DIETA DE Tyto alba (AVES; STRIGIFORMES) EM ÁREAS ......16 species. Small mammals were the main prey...
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UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS DEPARTAMENTO DE ZOOLOGIA PROGRAMA DE POS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA ANIMAL DIETA DE Tyto alba (AVES; STRIGIFORMES) EM ÁREAS URBANA E RURAL DE PERNAMBUCO, BRASIL. ALUNA: DANIELA PEDROSA DE SOUZA RECIFE 2009
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UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO
CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
DEPARTAMENTO DE ZOOLOGIA
PROGRAMA DE POS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA ANIMAL
DIETA DE Tyto alba (AVES; STRIGIFORMES) EM ÁREAS
URBANA E RURAL DE PERNAMBUCO, BRASIL.
ALUNA: DANIELA PEDROSA DE SOUZA
RECIFE
2009
DANIELA PEDROSA DE SOUZA
DIETA DE Tyto alba (AVES, STRIGIFORMES) EM ÁREAS URBANA
E RURAL DE PERNAMBUCO, BRASIL.
Dissertação apresentada ao Programa de
Pós-Graduação em Biologia Animal da
Universidade Federal de Pernambuco,
como parte dos requisitos necessários para
a obtenção do título de Mestre em Ciências
Biológicas na área de Biologia Animal.
Orientador: Prof. Dr. Diego Astúa de Moraes
RECIFE
2009
ii
Souza, Daniela Pedrosa de Dieta de Tyto Alba (aves; strigiformes) em áreas ur bana e rural de Pernambuco, Brasil/ Daniela Pedrosa de Souza – Reci fe: O Autor, 2009 35 folhas: il., fig.
Dissertação (mestrado) – Universidade Federal de Pernambuco. CCB. Departamento de Zoologia, 2009.
Inclui bibliografia
1.Tyto alba. 2.Strigiformes. 3. Aves- dieta. I Títu lo. 598.97 CDU (2.ed.) UFPE 598.97 CDD (22.ed.) CCB – 2009-
91
iii
“Dedico este trabalho a todos que
estiveram comigo nos bons e maus
momentos durante o período de estudo”
iv
AGRADECIMENTOS
Ao meu orientador, Professor Dr. Diego Astúa de Moraes, pelo apoio, amizade,
paciência, confiança, sugestões e críticas em todas as etapas do desenvolvimento deste
trabalho.
Ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal, UFPE e à FACEPE pelo
apoio financeiro.
Ao INMET pela cessão dos dados meteorológicos.
Aos membros da banca examinadora pelas correções e sugestões.
Ao Professor Dr. Paulo Santos e a Professora Dr. Mariana Guenther pela
orientação nas análises estatísticas.
À Direção e aos funcionários da Estação Ecológica de Tapacurá pela autorização
de trabalho na área e apoio logístico durante as coletas.
Aos amigos Thaís Lira e Paulo Asfora pela colaboração nas identificações dos
morcegos e roedores encontrados nas pelotas.
À Professora Luciana Iannuzzi pela identificação dos insetos encontrados nas
pelotas.
Aos amigos que colaboraram com as coletas e as buscas às pelotas: Pedro Jorge,
Patrícia Pilatti e Micaías Rodrigues.
Aos amigos de laboratório: Ana Carolina Bezerra, Elis Damasceno, Isabella
Bandeira, Paulo Asfora, Patrícia Pilatti, Rafael Carvalho, Raul Alves, Taciana Rocha e
Thais Lira, pela paciência, amizade e excelente companhia.
À turma do Mestrado em Biologia Animal 2007: Alessandra, Arnaldo, Bruno,
Ebenézer, Éllyda, Fabiana, Fátima Luciana, Flor, Glória, Janine, Juliana, Paulo, Pedro,
v
Roberta, Taciana, Tatiana Cibele, Tatiana Costa, Tatiana Nunes e Tereza Manuela, por
ter sido muito melhor do que eu poderia ter imaginado.
Ao meu amigo Pedro Jorge Brainer, pela ajuda indispensável e galhos
quebrados.
Aos amigos queridos: Amanda, Bruno, Camila, Claudiane, Glaussy, Isabela,
Leandro, Lucas, Marcella, Michele, Milria, e Tatyana, pelas horas de sorrisos e diversão
e por estarem comigo nos momentos mais difíceis.
A minha amiga querida Vivyanne Magalhães pelo carinho, amizade e por todos
os conselhos e oportunidades.
Aos meus avós, tios e primos pelo apoio moral, logístico e financeiro e pela
união, força e alegria cotidiana.
Aos meus pais, José e Raquel, e aos meus irmãos, Renata e Augusto, pela lição
diária de caráter e por me darem tudo o que foi preciso para realizar os meus sonhos até
hoje.
Aos meus bebês pela felicidade e inspiração para concluir o meu trabalho.
vi
SUMÁRIO
RESUMO ......................................................................................................................... viii
ABSTRACT ..................................................................................................................... x
1.INTRODUÇÃO GERAL E ESTADO DA ARTE........................................................ 01
2. OBJETIVOS................................................................................................................. 06
3. REFERÊNCIAS ........................................................................................................... 07
4. CAPÍTULO I - Dieta de Tyto alba (Aves, Strigiformes) em áreas urbana e rural de
Pernambuco,Brasil ...........................................................................................................
15
5.CAPÍTULO II - Small mammals in Barn Owl (Tyto alba – Aves, Strigiformes)
pellets from Northeastern Brazil, with new records of Gracilinanus and Cryptonanus
(Didelphimorphia, Didelphidae).......................................................................................
35
vii
RESUMO
Este trabalho analisou a variação na composição da dieta de Tyto alba (Scopoli, 1769)
(Strigiformes, Tytonidae) a partir de presas identificadas em pelotas de regurgitação
entre duas áreas ecologicamente distintas. As coletas foram realizadas no período de
julho de 2006 a julho de 2008, em uma área rural e uma urbana em Pernambuco,
nordeste do Brasil. Ao todo, foram coletadas e analisadas 647 pelotas completas, além
de fragmentos, com 833 itens compreendendo 16 espécies. Os pequenos mamíferos
foram as principais presas na dieta de Tyto Alba representando 93,3% do número total e
foram seguidos de invertebrados (3,2%), répteis (3,1%) e aves (1,3%). A composição
da dieta diferiu entre as duas áreas. A biomassa média das presas consumidas por Tyto
alba foi significativamente maior em Olinda (135,3g ±15,84g) do que na EET (46,5g ±
14,17g) (U= 18; p= 0) e a riqueza foi significativamente maior na área rural em relação
à urbana (U=35; p < 0,02) mas não houve diferença no número de presas consumidas
pela suindara entre as duas áreas. Não houve variação sazonal no consumo de presas
para as duas localidades. Não houve diferença no número de presas consumidas entre as
duas áreas. Não houve variação sazonal no consumo de presas para as duas localidades.
