de avesen Nicaragua (Martínez-Sánchez 2007), cifraque resultó superior a estudios similares enotros paisajes del país (Vílchez et al. 2008,Pérez et al. 2006). Sin embargo, las diferenciasde muestreo y de zona de vida son obvias, porlo que se debe evitar interpretar de maneraliteral los resultados. La comunidad de aves enlos agropaisajes obedece a una combinaciónde especies con distintos requerimientos dehábitats y grados de sensibilidad a la perturba-ción; el total de especies presentes en losagropaisajes es producto de un efecto aditivode los distintos hábitats que conforman cadaagropaisaje.

Es importante señalar que entre las espe-cies más comunes se encuentran especies condependencia al bosque, e.g., Henicorhina leuco-sticta y Chlorospingus ophthalmicus (Stotz et al.

FIG. 2. Curva de acumulación de especies por localidad (agropaisaje).

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1996). El cinco por ciento del total de espe-cies tienen una alta sensibilidad a la pérdida dehábitats, 44% media y un 51% baja sensibili-dad (Stotz et al. 1996).

La composición de especies en el área deestudio está compuesta principalmente deespecies con amplia distribución de biomas;aunque el área de estudio se encuentre enmar-cada zoogeográficamente como bioma de lastierras altas (MAH); solamente se detectaronseis especies de aves restringidas a este bioma,seis especies restringidas al bioma de tierrasbajas del caribe y una sola especie a los bio-mas de bosque seco del pacifico (Stotz et al.1996).

Aunque el número de detecciones de avesvarió entre agropaisajes, estas diferencias nose evidenciaron en el total de especies regis-tradas (Fig. 2). Sin embargo, las diferenciasfueron obvias cuando se construyó la curva anivel de cada hábitat; el café y tacotal mues-tran mayor probabilidad de acumular nuevasespecies que bosque secundario, ribereño yáreas abiertas (Fig. 3).

Para cada uno de los paisajes se mues-tran claras diferencias en el número de es-pecies y número de detecciones promedio,siendo el agropaisaje. El Jaguar donde nose evidencian diferencias significativas en elpromedio de especies, aunque los patronestengan variación marginales; tanto para elGobiado como en Santa Maura la riquezade especies fue menor en bosques ribereñosque en bosques secundarios, tacotal ycafetales. Esta poca diversidad en bosquesribereños obedece a que debido al intensouso del suelo para establecer cafetaleshan desproveída de mucha de la cober-tura boscosa alrededor de los mismos limitán-dola en algunos casos a simple hilera deárboles, esto es consistentes con Arcos et al.(2008), acerca de la incidencia del anchodel bosque ribereño con la abundanciade aves. Similar o contrario a lo registradospor otros estudios donde muestran alos bosques ribereños como hábitats conmayor número de especies (Vílchez et al.2008).

FIG. 3. Curva de acumulación de especies para cada uno de los usos de suelos o hábitats.

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Cuando la diversidad de aves (número deespecies y detecciones) fueron analizadascomo un conjunto (cada agropaisaje unefecto aleatorio) las diferencias fueron marca-das y obvias (Fig. 5). Los cafetales y tacotalesregistraron mayor número de especies deaves que las áreas abiertas y bosques ribere-ños; estas diferencias son de esperarse.En cambio, cuando se evalúa el número de

detecciones nuestro resultados nos indicanque los cafetales siguen teniendo mayornúmero de aves que los bosques ribereños,tacotales y áreas abiertas. Una evidencia quellama la atención es que el bosque secundarioregistró mayor número de detecciones que losbosques ribereños, lo cual reafirma lo obser-vado en la Fig. 4, donde la carencia de un bos-que de ribera (ya que en muchos puntos se

FIG. 4. Comparaciones entre hábitats en el promedio de especies y detecciones para cada uno de los agro-paisajes (a = Gobiado, b = Jaguar, c = Santa Maura. Letras distintas indican diferencias significativas (α ≤0,05).

