221INSECTOS DEFOLIADORES EN EL BOSQUE MAULINO FRAGMENTADORevista Chilena de Historia Natural81: 221-238, 2008

Composición, riqueza de especies y abundancia de insectos defoliadoresde actividad nocturna asociados a Aristotelia chilensis (maqui) en el

bosque maulino fragmentado

Composition, species richness and abundance of nocturnal folivorous insects associatedwith Aristotelia chilensis (maqui) in the fragmented Maulino forest

XAVIERA DE LA VEGA1 & AUDREY A. GREZ2*

1 Departamento de Ciencias Ecológicas, Facultad de Ciencias, Universidad de Chile. 16 Casilla 653, Santiago, Chile2 Departamento de Ciencias Biológicas Animales, Facultad Ciencias Veterinarias y Pecuarias, Universidad de Chile, Casilla

2, Correo 15, La Granja, Santiago, Chile;*e-mail para correspondencia: agrez@uchile.cl

RESUMEN

En el bosque maulino, la herbivoría sobre Aristotelia chilensis (maqui) es negativamente afectada por lafragmentación del bosque, siendo mayor en el bosque continuo que en los fragmentos, particularmente ainicios de la temporada de crecimiento. Este fenómeno puede deberse a cambios en la dinámica de laspoblaciones de defoliadores, esencialmente insectos. En este trabajo se evaluó la abundancia, riqueza deespecies y composición de insectos defoliadores de actividad nocturna presentes en A. chilensis en un bosquecontinuo (600 ha) y en ocho fragmentos remanentes (0,4-20 ha). Los muestreos se realizaron mensualmente,entre agosto de 2005 y febrero de 2006, en 32 ejemplares adultos de A. chilensis en el bosque continuo y en32 ejemplares en los fragmentos. Los insectos fueron muestreados durante las cinco primeras horas de lanoche. Se recolectaron 890 insectos defoliadores, pertenecientes a 17 familias y 77 especies pertenecientes alos órdenes Coleoptera, Orthoptera y Lepidoptera, siendo todas nativas. La abundancia total no varió según elhábitat. Sin embargo, la fragmentación incrementó o disminuyó la abundancia de algunas especies. La riquezade especies por árbol tampoco fue afectada por la fragmentación del bosque, aunque el número total deespecies fue considerablemente mayor en los fragmentos que en el bosque continuo. La similitud de especiesfue mayor dentro del bosque continuo que entre el bosque continuo y los fragmentos o que entre losfragmentos. A principios de la temporada de crecimiento de A. chilensis (septiembre), la abundancia deSericoides obesa fue significativamente mayor en el bosque continuo que en los fragmentos. Al avanzar en latemporada, Sericoides viridis se hizo más abundante en los fragmentos. Por el tamaño y la voracidad de losinsectos del género Sericoides ellos serían los principales responsables de los patrones de defoliación de A.chilensis en el bosque maulino.

Palabras clave: insectos defoliadores, bosque maulino, fragmentación del hábitat.

ABSTRACT

At the Maulino forest, herbivory upon Aristotelia chilensis (maqui) is negatively affected by forestfragmentation, being higher in the continuous forest than in the small remnant fragments, particularly at thebeginning of the growing season (spring). This phenomenon may be attributable to changes in the populationdynamics of herbivores, mostly insects. In this work, the effect of the Maulino forest fragmentation on theabundance, species richness and composition of nocturnal defoliating insects associated with A. chilensis wasevaluated. The insects associated with A. chilensis were sampled monthly, between August 2005 and February2006, in 32 trees located in a continuous forest (600 ha) and in 32 trees located in eight forest fragments (0.4-20ha). Insect sampling was carried out during the first five night hours. 890 folivorous insects from 17 families and77 species of Coleoptera, Orthoptera and Lepidoptera were collected. All species were native. The totalabundance did not vary with habitat fragmentation. Nevertheless, some species increased their abundance withfragmentation, while others were depressed. The species richness of folivorous insects per tree did not vary withforest fragmentation, though the total number of species was considerably higher in the forest fragments. Thespecies similarity was higher within the continuous forest than between the continuous forest and fragments oramong fragments. At the beginning of the season (September), the abundance of Sericoides obesa wassignificantly higher in the continuous forest than in the forest fragments. Later in the season, Sericoides viridisbecame more abundant in the forest fragments. Because of the body size and the voracity of Sericoides sp., theseinsects seem to be responsible of the herbivory patterns of A. chilensis at the Maulino forest.

Key words: folivorous insects, Maulino forest, habitat fragmentation.