A variação na composição da dieta é explicada pelo comportamento generalista da
suindara, que substitui as presas de acordo com a disponibilidade no ambiente. A
ausência de sazonalidade neste estudo está relacionada a uma provável abundância de
recursos às espécies mais predadas, o que permite uma reprodução contínua e
consequentemente uma maior abundância destas espécies durante todo o período de
estudo. Entre as espécies encontradas nas pelotas destacam-se os marsupiais didelfídeos
Gracilinanus agilis e Cryptonanus agricolai, que constituem os primeiros registros
destes táxons na Floresta Atlântica de Pernambuco e na ântica de Pernambuco e na
viii
região costeira nordestina respectivamente. Os resultados encontrados neste estudo
confirmam a importância do estudo de pelotas de regurgito como fonte de informação
sobre a diversidade da fauna de pequenos mamíferos, e o papel das suindaras como
potenciais agentes bióticos no controle populacional de roedores em ambientes
modificados como plantações e cidades.
Palavras-chave: Tyto alba, suindara, pequenos mamíferos, dieta, Pernambuco.
ix
ABSTRACT
We studied the variation in the diet of Tyto alba (Scopoli, 1769) (Strigiformes,
Tytonidae) through the analysis 647 pellets contents collected from July 2006 to August
2008 in an urban and rural area in Pernambuco, Brazil. We identified 833 prey items of
16 species. Small mammals were the main prey of barn owls (93,3%) followed by
invertebrates (3,2%), reptiles (3,1%) and birds (1,3%). There were differences in diet
composition between two localities. The mean mass was higher in Olinda (135,3g
±15,84g) than EET (46,5g ± 14,17g) (U= 18; p= 0) and richness was higher in EET
than Olinda (U=35; p < 0,02), but the number of prey consumed by owls was not
different between two areas. There was no significant difference in the diet between
seasons in both urban and rural localities. Variation in the diet is due the opportunistic
feeding behavior of barn owls that prey in accordance to the availability of their prey in
the environment. The absence of seasonality in our study is related to the abundance of
food resource for the more preyed species, that allows a continuous reproduction and
consequently higher abundance of this species during the study period. The didelphid
marsupials Gracilinanus agilis and Cryptonanus agricolai found in pellets constitute
important new records, as they are recorded for the first time in the Atlantic forest of
Pernambuco and in the Northeastern coastal region, respectively. Our results confirm
the importance of studying pellet contents as a source of information on small mammals
diversity and the role of owls in the potential control of rodent population in cities and
agro-environments.
KEY WORDS: Tyto alba, barn owl, small mammal, diet, Pernambuco.
x
INTRODUÇÃO GERAL E ESTADO DA ARTE
A ordem Strigiformes encontra-se distribuída por todos os continentes exceto a
Antártica, com origem provável a partir do Velho Mundo (Vaurie 1960, Sick 2001).
Constitui um grupo monofilético (Mayr et al. 2003) e está atualmente subdividida em
duas famílias, Strigidae e Tytonidae (Randi et al. 1991). Encontram-se na América do
Sul cerca de trinta espécies, sendo uma delas pertencente à família Tytonidae (Tyto
alba, Scopoli 1769) e as demais pertencentes à família Strigidae (Sant´Anna & Diniz-
Filho 1997). As duas famílias estão separadas, dentre outras características, pela
estrutura da siringe e pela forma das pernas (Sick 2001). Tyto alba tem sido dividida em
muitas subespécies (Vaurie 1960, Randi et al. 1991), sendo nas três Américas
reconhecidas 13 raças geográficas (Sick 2001). Ocorre em uma grande variedade de
habitats, preferindo áreas abertas, naturais e antrópicas (Roda 2006). No Brasil, é
encontrada em grande parte do país, excetuando áreas com florestas densas (Bueno
2003). Possui uma área de vida ampla variando de um mínimo de 66 ha a um máximo
de 11300 ha (Michelat & Giradoux 1991).
As suindaras (Tyto alba) possuem cerca de 37 cm de comprimento e 310 g de
massa, coloração branca no ventre e dourada no dorso e a fêmea é geralmente maior que
o macho (Jaksic & Yáñez 1980). A reprodução ocorre durante quase todo o ano, a
incubação é realizada predominantemente pela fêmea com uma duração de 30 a 40 dias
e a postura varia de três a doze ovos (Lange 1981). As penas são macias modificadas
para um vôo silencioso, o ouvido interno ou labirinto, assim como das outras corujas, é
bem desenvolvido, sendo capaz de apanhar um rato vivo em escuridão absoluta, guiada
unicamente pelo ouvido (Marti' 1974, Spitzer & Takahashi 2006, Whitchurch &
Takahashi 2006, Harmening et al. 2007). Os olhos são grandes, quase imóveis,
1
resultando um campo visual muito limitado, desvantagem compensada pela extrema
agilidade da cabeça que tem um circuito de 270º (Sick 2001). A visão também é muito
importante na captura das presas, a grande acuidade visual faz com que estes animais
possam capturar facilmente presas imóveis (Kaufman 1974, Harmening et al. 2007). A
maior atividade caçadora desenvolve-se no crepúsculo e no começo da noite (Marti'
1974, Bellocq 1998, Aragón et al. 2002, Bueno 2003, Aliaga-Rossel & Tarifa 2005,
Sauthier et al. 2005), podendo também forragear durante o dia em condições
desfavoráveis (Ramírez et al. 2000, Sommer et al. 2005).
As suindaras alimentam-se principalmente de roedores (Ramírez et al. 2000,
Aragón et al. 2002, Bonvicino & Bezerra 2003, Bueno & Motta-Junior 2006) mas
também podem ocorrer marsupiais (Motta-Junior & Talamoni 1996, Massoia et al.
1999, Bonvicino & Bezerra 2003, Roda 2006), morcegos (Escarlate-Tavares & Pessoa
2005, Sommer et al. 2005), aves, répteis e anfíbios (Motta-Junior 1996, Ramírez et al.
2000, Bueno 2003) na dieta. A escolha da presa aparentemente está relacionada com sua
disponibilidade na área de caça (Marti' 1974, Agüero & Poleo 2000).
Estão entre as aves mais úteis do mundo, no que se refere às atividades
econômicas humanas. Com um raio de ação mais freqüente igual a 1,5 km e um
consumo médio que pode chegar a 84,3 g por dia (Hamilton & Neill 1981), estas aves
desempenham um importante papel no controle populacional de roedores, funcionando
como reguladoras de pragas urbanas e potenciais vetores de zoonoses, em ambientes
modificados como plantações e cidades (Magrini 2006).
Tyto alba, assim como todas as corujas, possui um sistema digestório
característico que lhe permite regurgitar o material não digerível (pelotas), como pêlos e
ossos, de suas presas. As pelotas são um material de grande utilidade para estudar a
dieta das aves que as produzem já que suas análises constituem um método simples e
2
relativamente confiável (Trejo & Ojeda 2002, Magrini 2006). Devido a sua tendência
em utilizar construções humanas como dormitórios, e a sua dieta baseada em pequenos
mamíferos, Tyto alba tem se convertido na principal fonte para análises de pelotas
(Jaksic & Yáñez 1979, Hamilton & Neill 1981, Bellocq 1998, Pardiñas & Cirignoli
2002b).