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limitó a una hilera de árboles), limita la diver-sidad de aves dentro de los mismos.

Cuando evaluamos características de lacomunidad (número de especies y deteccio-

nes de aves), pareciera que los bosques ribere-ños no tienen una importancia en la conser-vación de la biodiversidad con respecto aotros hábitats, sin embargo, cuando aprecia-

FIG. 5. Comparaciones generalizadas entre hábitats en el promedio de especies y detecciones. Los agro-paisajes fue tomado como bloques en el modelo estadístico. Letras distintas indican diferencias significati-vas (α ≤ 0,05).

FIG. 6. Ordenación de los hábitats en el espacio multidimensional de los gremios alimenticios. El “biplot”muestra la relación de los gremios alimenticios con los hábitats. F (bosque); RF (bosque de ribera); FF(área de regeneración natural ‘Tacotal’); C (cafetal); O (área abierta).

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mos los gremios alimenticios vemos que estoshábitats si están conservando diversidad deaves especialistas, ya que a estos encuentranasociados especies de aves con hábitos insectí-voros, insectívoros-frugívoros, frugívoros ynectarívoras (Fig. 6). En cambio, hábitatscomo las áreas abiertas y cafetales están mos-trando principalmente aves con hábitos ali-menticios menos especializados (carroñeros,carnívoros, y granívoros).

La ordenación de los hábitats en el espaciomultidimensional de las especies muestranpatrones diferenciados entre agropaisajes; enlos tres agropaisajes las similitudes entre hábi-tats en las especies compartidas es principal-mente entre bosque secundario y tacotal. Si

tomamos en cuenta que los cafetales y áreasabiertas son hábitats antropogenizados alpunto que cambió el uso de suelo, nos damoscuenta que en Santa Maura y El Jaguar com-parten mas especies con los hábitat boscososque el Gobiado, donde en cambio la mayorsimilitud se da con el hábitat abierto, al obser-var la estructuras de estos agropaisajes, nosencontramos que el Gobiado tiene mas cerca-nía del bosque a las áreas abiertas, que elJaguar, ya que en este último las áreas colin-dantes son café principalmente. Esto eviden-cia la importancia de la heterogeneidad dehábitats y la importancia de los remanentes debosque en la biodiversidad (Graham & Blake2001, Vílchez et al. 2008).

FIG. 7. Ordenación de los hábitats en el espacio multidimensional de las especies. El árbol de recorridomínimo indica la distancia entre los hábitats; menores distancia mayor número de especies compartidas: a)Gobiado; b) Jaguar; c) Santa Maura.

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Implicaciones para la conservación. Nuestros resul-tados indican la importancia de mantenerhábitats heterogéneos dentro de una matrizagropecuaria que está siendo cada vez mássometida a usos intensivos; mantener los bos-ques secundarios, tacotales y ribereños sonuna meta para cualquier programa de conser-vación y más aún si pensamos desde el puntode vista de sistemas agroforestales. Si bien escierto, el cafetal no presenta número altos deespecies sensibles a la deforestación y espe-cies especialistas en hábitos alimenticios, estehábitats está contribuyendo a dar sitios deanidación, alimentación y refugio a una granvariedad de aves y posiblemente un corredorpara aquellas especies especialistas en el usode hábitats y alimentación. Si bien es ciertomuchas de las especies de aves migratoriasprefieren hábitats antropogénicos para suforraje en la época de migración, sin embargo,se ha documentado la importancia de la cali-dad de estos hábitats para la sobrevivencia deestas especies (Moore et al. 1995).

Nuestro estudio como muchos otrosdeben de ser herramientas para la toma dedecisión en los programas de desarrollo agra-rio, donde se pueda evitar los incentivos per-versos para el cambio de uso de sueloproducto de políticas agrarias a nivel regionaly/o local. Nuestros datos nos sugieren que elca-fetal y tacotal son hábitats que proporcio-nan nichos similares a los de un bosque y quesu diversidad va estar influenciada por la cer-canía a hábitats naturales y la heterogeneidadde nichos (estratos de forrajeo).

