3 Insula Reil

7
Apariencia ultrasonográfica de la Insula de Reil durante la vida intrauterina y su relacion con la edad gestacional Drs. Alberto. Sosa Olavarría, Gelsy Giugni de Schenone, Luis Díaz Guerrero, Adriana Medina de Bello, Yolimar Martínez de Mora, Henric Venero, Alberto Bermúdez Z., Gonzalo Pérez Canto, Dennis González. Centro de Estudios en Ultrasonografía Perinatal (CEUSP). Valencia - Venezuela. RESUMEN: OBJETIVO: La ínsula interviene de manera muy importante en funciones vitales tales como sensaciones gustativas, el control motor del lenguaje, la función vestibular y el control simpático del tono cardiovascular. El propósito del presente trabajo es evaluar las características anatómicas mediante morfométrica ultrasonográfica de la ínsula de Reil durante la vida intrauterina y relacionarlos con la edad del embarazo, con el propósito de determinar la existencia de un modelo de desarrollo y maduración cortical cerebral fetal normal. MÉTODOS: Se realiza un estudio de la anatomía llevado a cabo en 35 fetos abortados, por diversas causas o in- dicaciones, sin malformaciones del CNS, destacando el aspecto morfológico de la isla de Reil en cada fase del embarazo, y comprende también un estudio con diseño de corte transversal de la corteza insular de 327 fetos normales en los que se evaluó dicha estructura mediante ultrasonografía (plano axial) desde las 18 hasta las 39 semanas de gestación obteniéndose sus características morfológicas, el diámetro longitudinal y la profundidad de la interfase insular. RESULTADOS: El aspecto anatómico del cerebro fetal según las edades de la gestación es diferente: en un feto de 18-19 semanas la isla se muestra como una depresión suave de la corteza del cerebro, luego se constituye en una hendidura triangular (20-24 semanas) que se hace rectangular con ángulos laterales rectos (24-28 sema- nas), estos se cierran por el crecimiento de los opérculos o tapas de la ínsula (28-30 semanas) y finalmente en su superficie aparecen surcos y los giros (32 o más semanas). La longitud del lóbulo de la ínsula aumenta conforme la edad del embarazo adelanta, ubicándo- se alrededor de 0,5 mm a las 18 semanas, a las 30 semanas es de 2,0 mm (IC95% 1,8-2,2) y a las 38 semanas en 2,8 (IC 95% 2,5 a 3,0 mm). La capacidad predictiva de diagnóstico para la inmadurez (sensibilidad) o de madurez (especificidad), con el valor del punto de corte en 2,8 mm, demostró una sensibilidad: 80% (24/30), 95% CI: 65,7 – 94,3; una especificidad de 70% (14/20), 95% CI: 49,9-90,1; fal- sos positivos: 20%, (6/30); falsos negativos: 30% (6/20); Chi cuadrado: 12,5 (p<0,0004) e Indice de Probabilidad (LR):12,8 (p<0,0003). La profundidad de la corteza insular aumenta con la edad del embarazo, localizándose por debajo de 0,5 mm a las 18 semanas, a las 30 semanas es de 1,0 mm (IC95% 0,8-1,2) y a las 38 semanas es de 1,3 (IC 95% 0,9 a 1,8 mm). Pero una vez alcanzada la profundidad pro- medio (1,1 mm) los valores se mantienen en un rango estable desde las 30 semanas hasta las 39. Las diferencias observadas no de- mostraron ser estadísticamente significativas (Chi cuadrado menor que 2). CONCLUSIONES: Los exámenes ultrasonográficos prenatales pueden demostrar estructuras de la corteza fetal con precisión. El conocimiento exacto de la apariencia del ultrasonido de la corteza fetal en las diferentes fases de gestación es importante para poder diagnosticar el normal desarrollo cortical. La anatomía topográfica de la región insular se describe en este artículo, y una terminología práctica para la forma, surcos y giros es aportada al ultrasonografista práctico. Este estudio clarifica y complementa la información disponible y podría ayudar en la evaluación integral de la madurez fetal. La familiaridad con el modelo normal de lóbulo de la ínsula fetal en asociación a la edad gestacional podría ade- más ayudar a discriminar precozmente lo normal de lo anormal en el desarrollo del SNC. Palabras clave: Insula de Reil, Cerebro Fe- tal, Ultrasonografía, Madurez Cerebral. SUMMARY: OBJECTIVE: The insula is important for gustatory sensation, motor speech control, vestibular function, and sympa- thetic control of cardiovascular tone. The purpose of the present study is to evaluate the anatomical characteristics by means of sonographic morphometric of the Reil’s lobe during the intra-uterine life and to relate them with the age of pregnancy with the pur- pose of determining the existence of a development model and normal fetal cerebral cortical maturation. METHODS: An anatomical study is carried out in 35 fetuses miscarried by diverse causes or indications, without CNS malformations, highlighting the morphologic aspect of the Reil’s lobe in each phase of pregnancy, and also a cross-sectional study of the insular landmark in 327 nor- mal fetuses on which this structure was evaluated by means of ultrasound (axial plane) from 18 until the 39 weeks of gestation. The Reil´s insular greater diameter and insular interphase-to-parietal bone distance was measured from the midpoint to the inner sur- face of the parietal bone. RESULTS: The anatomical aspect of the fetal brain according to the ages of the gestation is different: in a fetus of 18-19 weeks the island is shown like a soft depression of the brain cortex, then is constituted in a triangular fissure (20-24 weeks) that becomes rectangular with right lateral angles (24-28 weeks), these are closed by the growth of the frontal, parietal and temporal opercula (28-30 weeks) and finally in its surface sulcus and gyres appear (32 or more weeks). The longitude of the lobe of the isle increases as the age of the pregnancy advances, being located around 0.5 mm to the 18 weeks, to the 30 weeks is of 2.0 mm (IC95% 1.8-2.2) and to the 38 weeks in 2.8 (IC 95% 2.5 to 3.0 mm). The capacity of predictive diagnosis for the immaturity (sensibility) or of maturity (specificity), with the cut-off value in 2.8 mm, it demonstrated a sensibility: 80% (24/30), 95% CI: 65.7 – 94.3; a specificity of 70% (14/20), 95% CI: 49.9-90.1; false positive: 20%, (6/30); false negative: 30% (6/20); Chi square: 12.5 (p <0.0004) and Index of Proba- bility (LR):12.8 (p <0.0003). The depth of the insular surface increases with the age of the pregnancy, being located below 0.5 mm to the 18 weeks, to the 30 weeks is of 1.0 mm (IC95% 0.8-1.2) and to the 38 weeks it is of 1.3 (IC 95% 0.9 to 1.8 mm). But once reached the depth average (1.1 mm) the values stay in a stable range from the 30 weeks up to 39 weeks. The observed differences didn’t demon- strate to be statistically significant (Chi square smaller that 2). CONCLUSIONS: The prenatal ultrasound can demonstrate struc- tures of the fetal brain cortex accurately. The exact knowledge of the ultrasound appearance of the fetal brain in the different phases of gestation is important to be able to diagnose the normal cortical development. The topographical anatomy of the insular region is described in this article, and a practical terminology for the appearance, sulcus form and gyres is a contribution to the ultrasonographer practice. This study clarifies and it supplements the available information and could help in the integral evalua- tion of the fetal maturity. The familiarity with the normal pattern of the fetal Reil’s lobe and its association to the gestational age could also help to discriminate the normal against the abnormal thing, precociously in the development of the CNS. Key words: Reil's insule, Fetal brain, Ultrasonography, Brain maturity. Ultrasonografía Embrio - Fetal 2006, Vol 2 1 Ultrasonografía Embrio - Fetal, 2006, Vol 2, 1-7