As análises de pelotas são uma importante ferramenta em estudos taxonômicos
uma vez que permitem a obtenção de espécies raras ou que não são facilmente
capturadas em armadilhas devido a características comportamentais ou à ocupação de
microhabitats específicos (Scheibler & Christoff 2007). Essas análises têm contribuído
tanto para o conhecimento geral da dieta e o papel ecológico dos predadores como para
detecção de espécies de pequenos vertebrados em estudos taxonômicos e de distribuição
(Pardiñas & Cirignoli 2002a).
São exemplos desta contribuição a recuperação da maior coleção conhecida da
cuíca da Patagônia, Lestodelphys halli, com mais de 300 exemplares (Martin 2005), até
então conhecida somente por alguns poucos exemplares capturados e algumas dezenas
de restos fragmentários de pelotas, e a descrição de quatro novas localidades de
ocorrência e de 15 novos exemplares de Chacodelphys formosa (Teta et al. 2006), uma
espécie de um gênero monotípico até então conhecida somente pelo exemplar-tipo,
coletado em 1930, e desde então nunca mais registrado.
No Brasil Central, o roedor Carterodon sulcidens, descrito por Lund em 1941 de
Lagoa Santa, Minas Gerais, era conhecido durante muito tempo só através de restos
encontrados em pelotas da suindara (Sick 2001).
O primeiro registro do morcego Tadarida teniotis para a ilha de Ibiza, Espanha
(Sommer et al. 2005), e a extensão do limite de distribuição em 280 km na província de
Buenos Aires e os primeiros registros para o roedor Holochilus chacarius chacarius na
3
província de Entre Rios, Argentina (Voglino et al. 2004) são exemplos de localidades
de ocorrências de espécies de pequenos mamíferos que puderam ser estendidas graças à
identificação dos indivíduos em pelotas das suindaras.
As pelotas podem também ser fossilizadas. Há ocorrência de fossilização em
cavernas da África e nas Antilhas onde boa parte do conhecimento dos vertebrados (em
parte já extintos) se deve ao exame de pelotas da suindara (Sick 2001). Na Patagônia,
Argentina, foi comprovada uma diminuição importante na diversidade específica devida
ao impacto antrópico nos últimos cem anos, utilizando amostras do Holoceno superior,
também originárias de pelotas de Tyto alba (Pardiñas et al. 2000).
Fragmentos de pequenos mamíferos em pelotas de Tyto alba têm sido
extensivamente utilizados em estudos de ecologia destas aves bem como em estudos de
taxonomia e distribuição de suas presas em várias regiões do mundo (Anderson & Long
1961, Calvario et al. 1992, Vernier 1994, Battisti et al. 1997, Young 1997, Love et al.
2000, Obuch 2001, Tores & -Tov 2003, Álvarez-Castañeda et al. 2004, Bond et al.
2004, Frederick B. Stangl & Shipley 2004, Mushtaq-ul-Hassan et al. 2004, Pavia 2004,
Bontzorlos et al. 2005, Shehab & Al-Charabi 2005, Leonardi & Dell’Arte 2006, Seçkin
& Coskun 2006, Askew et al. 2007, Charter et al. 2007, Rasoma & Goodman 2007,
Scheibler 2007) e em diversos tipos de habitats em alguns países da América do Sul
(Jaksic & Yáñez 1979, Tiranti 1994, Bellocq 1998, Massoia et al. 1999, Ramírez et al.
2000, Pardiñas & Cirignoli 2002b, Trejo & Ojeda 2002, Cirignoli & Pardiñas 2004,
Leveau et al. 2004, Aliaga-Rossel & Tarifa 2005, Cueto et al. 2008). No Brasil muitos
estudos têm utilizado esta técnica, mas com exceção de um trabalho realizado no
nordeste (Roda 2006) todos os outros foram conduzidos nas regiões sul, sudeste e
central do Brasil (Motta-Junior 1996, Motta-Junior & Talamoni 1996, Bonvicino &
4
Bezerra 2003, Bueno 2003, Escarlate-Tavares & Pessoa 2005, Scheibler & Christoff
2007).
A Argentina se destaca em relação aos outros países quanto ao estudo de
regurgitos, possuindo os trabalhos mais antigos, com uma enorme produção de dados
pelo mastozoólogo Elio Massoia e seus alunos, o que corresponde a mais de 50
trabalhos produzidos ao longo de sua vida. Na Europa mediterrânea as informações
sobre dieta das suindaras são também abundantes. Para Itália e Espanha existem mais de
100 artigos analisando os diferentes aspectos da dieta de corujas ao longo de trinta anos,
entretanto, em áreas como a Grécia apenas 10 estudos foram publicados (Bontzorlos et
al. 2005). Os primeiros estudos dão ênfase à taxonomia e distribuição geográfica das
presas, e poucos abordam a ecologia trófica das aves (Anderson & Long 1961, Kaufman
1974, Marti' 1974, Jaksic & Yáñez 1979, Tiranti 1994).
O número de estudos com ênfase em ecologia alimentar de Strigiformes vem
aumentando principalmente na América do Sul (Motta-Junior 1996, Bellocq 1998,
Ramírez et al. 2000, Leveau & Leveau 2004). Atualmente existem duas principais
linhas de investigação, uma enfatizando aspectos taxonômicos e de distribuição das
presas, principalmente pequenos mamíferos (Massoia et al. 1999, Cirignoli & Pardiñas
2004) e outra com ênfase em ecologia trófica de Tyto alba (Marti' 1974, Bellocq 1998).
5
OBJETIVOS
Diante da importância de Tyto alba na estruturação das relações tróficas em
comunidades de pequenos vertebrados terrestres, da escassez de estudos ecológicos sobre
a espécie e da carência de conhecimentos sobre a composição das comunidades de
pequenos mamíferos no nordeste do Brasil, o presente trabalho teve como objetivos:
1. Analisar a composição da dieta de Tyto alba a partir de presas identificadas
em pelotas de regurgitação em uma área urbana e uma rural do estado de
Pernambuco.
2. Verificar a ocorrência de sazonalidade na dieta;
3. Comparar a dieta dos indivíduos com área de vida em regiões urbanas e
florestadas
4. Avaliar a importância da análise de pelotas de regurgito como fonte de dados
sobre ocorrência de pequenos mamíferos nas áreas estudadas
Esta dissertação está apresentada em dois capítulos. O capítulo I consiste no
primeiro manuscrito – Dieta de Tyto alba (Aves, Strigiformes) em áreas urbana e rural
de Pernambuco, Brasil. O Capítulo II consiste no segundo manuscrito - Small
mammals in Barn Owl (Tyto alba - Aves, Strigiformes) from Northeastern Brazil, with
new records of Gracilinanus and Cryptonanus (Didelphimorphia, Didelphidae).