Nuestro estudio es una línea base parafuturos análisis de las tendencias en comuni-dades de aves, incluso de las poblaciones, ynos conduce al planteamiento de preguntasmás específicas a lo largo de la región talescomo: ¿que usos de suelos están albergandohábitats para la estabilidad de las pobla-ciones?, ¿que usos de suelo son fuentes y cua-les son sumideros en la dispersión de avesjóvenes?

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo fue realizado con el apoyo delgobierno de los Estados Unidos a través de laagencia de los Estados Unidos para el Desa-rrollo Internacional (USAID) y el InstitutoInternacional de Dasonomía Tropical del Ser-vicio Forestal Federal de los Estados Unidos,bajo el proyecto Conservación y TurismoSostenible en Cuencas Críticas. Es de especialinterés mostrar nuestro agradecimiento alseñor Jerry Bauer, cuya gestión hace posibleculminar este tipo de investigaciones. Nuestroespecial agradecimiento a los propietarios dela Reserva El Jaguar por todas las facilidadesprestadas, así como la Universidad Centro-americana (UCA), por la facilidades en SantaMaura, y a los miembros de la cooperativaLina Herrera en el Cerro El Gobiado portodo el apoyo brindado. Parte de estas investi-gaciones se llevaron a cabo en cooperacióncon la Universidad de Puerto Rico.

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APÉNDICE 1. Especies de aves observadas en los agropaisajes, mostrando las detecciones totales en cadauno y en total.

Especie El Gobiado El Jaguar Santa Maura TotalAbeillia abeilleiAimophila rufescensAimophila ruficaudaAmazilia candidaAmazilia tzacatlAnabacerthia variegaticepsArremon brunneinuchaAtlapetes albinuchaAttila spadiceusAulacorhynchus prasinusBasileuterus culicivorusBasileuterus rufifronsBubulcus ibisButeo jamaicensisButeo magnirostrisButeo nitidaCampephilus guatemalensisCampylopterus hemileucurusCampylorhynchus zonatusCardellina pusillaCatharus aurantiirostrisCatharus mexicanusCatharus minimusCercomacra tyranninaChaetura vauxiChiroxiphia linearisChlorophonia occipitalisChlorospingus ophthalmicusChlorostilbon canivetiiChondrohierax uncinatusColaptes rubiginosusColinus cristatusColumbina incaContopus cinereusContopus cooperiContopus virensCoragyps atratusCrotophaga sulcirostrisCrypturellus boucardiCrypturellus cinnamomeusCrypturellus souiCyanocorax melanocyaneusCyanocorax morioCyclarhis gujanensis

1

1

838339666

94432

16211

17

1

241

7557

4

4

931521345788

1

1112376

179141

292461

32181

58

5

1527

112172

1825342

433184440135119

1

1

111

16

181

1066

5162348236124517656844322811114814

10043413728011322201113121682318816

128

ARENDT ET AL.

APÉNDICE 1. Continuación.

Especie El Gobiado El Jaguar Santa Maura TotalDendrocincla anabatinaDendrocolaptes sanctithomaeDives divesDromococcyx phasianellusDryocopus lineatusElanoides forficatusEmpidonax flavescensEmpidonax flaviventrisEucometis penicillataEugenes fulgensEupherusa eximiaEuphonia elegantissimaEuphonia gouldiEuphonia hirundinaceaFormicarius analisGalbula ruficaudaGeothlypis poliocephalaGeotrygon montanaGlaucidium brasilianumHabia fuscicaudaHabia rubicaHelmitheros vermivorumHenicorhina leucostictaHerpetotheres cachinnansHirundo rusticaHylocharis leucotisHylocichla mustelinaHylophilus decurtatusHylophilus ochraceicepsIcterus galbulaIcterus chrysaterIcterus galbulaIcterus prosthemelasLampornis sybillaeLaniocera rufescensLepidocolaptes souleyetiiLeptotila cassiniLeptotila plumbeicepsLeptotila verreauxiLeucopternis semiplumbeusManacus candeiMegarynchus pitanguaMelanerpes aurifronsMelanerpes formicivorusMelanerpes hoffmannii