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INTRODUCCIÓN

La deforestación y fragmentación de losbosques son fenómenos que ocurren a escalaglobal y constituyen problemas ambientalesapremiantes por su impacto sobre labiodiversidad (Myers 1988, Groom &Schumaker 1993, FAO 2002). Los cambios enla ident idad, diversidad o abundanciapoblacional de las especies, producto de lafragmentación, pueden al terar lasinteracciones ecológicas y los procesosecosistémicos, componentes funcionales de labiodiversidad (sensu Noss 1990). Entre lasinteracciones ecológicas afectadas por lafragmentación del hábi tat están lasinteracciones planta-animal , como laherbivoría. Cambios en esta interacción sonrelevantes por cuanto la pérdida de área foliarpuede tener consecuencias en el desempeño delas plantas , ya sea disminuyendo laproducción de frutos (Crawley 1985) oaumentando el aborto de frutos (Hochwenderet al. 2003), conllevando finalmente a cambiosen la estructura del bosque (Ricklefs & Miller1999). Los escasos antecedentes de lal i teratura sugieren que, en general , laherbivoría disminuye con la fragmentación(e.g., Roland 1993, Benítez-Malvido et al.1999, Bresciano et al. 1999, Benítez-Malvido2001, Arnold & Asquith 2002, Vásquez et al.2007). Por ejemplo, en bosques tropicalesexperimentalmente fragmentados en Manaos,la herbivoría sobre plántulas al inicio de latemporada, es más baja en fragmentos debosque que en un bosque continuo, aunquepasado algunos años tal diferencia desaparece(Benítez-Malvido et a l . 1999). Estadisminución en la herbivoría se debería aefectos depresores de la fragmentación sobrela abundancia o r iqueza de especies deherbívoros (Benítez-Malvido et al. 1999).

El bosque maulino, ubicado en la cordillerade la Costa de la Región del Maule, Chile,entre los 35º55’ y 37º20’ S, ha sidointensamente deforestado y fragmentado (Grezet al. 1997) con una reducción del área delbosque original de un 67 % entre los años 1975y 2000, quedando hoy en día distribuido enpequeños fragmentos rodeados por plantacionesde Pinus radiata (Grez et al. 1997, Bustamante& Castor 1998, Echeverría et al. 2006). Estebosque es de gran interés biológico debido al

alto endemismo de su biota y por ser un centrode confluencia de la biota austral y deasociaciones más nortinas como el bosqueesclerófilo (Saavedra & Simonetti 2001),siendo considerado un punto caliente para laconservación de biodiversidad (Myers et al.2000).

La fragmentación ha provocado importantescambios en la biota de este bosque. Así, loscarnívoros y algunas familias de insectosdisminuyen su abundancia en los pequeñosfragmentos de bosque, en cambio, loscoleópteros epígeos, las aves insectívoras, losmamíferos pequeños y el pudú son másabundantes en estos remanentes encomparación con un área extensa (600 ha) debosque continuo (véase Bustamante et al. 2006para una revisión). Estos cambios en lasabundancias poblacionales han implicadoalteraciones en la intensidad de algunasinteracciones ecológicas, como la granivoría,insectivoría y herbivoría (Simonetti et al.2006).

En el bosque maulino, la herbivoría dediferentes especies de plantas, tanto en suestado adulto como juvenil, disminuye en losfragmentos remanentes (Vega 2001, Vásquez etal. 2007, Simonetti et al. en prensa). Enparticular, la remoción de superficie foliar enAristotelia chilensis (Mol.) Stuntz(Elaeocarpaceae), el maqui, essignificativamente menor en los pequeñosfragmentos remanentes que en el bosquecontinuo, particularmente a inicios de latemporada de crecimiento de nuevas hojas.Luego estas diferencias comienzan adesaparecer, siendo al final de la temporada laherbivoría similar en fragmentos de bosque ybosque continuo (Vásquez et al. 2007). Estefenómeno puede deberse a cambios en ladinámica de las poblaciones de defoliadores,esencialmente insectos, debido a que estos sonlos herbívoros más importantes en este bosque(Vega 2001). Sin embargo, esta hipótesis aúnno ha sido puesta a prueba. Observacionespreliminares en maqui sugieren que los insectosherbívoros asociados a esta planta, comoSericoides sp. (Coleoptera: Scarabaeidae),tienen una actividad defoliadora principalmenteen la noche (Artigas 1994) y que los insectosherbívoros diurnos son escasos (Jaña-Prado &Grez 2004). Por ello, un muestreo nocturno esnecesario para evaluar los posibles efectos de la

223INSECTOS DEFOLIADORES EN EL BOSQUE MAULINO FRAGMENTADO

fragmentación sobre este gremio de insectos. Elobjetivo de este trabajo fue evaluar si lafragmentación del bosque maulino afecta laabundancia, riqueza y composición de insectosdefoliadores de actividad nocturna presentes enA. chilensis y si estas variaciones se relacionancon los patrones de herbivoría descritos porVásquez et al. (2007).