6
REFERÊNCIAS
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DIETA DE Tyto alba (AVES, STRIGIFORMES) EM ÁREAS URBANA E RURAL
DE PERNAMBUCO, BRASIL
Daniela P. Souza & Diego Astúa
Laboratório de Mastozoologia, Departamento de Zoologia, Universidade Federal de
Pernambuco. Av. Prof. Moraes Rego s/n, Cidade Universitária. 50670-420. Recife, PE.
Email: [email protected]
Correspondência:
Diego Astúa
Laboratório de Mastozoologia
Departamento de Zoologia
Universidade Federal de Pernambuco.
Av. Prof. Moraes Rego s/n, Cidade Universitária.
50670-420. Recife, PE.
Email: [email protected]
Tel./Fax: +55 81 2126 8353
15
RESUMO
Analisou-se a variação na composição da dieta de Tyto alba (Scopoli, 1769) a partir de
presas identificadas em pelotas de regurgitação entre duas áreas ecologicamente
distintas. As coletas foram realizadas no período de julho de 2006 a julho de 2008, em
uma área rural (Estação Ecológica do Tapacurá) e uma urbana (Olinda) em
Pernambuco, nordeste do Brasil. Ao todo, foram coletadas e analisadas 647 pelotas
completas, além de fragmentos, com 833 itens compreendendo 16 espécies. Os
pequenos mamíferos constituíram a maior parte das presas de Tyto alba nas duas áreas
representando 93,3% do número total, os demais foram formados por invertebrados
(3,2%), répteis (3,1%) e aves (1,3%). A composição da dieta diferiu entre as duas áreas.
A biomassa média das presas consumidas por Tyto alba foi significativamente maior em
Olinda 135,3g ±15,84g do que na EET (46,5g ± 14,17g) (U= 18; p= 0), e a riqueza foi
significativamente maior na área rural em relação à urbana (U=35; p < 0,02) mas não
houve diferença no número de presas consumidas pela suindara entre as duas áreas. Não
houve variação sazonal no consumo de presas para as duas localidades. A variação na
composição da dieta é explicada pelo comportamento generalista da suindara, que
substitui as presas de acordo com a disponibilidade no ambiente. A ausência de
sazonalidade neste estudo está relacionada a uma provável abundância de recursos às
espécies mais predadas, o que permite uma reprodução contínua e consequentemente
uma maior abundância destas espécies durante todo o período de estudo. Os resultados
encontrados neste estudo também confirmam a importância das suindaras como agentes
bióticos no controle populacional de roedores em ambientes modificados como
plantações e cidades.
Palavras-chave: Tyto alba, suindara, pequenos mamíferos, dieta, Pernambuco.
16
ABSTRACT
We analyzed the variation in the diet of Tyto alba (Scopoli, 1769) (Strigiformes,
Tytonidae) from the contents of 647 pellets collected from July 2006 to August 2008 in
an urban and a rural area in Pernambuco, Brazil. We identified 833 prey items from 16
species. Small mammals were the main prey of barn owls (93,3 %) followed by
invertebrates (3,2%) reptiles (3,1%) and birds (1,3%). There were differences in diet
composition between two localities. The mean mass was higher in urban area 135,3g ±
15,84g than rural area (46,5g ± 14,17g) (U= 18; p= 0) and richness was higher in rural
area than urban area, (U=35; p <0,02), but the number of prey consumed by owls was
not different between two areas. There was no significant difference in the diet between
seasons in both, urban and rural, localities. Variation in the diet is due the opportunistic
feeding behavior of barn owls that prey in accordance to the availability of their prey in
the environment. The absence of seasonality in our study is related to the abundance of
food resource for the species preyed more frequently that allows a continuous
reproduction and consequently higher abundance of this species during the study period.
Our results also confirm the importance of owls in the control of rodent populations in
cities and agro-environments.
KEY WORDS: Tyto alba, barn owl, small mammal, diet, Pernambuco.
17
INTRODUÇÃO
As suindaras, Tyto alba (Strigiformes, Tytonidae) possuem, assim como todas as
corujas, um sistema digestório característico que lhes permite regurgitar o material não
digerível das suas presas em forma de pelotas. As pelotas são um material de grande
utilidade para estudar a dieta destas aves já que suas análises constituem um método
simples, confiável e pouco invasivo (Trejo & Ojeda 2002, Magrini & Facure 2008).
As suindaras alimentam-se primariamente de pequenos mamíferos, principalmente
roedores, e sua dieta é uma importante ferramenta em estudos taxonômicos uma vez que
permite a obtenção de espécies raras ou que não são facilmente capturadas em armadilhas
convencionais devido a características comportamentais ou à ocupação de microhabitats
específicos (Martin 2005, Teta et al. 2006, Souza et al. Submetido). Devido ao hábito de
utilizar construções humanas como dormitórios e a sua dieta baseada fundamentalmente
em pequenos mamíferos, estas aves podem trazer benefícios diretos ao homem, como o
controle populacional de pragas urbanas e potenciais vetores de zoonoses, em ambientes
modificados como plantações e cidades (Magrini & Facure 2008 & Facure 2008).
Análises de pelotas de Tyto alba têm sido extensivamente utilizadas em estudos de
sua ecologia, bem como em estudos de taxonomia e distribuição de suas presas em várias
regiões do mundo, principalmente nos países da América do Sul (Jaksic & Yáñez 1979,
Bellocq 1998, Ramírez et al. 2000, Trejo & Ojeda 2002, Cirignoli & Pardiñas 2004,
Leveau et al. 2004). No Brasil muitos estudos têm utilizado esta técnica, sobretudo nas
regiões sul, sudeste e central do Brasil (Motta-Junior 1996, Motta-Junior & Talamoni
1996, Bonvicino & Bezerra 2003, Bueno 2003, Escarlate-Tavares & Pessoa 2005,
Scheibler & Christoff 2007), existindo somente um trabalho na região nordeste (Roda
2006).
18
A região de Mata Atlântica ao norte do Rio São Francisco constitui uma
região de extremo interesse para o estudo de vertebrados por
constituir uma região com alto grau de endemismo (em particular de
aves e plantas), sendo denominada Centro de Endemismo Pernambuco
(Roda 2003; Siqueira Filho 2003; Peixoto et al. 2003), e para os
mamíferos em particular, uma vez que parte da mastofauna da região
parece apresentar maior afinidade com espécies amazônicas e parte com
espécies de distribuição na Mata Atlântica ao sul do Rio São
Francisco. Essa região é também prioritária para estudos de
inventários uma vez que os remanescentes de Mata Atlântica Nordestina
são compostos de fragmentos em sua maioria bastante reduzidos (Ranta
et al. 1998) e o conhecimento adequado da composição, taxonomia e
afinidade dessa fauna é essencial para a elaboração de estratégias
adequadas de manejo e conservação.