3

51

78121

2773715

11924

78

6104

41

10

1

11

18131

8

874

343

33

53813112

1233

168

11217

12

19

1

2212

3245

416

107175

18141

1

16261803

613

204411152

27

3

142

1834426122581671286342214137831

3263111440412655201172132327161

129



Especie El Gobiado El Jaguar Santa Maura TotalMelozone leucotisMicrastur ruficollisMicrastur semitorquatusMicrocerculus philomelaMionectes oleagineusMniotilta variaMolothrus aeneusMomotus momotaMyadestes unicolorMyiarchus tuberculiferMyiodynastes luteiventrisMyiozetetes similisMyrmotherula schisticolorOncostoma cinereigulareOporornis formosusOporornis philadelphiaOreothlypis peregrinaOrtalis cinereicepsOrtalis vetulaPachyramphus aglaiaePachyramphus majorParkesia motacillaParkesia noveboracensisParula pitiayumiPatagioenas flavirostrisPenelopina nigraPhaethornis longirostrisPhaethornis striigularisPharomachrus mocinnoPheucticus ludovicianusPiaya cayanaPiculus rubiginosusPipra mentalisPiranga flavaPiranga ludovicianaPiranga rubraPitangus sulphuratusPlatyrinchus cancrominusPolioptila plumbeaProcnias tricarunculatusPsarocolius montezumaPsarocolius wagleriPteroglossus torquatusQuiscalus mexicanusRamphastos sulfuratus

2

2283

17566221131

4

1

1142203711

74

1

128

314225131

11

19

22610421

343115148

1

4141034862

251

1217

166374633

1

11132115111215

1943

3411

183

4216

1117

1291180

11

12

132333053581713917573189142911115361554165191120161114524148185920776

130

ARENDT ET AL.


Especie El Gobiado El Jaguar Santa Maura TotalRamphocaenus melanurusRamphocelus passeriniiRamphocelus sanguinolentusRhynchocyclus brevirostrisSaltator atricepsSaltator coerulescensSaltator maximusSclerurus mexicanusSeiurus aurocapillaSetophaga ceruleaSetophaga fuscaSetophaga magnoliaSetophaga pensylvanicaSetophaga petechiaSetophaga virensSialia sialisSittasomus griseicapillusSporophila americanaSporophila torqueolaSturnella magnaTangara larvataTangara laviniaTapera naeviaThamnophilus doliatusThraupis abbasThraupis episcopusThryothorus maculipectusThryothorus modestusThryothorus pleurostictusThryothorus rufalbusTiaris olivaceusTilmatura dupontiiTityra semifasciataTolmomyias sulphurescensTroglodytes aedonTrogon collarisTrogon melanocephalusTrogon violaceusTurdus grayiTyrannus melancholicusTyrannus verticalisVeniliornis fumigatusVermivora chrysopteraVireo flavifronsVireo olivaceus

15

53

343

1

11

53

5

16

612

11115115172

327

1

714143

32

4

11

12427

7165

20212111

14

272115

2471444

5

5

85243

5151231

1131

12

6

1419

1

41442565

383

2114

58241

1812

109351101451122033171311513223242111615682513872

1172447114

131



Especie El Gobiado El Jaguar Santa Maura TotalVireo solitariusVolatinia jacarinaWilsonia citrinaXenops minutusXiphocolaptes promeropirhynchusXiphorhynchus erythropygiusZenaida asiatica

Total

81

1238

5

13106

2086

1

34

1518

153511116

4842

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