MATERIALES Y MÉTODOS

Lugar del estudio

El estudio se realizó en la Reserva NacionalLos Queules (RNLQ) y en ocho fragmentosremanentes de bosque maulino vecinos a lareserva, pero separados de ella y entre sí por almenos 50 m. La RNLQ (35º41’19” S,72º41’15” O) se encuentra ubicada a 71 km aloeste de Cauquenes, en el sector de Tregualemuque, junto a terrenos vecinos de propiedadprivada, suman un área de 600 ha de bosquemaulino, una de las áreas más extensas de estebosque existente hoy en día. Los fragmentosremanentes de bosque comprenden áreasmenores a 20 ha, y se encuentran aislados entresí y de la reserva por plantaciones de pino (paraun mapa del área véase Donoso et al. 2004).Las especies dominantes son el hualo(Nothofagus glauca) y el roble (Nothofagusobliqua) que coexisten con especies endémicasque se encuentran en peligro de extinción comoel queule (Gomortega keule), ruil (Nothofagusalessandrii) y pitao (Pitavia punctata) (SanMartín & Donoso 1996). En el bosque maulinoA. chilensis es una especie abundante, presentetanto en los fragmentos de bosque como en elbosque continuo y en la matriz de pino,pudiendo en el futuro relegar a las especies quedominan actualmente en los fragmentos (hualoy roble) (Bustamante et al. 2005). De hecho, yahoy la densidad de este árbol essignificativamente mayor en los fragmentosque en el bosque continuo (media ± errorestándar = 43,9 ± 6,18 y 4,2 ± 0,99 árboles por400 m2, respectivamente) (Lagos 2007).

Diseño experimental y muestreo de insectos

Los insectos defoliadores (i.e., Coleoptera,Lepidoptera y Orthoptera) asociados a A.chilensis fueron muestreados mensualmente

desde agosto de 2005 a febrero de 2006, épocade mayor actividad de insectos en Chile centraly en el bosque maulino (Fuentes et al. 1981,Jaña-Prado & Grez 2004) y que coincide con elperiodo de crecimiento vegetativo de A.chilensis en la que se concentra su defoliación(Vásquez et al. 2007). Tanto en el bosquecontinuo como en los 8 fragmentos de bosquese seleccionaron aleatoriamente 32 ejemplaresadultos de A. chilensis (total = 64). En losfragmentos y en el bosque continuo los árbolesseleccionados se hallaban separados por almenos 10 m de distancia y en el caso delbosque continuo, ellos se distribuyeron a lolargo de un transecto de 700 m de largo,aproximadamente.

Los insectos fueron muestreados durantelas cinco primeras horas después delanochecer, a lo largo de tres noches de cadames, bajo condiciones climáticas similares.Cada noche, se incluyeron en el muestreotanto árboles de los fragmentos como delbosque continuo. En cada ejemplar escogidose seleccionaron al azar cinco ramas, cuyashojas fueron observadas por el haz y el envésdurante aproximadamente 10 min por árbol,recolectando los insectos presentes. Esteperiodo de tiempo resultó ser adecuado,incluso superior al necesario para evaluar lafauna presente en cinco ramas, por cuantoantes de este lapso ya no se observan insectosadicionales. Posterior a estas observaciones seutilizó el método de sacudido de follaje sobreparaguas entomológico, sacudiendo dos vecestodo el follaje de cada árbol y colectando losinsectos en un paño blanco de 1 m2 dispuestobajo las ramas.

Las larvas de lepidópteros fueron llevadas auna cámara de crianza, suministrándoles hojasde maqui como alimento hasta que alcanzaranel estado adulto y así poder identificarlas. Entanto, los coleópteros y los ortópteros fueronalmacenados en tubos Eppendorf con alcoholde 70º. Los insectos fueron identificados anivel de morfoespecie o especie cuando fueposible, a través de claves taxonómicas ycomparaciones con colecciones entomológicasdel Museo Nacional de Historia Natural y delMuseo Entomológico Luis Peña de la Facultadde Ciencias Agronómicas de la Universidad deChile. Los insectos fueron consideradosdefoliadores según recomendaciones deespecialistas.

224 DE LA VEGA & GREZ

Análisis estadístico

Debido a que no existe en el área otra unidad debosque continuo de estas dimensiones, lasmuestras de este tipo de bosque fueron tomadasde la misma unidad experimental, lo que podríasignificar que estas muestras no hubiesen sidoestadísticamente independientes. Por ello, paraprobar la independencia espacial de lasmuestras, y usarlas como réplicas en los análisisestadísticos, se aplicó la prueba de Mantel(Fortin & Gurevitch 1993). Esta pruebademostró que las diferencias en abundancia yriqueza de insectos herbívoros entre árbolesdentro del bosque continuo y dentro de losfragmentos fueron espacialmente independientes(abundancia, rs = -0,13; P = 0,76 para bosquecontinuo y rs = -0,13; P = 0,77 para fragmentos;riqueza, rs = 0,01; P = 0,74 para bosque continuoy rs = 0,02; P = 0,56 para fragmentos). Por ello,cada árbol fue considerado como réplica.