O objetivo deste trabalho foi analisar a variação na composição da dieta de Tyto
alba a partir de presas identificadas em pelotas de regurgitação entre duas áreas
ecologicamente distintas no estado de Pernambuco, nordeste do Brasil, e relacionar esta
variação com alguns fatores ambientais, como estações do ano e diferentes níveis de
antropização
MATERIAL E MÉTODOS
Áreas de estudo
O estudo foi desenvolvido em uma área rural e uma urbana do estado de
Pernambuco. A área rural, Estação Ecológica do Tapacurá (EET), está localizada no
19
município de São Lourenço da Mata (8°02’S, 35°13’W; 140 m de altitude) e possui 776
ha, sendo 382 ha ocupados por remanescentes de Floresta Atlântica e 394 ha pelo lago
formado pelo represamento do Rio Tapacurá. A vegetação ao redor do lago é formada
por florestas secundárias, campos e canaviais (Roda 2006). As pelotas foram coletadas
em ruínas de uma igreja localizada em uma ilha circundada pelo lago. Na área urbana as
pelotas foram coletadas em um abrigo sob o telhado de um edifício residencial na
cidade de Olinda (8°01’S 34°51’W) situada a 6 km de Recife, capital de Pernambuco
(Figura 1).
Os dados de temperatura (média, mínima e máxima), precipitação pluviométrica
e umidade relativa do ar durante o período do estudo foram obtidos através do INMET
(Instituto Nacional de Meteorologia). Um diagrama ombrotérmico foi utilizado para
determinar a disponibilidade de água no período de estudo (Figura 2). Foram definidas
duas estações: seca quando a curva de precipitação estiver abaixo da curva de
temperatura e úmida quando a curva de temperatura estiver acima da curva de
precipitação (Santori et al. 1997).
Coleta e análise do material
As coletas foram realizadas no período de julho de 2006 a julho de 2008. As
pelotas completas foram imersas em água para a separação das partes identificáveis e
contáveis das presas. Os indivíduos foram identificados ao menor nível taxonômico
possível com base nos crânios (completos ou fragmentados), mandíbulas e molares, com
auxílio de bibliografia especializada, seguindo nomenclatura proposta por Wilson &
Reeder (2005), além da comparação com exemplares depositados na Coleção de
Mamíferos UFPE.
20
Para as duas localidades foram calculados o número de pelotas, o número de itens
totais, o número de itens por pelota, a massa corporal média das presas, a riqueza de
espécies e a diversidade. O número de itens totais, calculado para definir quantos
indivíduos foram consumidos pela coruja em cada área, foi determinado pela contagem
dos crânios, pares de mandíbulas, escápulas ou pélvis em cada pelota. O número de itens
por pelota foi obtido dividindo-se o número total de itens encontrados pelo total de
pelotas coletadas em cada amostra. A massa corporal das presas foi estimada através da
bibliografia e de comparações com os dados de exemplares depositados na Coleção de
Mastozoologia da UFPE e coletados em áreas próximas às áreas de estudo. A
contribuição da biomassa de cada espécie para a dieta foi obtida multiplicando-se o
número de indivíduos em cada pelota pela massa corpórea de cada espécie e depois
dividido pela biomassa total consumida em cada amostra. A riqueza de espécies foi
calculada pelo número mínimo de espécies consumidas em cada amostra. Os exemplares
identificados apenas ao nível de gênero, ordem ou família foram considerados como uma
única espécie.
Utilizou-se o teste de Mann-Whitney para verificar se houve diferença
significativa entre cada uma das variáveis: número de pelotas, número de itens totais,
número de itens por pelota, massa corporal média das presas e riqueza de espécies entre
as duas áreas estudadas e entre os períodos seco e úmido. A diversidade da dieta foi
estimada através do cálculo do Índice de Diversidade de Shannon (H´), e comparado
entre estações e entre locais de coleta, através do teste-t de Hutcheson (Zar 1996).
Com exceção das análises de diversidade e riqueza, apenas os mamíferos foram
considerados para as análises estatísticas devido ao fato de constituírem a maior parte
das presas encontradas nas pelotas. Para os cálculos estatísticos utilizou-se o programa
Statistica 7.0 com nível de significância de 5% (0,05).
21
RESULTADOS
Ao todo foram coletadas e analisadas 647 pelotas completas, além de
fragmentos, com 833 presas compreendendo 16 espécies. O número de pelotas
coletadas foi significativamente diferente entre as duas áreas estudadas (U= 40; p= 0).
Na área urbana foram coletadas 485 pelotas e na área rural 162. A área rural possuiu
um número significativamente maior de presas por pelota (1,4±1,2) que a área urbana
(1,2 ± 0,6) (U = 17; p = 0). A diversidade da dieta foi significativamente diferente entre
as duas áreas (H’Olinda = 0.476, H’EET = 0.817, p = 0), mas não houve diferença no
número de presas consumidas pela suindara entre as duas áreas: 226 em Tapacurá e 566
em Olinda (U=73,5; p=0,8). Os pequenos mamíferos foram as principais presas na dieta
de Tyto alba representando 93,3% do número total (Tabela 1). As aves representaram
1,3%, os répteis 3,1% e os invertebrados, quase que exclusivamente insetos, 3,2% do
total de indivíduos consumido pela coruja. A biomassa das presas consumidas por Tyto
alba variou entre 14g (Mus musculus) e 454 g (Galea spixii).
A composição da dieta (diversidade, riqueza, biomassa e ítens por pelota) diferiu
entre as duas áreas (Tabela 1). A biomassa média das presas consumidas por Tyto alba
foi significativamente maior em Olinda (135,3g ± 15,84 g) do que na EET (46,5 g ±
14,17g) (U= 18; p= 0). A área rural (EET) suportou uma riqueza significativamente
maior (doze espécies) em relação à Olinda (oito espécies) (U= 35; p < 0, 02). Não
houve consumo de invertebrados pela suindara na EET no período de estudo.
Em termos de número de indivíduos entre os mamíferos as espécies dominantes
foram o roedor Holochilus sciureus (25,4%), o marsupial Monodelphis domestica
(14,9%), e o morcego Molossus molossus (9,7%). Em termos de biomassa, os
mamíferos dominantes foram os roedores Holochilus sciureus (47,7%), Galea spixii
22
(12,3%) e Rattus rattus (11,4%). Em Olinda os mamíferos também foram dominantes
(92,3%). O rato do telhado, Rattus rattus foi o principal item da dieta tanto em termos
de biomassa (95,2%) como em termos de número de indivíduos (26,8%) seguido pelo
camundongo, Mus musculus que representou 4,6% da biomassa e 16,1% dos indivíduos
consumidos. Os insetos contribuíram com 3,2% do total de indivíduos constituintes da
dieta, seguidos de repteis (2,9%) e aves (1,5%).