La abundancia poblacional (número deindividuos por árbol) y la riqueza de especies(número de especies por árbol) de insectosdefoliadores en bosque continuo y fragmentos secomparó mediante un análisis de varianza paramedidas repetidas (ANDEVAmr), con las fechasde muestreo como medida repetida, usando elprograma computacional Statistica 6.0 (StatsoftInc. 2001). Los datos fueron transformados conlog10 (x + 1), para cumplir con el supuesto denormalidad. Como prueba a posteriori se utilizóla prueba de Tukey con a = 0,05.

La similitud en la composición de insectosherbívoros entre el bosque continuo y losfragmentos (considerando las capturasacumuladas durante todo el estudio) se estimómediante el coeficiente de Sorensen (Krebs1989) y el índice de Morisita-Horn (Moreno2001). Estos índices se calcularon de dosmaneras: primero comparando la totalidad deespecies encontradas en todos los árbolesmuestreados en el bosque continuo y en losocho fragmentos y, segundo, agrupando losdatos en ocho bloques para bosque continuo yocho para fragmentos, de manera de tener unavariabilidad al interior del bosque continuo.Cada bloque estuvo compuesto por cuatroárboles, los que en el bosque continuocorrespondieron a los cuatro árboles máscercanos dentro del transecto y en losfragmentos a los cuatro árboles muestreadosdentro de cada fragmento.

Adicionalmente, para representargráficamente la similitud de especies entre losbloques del bosque continuo y de losfragmentos, se construyó un dendrograma através de un análisis de conglomerados, el queconsideró las abundancias de todas lasespecies, excluyendo a Lepidoptera sp., porcuanto gran parte de este grupo no fueidentificado a nivel de especie (i .e. ,lepidópteros criados y que no llegaron aadultos). El análisis se realizó mediante elmétodo de agrupamiento Encadenamientopromedio o UPGMA, usando el programaInfoStat (InfoStat 2006). En el análisis, ladistancia util izada fue la euclidiana . Lasignificancia estadística de las agrupacionesobservadas se determinó a partir de una pruebade aleatorización, utilizando el programaPopTools 2.7.5 (Poptools 2006).

RESULTADOS

A lo largo del estudio se colectaron 890individuos de insectos defoliadorespertenecientes a Coleoptera, Orthoptera yLepidoptera, de 17 familias y 77 especies(Tabla 1). El 93,5 % de las especies fueronidentificadas a nivel de especie o morfo-especie, siendo todas nativas.

En general Coleoptera fue el orden con mayorabundancia, representando el 77,5 % del total deindividuos capturados, seguido por Lepidopteracon 12,4 % y Orthoptera con 10,1 % del total deindividuos. Las familias más comunes fueron:Chrysomelidae, Scarabaeidae y Elateridae, todaspertenecientes a Coleoptera.

Desde agosto a diciembre la familia másabundante fue Chrysomelidae, siendo en estosmeses sus especies más representadas:Protopsilapha pallens (Blanchard) ,Protopsilapha pyrroptera (Phil & Phil) ,Psathyrocerus sp. 1 y Psathyrocerus fulvipesBlanchard. En enero, en cambio, la familia conmás individuos fue Scarabaeidae y la especiemás habitual fue Sericoides viridis (Solier). Enfebrero, Chrysomelidae volvió a ser la familiamás abundante pero S. viridis, al igual que en elmes anterior, fue la especie más abundante.Además de P. pallens, P. pyrroptera y P.fulvipes, durante todo el periodo de muestreoDeromecus pallipes (Solier) (Coleoptera:Elateridae) fue otra especie abundante.

225INSECTOS DEFOLIADORES EN EL BOSQUE MAULINO FRAGMENTADO

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227INSECTOS DEFOLIADORES EN EL BOSQUE MAULINO FRAGMENTADOG

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229INSECTOS DEFOLIADORES EN EL BOSQUE MAULINO FRAGMENTADOSy

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04

230 DE LA VEGA & GREZ

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1215

231INSECTOS DEFOLIADORES EN EL BOSQUE MAULINO FRAGMENTADO

En cuanto al número de especies dentro decada orden, de las 77 especies colectadas,Coleoptera acumula el 72,7 % (56 especies),seguida por Orthoptera con un 14,3 % (11) ypor Lepidoptera con un 13 % (10 especies) deltotal de especies. Las familias con mayorriqueza fueron, en Coleoptera, Curculionidae(18 especies), Chrysomelidae (14 especies) yElateridae (nueve especies); en Lepidoptera,Oecophoridae (tres especies) y en Orthoptera,Tettigonidae (cinco especies, Tabla 1).

Abundancia de insectos defoliadores asociadosa A. chilensis en fragmentos y bosque continuo

Considerando todas las fechas de muestreo, laabundancia total de insectos defoliadoresasociados a A. chilensis no varió entre bosquecontinuo y fragmentos (ANDEVAmr, efectohábitat, F1,62 = 0,30; P = 0,59). Si bien en agostoy octubre la abundancia total fue levementesuperior en los fragmentos que en el bosquecontinuo, estas diferencias no fueronestadísticamente significativas (ANDEVAmr,efecto hábitat*fecha, F6,372 = 2,06; P = 0,06).Desde finales de primavera (noviembre) hastafinales de verano (febrero) la abundancia totalde insectos defoliadores fue disminuyendo,manteniéndose similar entre los dos tipos hábitat(Fig. 1A). A nivel de especies, entre losChrysomelidae la abundancia de P. pallens fuemayor en los fragmentos que en el bosquecontinuo (ANDEVAmr, efecto hábitat, F1,62 =3,84; P = 0,05). Esta diferencia ocurrióparticularmente en agosto, cuando se capturó lamayor cantidad de individuos, en tanto laabundancia en el bosque continuo siempre fuebaja (Fig. 1B). Protopsilapha pyrroptera en elbosque continuo solo fue capturada enseptiembre y octubre, en cambio, en losfragmentos estuvo presente de agosto anoviembre. La abundancia de esta especie fueafectada por el tipo de hábitat, siendo siempremás abundante en los fragmentos (ANDEVAmr,efecto hábitat, F1,62 = 9,73; P = 0,003; Fig. 1C).La abundancia de Psathyrocerus sp. 1 no fueafectada por el tipo de hábitat (ANDEVAmr,efecto hábitat, F1,62 = 2,31; P = 0,13). Sinembargo, en noviembre y diciembre esta morfo-especie fue significativamente más abundante enel bosque continuo que en los fragmentos(ANDEVAmr, efecto hábitat*fecha, F4,248 =4,21; P = 0,003; Fig. 1D). La abundancia de P.

fulvipes nunca fue afectada por el tipo de hábitat(ANDEVAmr, efecto hábitat, F1,62 = 1,44; P =0,23, Fig. 1E).

Entre los Elateridae, D. pallipes fue siempremás abundante en los fragmentos de bosqueque en el bosque continuo (ANDEVAmr, efectohábitat, F1,62 = 4,30; P = 0,04; Fig. 1F), entanto entre los Scarabaeidae, S. obesa fuesiempre más abundante en el bosque continuoque en los fragmentos (ANDEVAmr, efectohábitat, F1,62 = 11,44; P < 0,001; Fig. 1G). Enel bosque continuo esta especie se capturó entreagosto y diciembre, en cambio, en losfragmentos se capturó entre agosto ynoviembre, pero en muy bajas abundancias. Porotra parte, S. viridis fue significativamente másabundante en los fragmentos que en bosquecontinuo (ANDEVAmr, efecto hábitat, F1,62 =9,14; P < 0,001), particularmente entrediciembre y febrero. Solo un individuo de S.viridis fue observado en el bosque continuo, locual ocurrió en enero (Fig. 1H).

Riqueza de especies y composición de insectosdefoliadores asociados a A. chilensis en frag-mentos y bosque continuo

La riqueza de especies de insectos defoliadorespor árbol no fue afectada por la fragmentacióndel bosque maulino (ANDEVAmr, efectohábitat, F1,62 = 0,16; P = 0,69; Fig. 2). Sinembargo, en total se capturaron más especies enlos fragmentos que en el bosque continuo, con63 y 46 especies, respectivamente (Tabla 1).

Considerando todo el periodo de estudio, 14especies fueron capturadas solo en el bosquecontinuo, 32 solo en los fragmentos y 30 fueroncompartidas por ambos hábitat. La similitud enla composición de especies entre bosquecontinuo y fragmentos según el índice deSorensen fue de 0,59 y según el índice deMorsita-Horn fue de 0,60. Al hacer el análisispor bloques (ocho del bosque continuo y ocho delos fragmentos), en promedio la similitud segúnel Índice de Sorensen fue 0,77 entre los bloquesdel bosque continuo y 0,73 entre los bloques delos fragmentos, en tanto entre los bloques delbosque continuo y de los fragmentos fue 0,74.Según el índice de Morisita-Horn, la similitud delos bloques al interior del bosque continuo fue0,17, de los bloques de los fragmentos fue 0,09 yentre los bloques del bosque continuo y de losfragmentos fue 0,13.