Não houve variação sazonal no consumo de presas para as duas localidades. No
período chuvoso foi coletado um total de 545 itens e no período seco um total de 152
ítens (U=58,5; p=0,78). A biomassa total consumida pela suindara no período chuvoso
foi 28644,8g e no período seco foi 11148,6g. (Figuras 3 e 4).
DISCUSSÃO
Variações na composição da dieta de suindaras podem ser atribuída a vários
fatores, tais como habitat, altitude, temperatura e precipitação (Marti' 1974, Battisti et
al. 1997, Torre 2001, Leveau et al. 2004, Bontzorlos et al. 2005). Tyto alba é um
predador de vertebrados oportunista, isto é, consome o número necessário de indivíduos
para obter a energia que necessita aproveitando-se para consumir mais presas nos locais
onde a oferta destas é maior (Álvarez-Castañeda et al. 2004, Bontzorlos et al. 2005).
A diferença entre a composição das presas nas duas áreas pode estar relacionada
às diferenças entre a disponibilidade destas presas nos locais de coleta. Holochilus
sciureus forrageia em áreas abertas como pastos e pântanos e torna-se assim mais
vulnerável à predação que outras espécies que habitam fragmentos florestais (Vargas et
al. 2002, Roda 2006), o que possibilita a sua alta representatividade na dieta na área
rural. Mus musculus possui uma ampla distribuiçãoe é uma espécie associada à
23
presença humana, constituindo um recurso em abundância em diversas localidades e
por isso bem representada na dieta de Tyto alba em muitos estudos (Marti' 1974,
Calvario et al. 1992, Bellocq 1998, Ramírez et al. 2000, Aragón et al. 2002, Bond et al.
2004, Cirignoli & Pardiñas 2004, Torre et al. 2004, Bontzorlos et al. 2005). A ausência
desta espécie na EET pode ser justificada pelo fato da coleta de pelotas ter sido feita em
uma área com atividade antrópica menos extensiva.
O maior número de pelotas na região urbana poderia ser explicado pela presença
de mais de um indivíduo no local da coleta ou pela existência de outro pouso utilizado
pela coruja na EET que não teria sido amostrado, porém estes fatores não puderam ser
observados no período de estudo.
As atividades humanas em áreas urbanizadas diminuem a disponibilidade de
pequenos mamíferos nas cidades (Magrini 2008), o que explica a alta representação de
roedores sinantrópicos na dieta de Tyto alba em Olinda. Como a suindara é um predador
generalista, está substituindo as presas de acordo com a disponibilidade no ambiente e
por isso um consumo de insetos e uma maior representatividade de aves e répteis na
dieta em relação à EET.
Diferenças sazonais têm sido relatadas em estudos prévios na área (Roda 2006)
e em outras regiões do país (Motta-Junior 1996, Motta-Junior & Talamoni 1996), mas
não foram detectadas neste estudo. A sazonalidade na dieta pode estar relacionada a
flutuações sazonais nas presas de mamíferos (Bellocq 1998, Klok & Roos 2007),
mudanças climáticas e alterações no habitat (Cerqueira 2005).
Dois modelos de reprodução nos mamíferos foram propostos para o nordeste do
Brasil (Cerqueira 2005): um estacional onde o início e o fim da estação reprodutiva são
desencadeados pela mudança da estação astronômica (sinalizado pela variação na
24
duração do dia); e um onde o tamanho da população segue diretamente o nível de
recursos.
Como os roedores sigmodontineos, encontrados na maior parte das pelotas,
apresentam o segundo modelo de reprodução citado (Cerqueira 2005), a ausência de
sazonalidade neste estudo pode ser explicada pela grande dispnibilidade de água durante
o período de estudo, onde 17 meses foram considerados úmidos e apenas quatro
considerados secos (Figura 2). Este fato possibilitou uma abundância de recursos a estas
presas nos locais de coleta, permitindo uma reprodução contínua destas espécies durante
o período de estudo.
Os resultados encontrados neste estudo também confirmam a importância das
suindaras para atividades econômicas humanas e como coadjuvantes na saúde pública.
Com um raio de ação em torno de 1,5 km, uma área de vida que pode chegar a 11300 ha
(Michelat & Giradoux 1991) e chegando a consumir presas de mais de 200g, associado
à sua facilidade em conviver com populações humanas, habitando inclusive zonas
totalmente urbanizadas, as suindaras desempenham um importante papel como
reguladoras potenciais de pragas urbanas e possíveis vetores de zoonoses, tanto em
zonas urbanas como rurais (Magrini & Facure 2008).
Nesse sentido, ações de proteção da espécie como fiscalização, proteção de seus
ninhos, bem como ações de conscientização das populações quanto à sua utilidade,
desmistificando a sua fama de ave de mau agouro, são essenciais tanto para a sua
conservação como para a manutenção dos seus efeitos benéficos às populações
humanas.
25
AGRADECIMENTOS
Agradecemos à Direção e aos funcionários da Estação Ecológica do Tapacurá
pela autorização de trabalho na área e apoio logístico durante as coletas, ao Programa de
Pós-Graduação em Biologia Animal, UFPE, e à FACEPE (APQ-0351-2.04/06) pelo
apoio financeiro, e ao INMET pela cessão dos dados meteorológicos. Somos gratos à
ajuda de P.H. Asfora e T.C. Lira na identificação dos roedores e morcegos encontrados
nas pelotas.
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31
Tabela 1. Número de indivíduos e massa corporal média das espécies predadas e sua porcentagem na dieta de Tyto alba em duas localidades: Estação Ecológica do Tapacurá (EET) e Olinda.
N (%) Biomassa (%) Taxon Massa (g)
EET Olinda EET Olinda
MAMMALIA 237 (95,6) 540 (92,3)
Não identificados 54 123
Didelphimorphia 54 (21,8) -
Monodelphis domestica 84.0 * 37 (14,9) - 3108 (5,4) -
Gracilinanus agilis 21.8 * 5 (2,0) - 109 (0,5) -
Cryptonanus agricolai 18** 1 (0.4) - 18,0 (0,1) -
Não identificados 11 - -
Chiroptera 24 (9,7) 1 (0,2)
Molossus molossus 15.0** 24 (9,7) - 360 (1,9) -
Phyllostomus discolor 37.0** - 1(0.4) - 37,0 (0,1)
Rodentia 105 (42,3) 416 (71,1)
Caviidae 5 (2,0) -
Galea spixii 454.2 * 5 (2.0) - 2271 (12,3) -
Cricetidae 84 (33,9) 1 (0,2)
Sigmodontinae
Holochilus sciureus 139.7 ** 63 (25,4) - 8801 (47,7) -
Necromys lasiurus 42.1 * 20 (8,1) 1 (0,2) 842 (4,6) 42,1 (0,1)
Nectomys sp. 220* 1 (0.4) - 220 (1,2) -
Muridae 13 (5,2) 415 (70,9)
Rattus rattus 175 ** 12 (4,8) 157 (26,8) 2100 (11,4) 27475 (95,2)
Mus musculus 14 * - 94 (16,1) - 1316 (4,6)
Não identificados 1 164
Echimyidae 3 (1,2) -
Thrichomys laurenteus 262.4 * 3(1,2) - 633 (3,4) -
AVES 2 (0,8) 9 (1,5)
RÉPTEIS 9 (3,6) 17 (2,9)
INSECTA - 19 (3,2)
Não identificados 6
Coleoptera - 10 (1,7)
Elateridae - 1 (0,2)
Não identificados 9
Hymenoptera - 3 (0,5)
Formicidae - 2 (0,3)
Não identificados 1
Total 248 585 18462 28870
* Massa das presas por comparação com espécimes depositadas na Coleção de Mamíferos da UFPE. ** Massa das presas por comparação coma literatura (Voss et al. 2005, Roda 2006, Reis et al. 2007,
Bonvicino et al 2008)
32
Figura 1. Localização das áreas de estudo.