232 DE LA VEGA & GREZ

Fig. 1: (A) Abundancia total y abundancia de las especies más comunes; (B) Protopsilapha pallens,(C) Protopsilapha pyrroptera, (D) Psathyrocerus sp.1, (E) Psathyrocerus fulvipes, (F) Deromecuspallipes, (G) Sericoides obesa y (H) Sericoides viridis, de insectos defoliadores asociados a A.chilensis (promedio por árbol ± 1 EE) en el bosque continuo y fragmentos de bosque maulino, entreagosto 2005 y febrero 2006. El asterisco indica diferencias significativas (prueba de Tukey, P <0,05).(A) Total abundance and abundance of the commonest species; (B) Protopsilapha pallens, (C) Protopsilapha pyrroptera,(D) Psathyrocerus sp.1, (E) Psathyrocerus fulvipes, (F) Deromecus pallipes, (G) Sericoides obesa and (H) Sericoidesviridis, of folivorous insects associated with A. chilensis (mean per tree ± 1 SE) in the continuous forest and smallfragments of Maulino forest, between August 2005 and February 2006. The asterisk indicates significant differences(Tukey test, P < 0.05).

(A) (B)

(C) (D)

El análisis de conglomerados muestra unamayor similitud entre los bloques del bosquecontinuo y entre los bloques de los fragmentos,aunque hubo excepciones en dos bloques debosque continuo (BC6 y BC8) que fueron mássimilares a los fragmentos que a los otrosbloques del mismo hábitat (Fig. 3). Ademáseste análisis muestra que, en general, losbloques del bosque continuo son más similaresentre sí que los bloques de los fragmentos (i.e.,mayores distancias euclidianas entre losbloques de los fragmentos).

DISCUSIÓN

No se encontraron diferencias en la abundanciatotal de insectos defoliadores asociados a A.chilensis en el bosque continuo y losfragmentos de bosque maulino, lo cual enalguna medida pudo estar influenciado por laalta variabilidad de los datos, lo que podríahaber disminuido la capacidad de las pruebasestadísticas para detectar diferenciassignificativas. Sin embargo, a pesar de estavariabilidad, a nivel de especies se detectó una

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233INSECTOS DEFOLIADORES EN EL BOSQUE MAULINO FRAGMENTADO

Fig. 2: Riqueza de especies de insectos defoliadores asociados a A. chilensis (promedio por árbol ±1 EE) en el bosque continuo y fragmentos de bosque maulino, entre agosto 2005 y febrero 2006.Species richness of folivorous insects associated with A. chilensis (mean per tree ± 1 SE) in the continuous forest and smallfragments of Maulino forest, between August 2005 and February 2006.

(E) (F)

(G) (H)

234 DE LA VEGA & GREZ

Fig. 3: Dendrograma de similitud, considerando la abundancia de las diferentes especies de insectosdefoliadores asociados a A. chilensis en los 16 bloques (ocho del bosque continuo, BC, y ocho delos fragmentos, F). La línea punteada perpendicular al eje de similitud representa el valor crítico(para a = 0,05) obtenido a partir de la distribución nula (n = 100 iteraciones).Similarity dendrogram, considering the abundance of the different species of folivorous insects associated with A. chilensisin the 16 blocks (eight from the continuous forest, BC, and eight from small fragments, F). The perpendicular dotted lineon the similarity axis represents the critical value (for a = 0.05) obtained from the null distribution (n = 100 iterations).

respuesta diferencial, siendo algunas másabundantes en el bosque continuo y otras en losfragmentos. Incluso, dentro del mismo género,algunas especies respondieron de maneradiferente a la fragmentación del bosquemaulino. Por ejemplo, entre los Scarabaeidae,S. obesa fue más abundante en el bosquecontinuo en tanto S. viridis lo fue en losfragmentos; entre los Chrysomelidae,Psathyrocerus sp. 1 fue más abundante en elbosque continuo en tanto P. fulvipes obtuvoabundancias similares en ambos hábitat. Otrasespecies del mismo género como P. pallens yP. pyrroptera fueron más abundantes en losfragmentos de bosque, así como también elElateridae D. pallipes.

La riqueza de especies por árbol tampocofue afectada por la fragmentación del bosque

maulino, aunque en total se encontraron másespecies en el conjunto de fragmentos que enbosque continuo, con 63 y 46 especies,respectivamente. Sin embargo, la composiciónde especies de insectos sí cambió con lafragmentación del bosque. De las 77 especiescapturadas durante el estudio, solo 30 fueroncompartidas por el bosque continuo y losfragmentos, 32 fueron halladas solo en losfragmentos y 14 solo en el bosque continuo.Cuando se analizó la similitud de especiesentre bloques al interior del bosque continuo,entre fragmentos y entre los bloques del bosquecontinuo y fragmentos, según el índice desimilitud Sorensen, que incluye solo lapresencia de especies, la fauna de insectosdefoliadores fue parecida en todas lascomparaciones, compartiéndose en promedio

Encadenamiento promedioDistancia: (euclidiana)

235INSECTOS DEFOLIADORES EN EL BOSQUE MAULINO FRAGMENTADO

cerca del 70 % de las especies. En tanto segúnel índice de Morisita Horn, que incorporaademás las abundancias relativas de lasespecies, la similitud de la fauna de insectosdefoliadores en general disminuyó en relaciónal índice de Sorensen, sugiriendo que si bien secomparte un alto número de especies, susabundancias relativas varían de un bloque aotro. Además, según este índice, la similitudentre bloques del bosque continuo fue superior(0,17) que cuando estos se comparan con losfragmentos (0,13) y que la similitud entre losfragmentos (0,09). Al hacer el análisis deconglomerados se observa que los bloques BC6y BC8 son muy disímiles al resto de losbloques del bosque continuo. Ello posiblementese deba a la heterogeneidad de hábitat que esposible encontrar en el bosque continuo, consitios más abiertos e iluminados (más parecidosa los fragmentos) que otros. En efecto, elbloque BC8 se encuentra en el borde delbosque continuo.