Figura 2. Diagrama ombrotérmico para o período de estudo. Dados de temperatura e precipitação obtidos pelo Instituto Nacional de Metereologia – INMET.
33
Figura 3. Número de itens consumidos entre as estações seca (1) e chuvosa (2) para as duas áreas de estudo.
Figura 4. Biomassa consumida entre as estações seca (1) e chuvosa (2) para
as duas áreas de estudo.
0
50
100
150
200
jul/0
6fe
v/07
abr/0
7
jun/0
7
set/0
7
nov/0
7
jan/0
8
mar
/08
mai/
08jul
/08
Período de estudo
Itens
(n)
0
1
2
3
Est
açõe
s Olinda
Tapacurá
Estações
0
2500
5000
7500
10000
12500
jul/0
6fe
v/07
abr/0
7
jun/0
7
ago/0
7
out/0
7
dez/0
7fe
v/08
abr/0
8
jun/0
8
Período de estudo
Bio
mas
sa (
g)
0
1
2
3
Est
açõe
s Olinda
Tapacurá
Estações
34
Small mammals in Barn Owl (Tyto alba – Aves, Strigiformes) pellets from Northeastern Brazil, with new records of Gracilinanus and Cryptonanus
(Didelphimorphia,Didelphidae)
Manuscrito submetido para publicação no periódico Mammalian Biology
Cartas de confirmação de recepção e normas de publicação ao final do manuscrito.
35
Small mammals in Barn Owl (Tyto alba – Aves, Strigiformes) pellets from
Northeastern Brazil, with new records of Gracilinanus and Cryptonanus
(Didelphimorphia, Didelphidae)
Running title: Small mammals in Owl pellets from Northeastern Brazil
Daniela P. Souza1; Paulo. H. Asfora2; Thais C. Lira1 & Diego Astúa1
1.- Laboratório de Mastozoologia, Departamento de Zoologia, Universidade Federal de
Pernambuco. Av. Prof. Moraes Rego s/n, Cidade Universitária. 50670-420. Recife, PE.
Email: [email protected]
2.- Laboratório de Mastozoologia, Departamento de Zoologia, Universidade do Estado
do Rio de Janeiro. Rua São Francisco Xavier 524, Maracanã. 20550-013. Rio de
Janeiro, RJ.
Corresponding author:
Diego Astúa
Laboratório de Mastozoologia
Departamento de Zoologia
Universidade Federal de Pernambuco.
Av. Prof. Moraes Rego s/n, Cidade Universitária.
50670-420. Recife, PE.
Email: [email protected]
Tel./Fax: +55 81 2126 8353
1
Key Words: Tyto alba; Didelphimorphia; Chiroptera; Rodentia; Pernambuco.
The analysis of owl pellets contents has long been used for inventorying small
mammal communities and constitutes an important complementary method in addition
to traditional surveys, because owls prey also on rare species or those with specific
microhabitat requirements or behavioural traits, thus sometimes recording taxa that
would have gone unnoticed with standard survey techniques (Martin 2005; Teta et al.,
2006). Small mammals remains from Barn Owl pellets have also been extensively used
in analyses of small mammals distribution throughout geographical gradients (Massoia
et al., 1999; Torre et al., 2004). In Brazil, several studies have used this technique, but
with one exception (Roda, 2006), they were all conducted in southern, southeastern and
central Brazil (e.g. Motta-Junior, 1996; Bonvicino and Bezerra 2003).
The Atlantic Forest portion located north of the São Francisco River is
considered an important centre of endemism in the Brazilian Atlantic Forest – the
Pernambuco Endemism Centre (Costa et al., 2000; Silva and Castelletti, 2003) and
recent estimates indicate it has less than 12% of its original forest cover, composed
mostly by small and isolated fragments (Ribeiro et al, 2009). Current knowledge on
small mammal diversity, ecology and systematics in this region is still scarce, with few
surveys conducted until now, and most of these only recently (Oliveira and Langguth,
2004; Sousa et al., 2004; Asfora and Pontes, 2009). We report here a list of small
mammals found in Barn Owl pellets from Atlantic Forest fragments and urban area in
northeastern Brazil, which include important new records of mouse opossums for the
Northeastern Atlantic Forest.
Pellets samples were collected from February 2007 to July 2008 in two localities
in Pernambuco state (Northeastern Brazil): Tapacurá Ecological Station - TES (162
2
pellets) and Olinda (485 pellets) (Figure 1). TES (8°02’S 35°13’W, 140m) is located in
São Lourenço da Mata, a rural area approximately 60km by road from Recife, capital of
Pernambuco. The station covers approximately 776 ha and is formed by Atlantic Forest
fragments (382 ha) around the Tapacurá River (394 ha). The nest was located within the
ruins of a church and an agricultural school, which are now in an island in the reservoir
formed by the construction of a dam on Tapacurá River. This location was the study
area of Roda (2006). Olinda (8°01’S 34°51’W) is an urban city located 6 km from
Recife. The region consists of many churches and old buildings and the nest was found
under the roof of a residential building.
The number of prey per pellet was estimated as the minimum unequivocal
number of individuals, based on the presence of unique structures. Prey weight was
estimated using mean body mass of specimens collected in the area, from specimens
deposited in the Mammal Collection of the Universidade Federal de Pernambuco
(UFPE), or from the literature. Structures best preserved in pellets were deposited as
voucher specimens in the Mammal Collection of the Universidade Federal de
Pernambuco (UFPE).
We recorded 833 prey items from the examined pellets, from which 656 could
be identified as belonging to 12 species of mammals, as well as remains of birds and
reptiles that could not be identified, and ant, beetle and other unidentified insect
remains. Mammals represented 93.3% of the prey species, and only mammals are
addressed here (Table 1). The bulk of these mammals in the diet was composed of
rodents (84.0%), followed by marsupials (10.1%) and bats (5.9%). In Olinda, Rattus
rattus Linnaeus, 1758 (Rodentia, Muridae) was the main prey species. On TES, the
main prey was Holochilus sciureus Wagner, 1842 (Rodentia, Cricetidae) (Table 1). The
3
number of individuals consumed for each prey species and representative specimens are
shown in Table 1.