La menor similitud de especies entre losfragmentos de bosque es consistente con elmayor número total de especies capturadas enel conjunto de los fragmentos, en comparacióncon el bosque continuo, a pesar de que ladiversidad por árbol no varió. Ello sugiere unamayor diversidad gamma (a nivel de paisaje) enlos paisajes fragmentados. Esto se puede deberal arreglo espacial de los fragmentos pequeñosde bosque nativo, los que al estar separados ycubrir un área geográfica mayor que el bosquecontinuo capturan una mayor heterogeneidad dehábitat en el paisaje, mecanismo propuesto porTscharntke et al. (2002). Debido a que pormotivos logísticos en el bosque continuo no fueposible muestrear árboles en un área similar ala abarcada por el conjunto de los fragmentos,no es posible descartar que la mayor diversidadgamma se deba al mayor espaciamiento (yheterogeneidad de hábitat) de los fragmentos, yno consecuencia de la fragmentación.

Los resultados obtenidos en este estudio, enconjunto con otros realizados en la misma zona(Grez et al. 2003, Bustamante-Sánchez et al.2004, Jaña-Prado & Grez 2004), así como losrealizados en otros paisajes fragmentados,indican que los efectos de la fragmentaciónpueden ser variados. La riqueza o abundanciapuede disminuir, mantenerse o inclusoaumentar a medida que el tamaño delfragmento se reduce (Kruess & Tscharntke

2000). Por ejemplo, en Alemania la riqueza deespecies de mariposas se correlacionapositivamente con el tamaño del fragmento(Tscharntke et al. 2002); lo mismo ocurre conla riqueza y abundancia de un ensamble decoleópteros en el bosque fragmentado de FrayJorge, Chile (Barbosa & Marquet 2002), asícomo también en coleópteros carroñeros enbosques fragmentados de la Amazonia y deNueva York (Klein 1989, Gibbs & Stanton2001). Otras evidencias, sin embargo, muestranel efecto contrario, con un aumento en laabundancia y riqueza de especies con lafragmentación. Tal es el caso de lo que ocurreen fragmentos de bosque en Hungría y Ucrania,donde el número total de especies de carábidos(Coleoptera) aumenta en fragmentos máspequeños (Magura et al . 2001). Enagroecosistemas también se ha observado unincremento de la densidad poblacional yriqueza de especies de coleópteros enambientes más fragmentados (Grez et al.2004a, 2004b). Revisiones recientes sobre elefecto de la fragmentación del hábitat muestranque las especies responden de manera diferentey con distinta intensidad a la fragmentación delhábitat debido a sus diferentes estrategias dehistoria de vida (Didham 1997, Ewers &Didham 2006). Especies de niveles tróficossuperiores, especialistas de hábitat, especiescon tamaños corporales grandes y con pocacapacidad de dispersión son más susceptibles ala fragmentación del hábitat y a la extinciónEwers & Didham 2006). Por ello, paracomprender los efectos de la fragmentación delbosque maulino es necesario conocer la historianatural de las especies que habitan este bosquey su importancia en el funcionamientoecosistémico (Jaña-Prado & Grez 2004).

La baja abundancia de insectos defoliadores(con un promedio de solo 13,91 ± 0,87individuos por árbol) coincide con los bajosniveles de herbivoría (12 % de defoliación detejido vegetal) registrados en el bosque maulinoen adultos de A. chilensis (Vásquez et al. 2007)y en plántulas de Cryptocarya alba (Vega2001). Además, el patrón de abundancia de losinsectos herbívoros de más alta representaciónen el bosque maulino es coherente con elpatrón de defoliación descrito para A. chilensisen este bosque. En las primeras cohortes dehojas, al principio de la temporada deexpansión foliar (septiembre), la herbivoría es

236 DE LA VEGA & GREZ

mayor en el bosque continuo que en losfragmentos (Vásquez et al. 2007). Al mismotiempo, según los resultados de este estudio, laabundancia de S. obesa, insecto de gran tamaño(1 cm de largo aprox.) y que remueve grandescantidades de superficie foliar, essignificativamente mayor en el bosque continuoque en los fragmentos. Al avanzar en latemporada, las diferencias en herbivoría entrehábitat desaparecen, junto con el incremento dela abundancia en los fragmentos de insectoscomo los Chrysomelidae y S. viridis. Por ello esmuy probable que estos insectos sean losprincipales responsables de los patrones dedefoliación de A. chilensis en el bosquemaulino. Mediciones posteriores a este estudioconfirman estos patrones de herbivoría yabundancia de insectos herbívoros en el bosquecontinuo y fragmentos de bosque Maulino (X.De la Vega, resultados no publicados).