The rural area supported the greater terrestrial small mammal richness between
the two habitats studied, with ten species (Table 1). Pellets of Tyto alba (Scopoli, 1769)
were already sampled at Tapacurá Ecological Station by Roda (2006) from 1986 to
1987, but this study provides new data, as comparison of the results of this T. alba pellet
survey with those from the survey conducted 20 years ago shows changes in the diet of
the Barn Owl. The main difference was an increase in number of marsupial species,
with the presence of Gracilinanus agilis Burmeister, 1854 and Cryptonanus agricolai
(Moojen, 1943), which represent two important new records (Table 1). Gracilinanus
and Cryptonanus were identified based on several characters: the small skull size for
adult specimens excludes all bigger murine opossums, and the two genera were
distinguished based on a combination of characters in pre-molars (in Gracilinanus P2
is sub-equal or taller than P3, while in Cryptonanus and Thylamys P3 is bigger than P2)
and palatal fenestrae (in Cryptonanus agricolai maxillary fenestrae, when present, are
small and opposite M1, while Thylamys and Gracilinanus have large maxillary
fenestrae in the palate) (Voss et al., 2005; Carmignotto and Monfort, 2006).
Gracilinanus agilis is reported for the Atlantic Forest of Pernambuco for the first
time, and the record of C. agricolai is the first for the genus along the coastal region. G.
agilis was only recorded in Pernambuco from inland localities, from Caatinga and
Altitudinal Forest vegetation types, and records for the Atlantic Coastal Forests were
until now restricted to two localities in Paraiba, Pitimbu (specimen UFPE 882) and
Alhandra (specimens UFPB 4684-86) (Oliveira and Langguth, 2004). The specimen of
G. agilis reported by these authors for Recife (MN 8198) has been examined by one of
us (PHA) and is actually a specimen of Marmosa murina (Linnaeus, 1758). The genus
4
Cryptonanus was recently proposed by Voss et al. (2005) for five species previously
considered to belong to the genus Gracilinanus. Of these, the northernmost distributed
species is C. agricolai, with records up to Ceará state. All previously known records of
Cryptonanus in central and northeastern Brazil are from open vegetation types, as
Cerrado and Caatinga. This is the first record of a Cryptonanus specimen from a
forested locality, and it is temporarily assigned to agricolai until new specimens are
obtained to confirm its specific identity.
The most abundant species in TES is Holochilus sciureus Wagner, 1842.
Though H. sciureus is usually present in cultivated areas within rain forests (Barreto
and García-Rangel, 2005) it is poorly represented in trap sampling at TES (PHA & DA,
unpublished data). The abundance of H. sciureus remains found in pellets could be
related to their habit, similar to those of the Barn Owls, as both are nocturnal and use
the ruins and wet areas around it (Roda, 2006).
In Olinda synantropic rodents represent the majority of the diet and reflect the
reduction of prey diversity that occurs in urban areas. The low number of species can be
explained by human activity that reduces the availability of small mammals in cities.
However, the record of Necromys lasiurus Lund, 1840 in Olinda provides an occurrence
of a species which is usually found in open areas such as Caatinga and perturbed
Atlantic Forest areas.
This study, along with the findings from the previous survey (Roda, 2006),
recorded at the same time species that were not registered using traditional survey
techniques and quantities far superior to those obtained with those techniques. As a
comparison, Asfora and Pontes (2009) were able to record 92 individuals of 15 species
after an effort of 4,082 trap-nights in 12 Atlantic Forest fragments, while this study
reported 10 species and 182 individuals from a single locality. A proper knowledge of
5
the small mammal fauna of northeastern Brazil still depends on adequate and systematic
surveys, with diversified trapping methods and baits (e.g. Astúa et al., 2006; Umetsu et
al., 2006), collection of proper vouchers and associated karyological data and tissues,
and on the reappraisal of already collected but understudied material, as both recent
field- (e.g. Gregorin et al., 2008; Lira et al., 2009) and collection-based works (e.g.
Tribe, 2005; Astúa and Guerra, 2008; Percequillo et al., 2008) are revealing how this
fauna is still inadequately known.
Acknowledgements
We are grateful to the direction and staff of the Tapacurá Ecological Station for
granting access and logistic support in the field, to the Programa de Pós-Graduação em
Biologia Animal, UFPE, for financial support, and to two anonymous reviewers for
suggestions and improvements on the text. PHA is supported by a fellowship from
FAPERJ, TCL by a fellowship from CAPES, and DA by a grant from FACEPE (APQ-
0351-2.04/06).
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Table 1. Number of specimens of prey species of mammals and their percentages in the
diet of Tyto alba in two localities: Tapacurá Ecological Station (TES) and Olinda, from
this study, and from Roda (2006) from TES, for comparison. Values in parentheses
indicate the percentage of that item to the grand total.
N (%) Taxon TES
(this study) Olinda
(this study TES
Roda (2006) Mammalia Didelphimorphia
Monodelphis domestica 37 (21.5) - 9 (9.7) Gracilinanus agilis 5 (2.9) - - Cryptonanus agricolai 1 (0.6) - -
Chiroptera Molossus molossus 24 (13.9) - 10 (10.8) Molossus rufus 1 - - 4 (4.3) Eumops glaucinus - - 2 (2.2) Phyllostomus discolor - 1(0.4) -
Rodentia Caviidae Galea spixii 5 (2.9) - 6 (6.5)
Cricetidae Cerradomys langguthi 2 - - 5 (5.4) Holochilus sciureus 3 63 (36.6) - 28 (30.1) Necromys lasiurus 20 (11.6) 1 (0.4) 18 (19.4) Nectomys sp.4 1 (0.6) - - Pseudoryzomys simplex - - 5 (5.4)
Muridae Rattus rattus 12 (7.0) 157 (62.0) 3 (3.2) Mus musculus - 94 (37.1) -
Echimyidae Thrichomys laurenteus 5 3(1.7) -
Total 182 312 93
Taxonomic update from Roda (2006): 1. Reported as Molossus ater, updated following
Simmons (2005); 2. Reported as Oryzomys subflavus, updated following Percequillo et
al. (2008) 3. Reported as Holochilus brasiliensis, updated following Musser & Carleton
(2005); 4. Nectomys species cannot be reliably assigned in this region without
karyological information; 5. Reported as Thrichomys apereoides, updated following
Bonvicino et al. (2002).
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Figure 1. Location of the two sampled areas.
Figure 2. Specimens recovered in the pellets: A: Cryptonanus agricolai; B:
Gracilinanus agilis; C: Monodelphis domestica; D: Necromys lasiurus; E: Holochilus
sciureus; F: Rattus rattus; G: Nectomys sp.; H: Thrichomys laurenteus; I: Galea spixii;
J: Molossus molossus; K: Phyllostomus discolor. Bar = 10 mm.
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