Todos los insectos defoliadores encontradostanto en el bosque continuo como en losfragmentos corresponden a especies nativas. Lomismo se observó en la fauna de coleópterosasociados a la descomposición de heces deganado bovino (Bustamante-Sánchez et al.2004), como también en los insectos herbívorosasociados al follaje de cuatro especies arbóreas(Jaña-Prado & Grez 2004). En otro trabajorealizado en la zona, solamente dos especies decoleópteros epigeos introducidos, asociados aconíferas exóticas, fueron recolectadas en lasplantaciones de pino en muy baja abundancia ynunca fueron capturadas en los fragmentos delbosque maulino (Grez et al . 2003). Ladominancia de especies nativas y la raraocurrencia de especies de insectos exóticossugiere que, a pesar de la fragmentación delbosque maulino y de la gran extensión ocupadapor las plantaciones de pino en la zona, no haocurrido una llegada masiva y establecimientode especies invasoras y que la entomofaunanativa estaría relativamente bien conservada. Eltipo de matriz que rodea a los remanentes delbosque maulino sin duda ha ayudado a mantenerla fauna. Las plantaciones de pino que están enla zona de la Reserva Nacional Los Queulestienen un manejo que permite el establecimientode un abundante sotobosque mayoritariamentecompuesto por especies nativas, incluida A.chilensis, la que alcanza altas densidades allí.Desde el punto de vista de esta especie, elpaisaje puede ser considerado un continuo. Sin

embargo, a pesar de esta continuidad en ladistribución del maqui, algunos insectosdefoliadores cambian su abundancia en elpaisaje. Esto podría deberse a cambios en lascondiciones abióticas y bióticas producto de lafragmentación, que afectan al maqui y/o a losinsectos defoliadores. Así por ejemplo, se sabeque con la fragmentación del bosque maulino,incrementa la luminosidad y decrece lahumedad del suelo (Henríquez 2002, Burgos etal. 2008), incrementa la densidad de individuos(Lagos 2007), el contenido de nitrógeno y elgrosor de las hojas, y disminuye el área foliarde A. chilensis (Repetto et al . 2007),incrementa la abundancia de aves insectívorasy la insectivoría (González-Gómez et al.2006), todos factores que podrían serrelevantes para las poblaciones de insectosdefoliadores asociados a A. chilensis. Además,con la fragmentación de este bosque cambianlas abundancias relativas de otras especiesarbóreas (Bustamante et al. 2005), lo quetambién podría ser relevante para estosinsectos, considerando que no necesariamenteserían especialistas del maqui.

En general, la fragmentación y pérdida delhábitat son consideradas las mayores amenazaspara la biodiversidad (Myers 1988, Groom &Schumaker 1993, FAO 2002). Estasperturbaciones son cada vez más frecuentes ymuchas veces irreversibles, si no se tomanmedidas para restaurar el paisaje. Por ello, losfragmentos pequeños de bosque son unarealidad. En este estudio mostramos que lafauna de insectos defoliadores asociados a losfragmentos remanentes del bosque maulino nosufre grandes cambios respecto al bosquecontinuo. Además, el 41,5 % de las especies deinsectos defoliadores está solo presente en losfragmentos, e incluso, el conjunto defragmentos soporta una mayor diversidad deespecies nativas que el bosque continuo. Otrosgrupos de insectos nativos, aves, roedorestambién desarrollan abundantes poblaciones enestos fragmentos. Esto sugiere que losfragmentos del bosque maulino, a pesar de sutamaño o aislamiento, son un importantereservorio de biodiversidad nativa y deben serconservados (Grez 2005). Ellos son depropiedad privada, lo que hace necesario unplan de manejo público-privado para asegurarla conservación de este bosque (Simonetti etal. 2002, Simonetti 2006).

237INSECTOS DEFOLIADORES EN EL BOSQUE MAULINO FRAGMENTADO

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a Yuri Zúñiga por su ayuda enterreno, a Mario Elgueta (Museo Nacional deHistoria Natural), Danilo Cepeda (MuseoEntomológico Luis Peña de la Facultad deCiencias Agronómicas de la Universidad deChile) y Viviane Jerez (Universidad deConcepción) en la ayuda prestada en laidentificación de los insectos. Agradecemostambién a Masisa S.A. y CONAF VII Regiónpor permitirnos trabajar en sus terrenos. Estetrabajo fue financiado por FONDECYT1050745.

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Editor Asociado: Julio GutiérrezRecibido el 19 de abril de 2007; aceptado el 10 de enero de 2008