Transcript of 3 Insula Reil

Page 1: 3 Insula Reil

Apariencia ultrasonográfica de la Insula de Reil durante la vidaintrauterina y su relacion con la edad gestacional

Drs. Alber to. Sosa Ola va rría, Gelsy Giug ni de Sche no ne, Luis Díaz Gue rre ro, Adria na Me di na de Be llo, Yo li mar Mar tí nez de Mora, Hen ric Ve ne ro, Alber to Ber mú dez Z., Gon za lo Pé rez Can to, Den nis Gon zá lez.

Cen tro de Estu dios en Ultra so no gra fía Pe ri na tal (CEUSP). Va len cia - Ve ne zue la.

RESUMEN: OBJETIVO: La ín su la in ter vie ne de ma ne ra muy im por tan te en fun cio nes vi ta les ta les como sen sa cio nes gus ta ti vas, el con trol mo tor del len gua je, la fun ción ves ti bu lar y el con trol sim pá ti co del tono car dio vas cu lar. El pro pó si to del pre sen te tra ba jo eseva luar las ca rac te rís ti cas ana tó mi cas me dian te mor fo mé tri ca ul tra so no grá fi ca de la ín su la de Reil du ran te la vida in trau te ri na yre la cio nar los con la edad del em ba ra zo, con el pro pó si to de de ter mi nar la exis ten cia de un mo de lo de de sa rro llo y ma du ra ción cor ti calce re bral fe tal nor mal. MÉTODOS: Se rea li za un es tu dio de la ana to mía lle va do a cabo en 35 fe tos abor ta dos, por di ver sas cau sas o in -di ca cio nes, sin mal for ma cio nes del CNS, des ta can do el as pec to mor fo ló gi co de la isla de Reil en cada fase del em ba ra zo, y com pren detam bién un es tu dio con di se ño de cor te trans ver sal de la cor te za in su lar de 327 fe tos nor ma les en los que se eva luó di cha es truc tu rame dian te ul tra so no gra fía (pla no axial) des de las 18 has ta las 39 se ma nas de ges ta ción ob te nién do se sus ca rac te rís ti cas mor fo ló gi cas, el diá me tro lon gi tu di nal y la pro fun di dad de la in ter fa se in su lar. RESULTADOS: El as pec to ana tó mi co del ce re bro fe tal se gún laseda des de la ges ta ción es di fe ren te: en un feto de 18-19 se ma nas la isla se mues tra como una de pre sión sua ve de la cor te za del ce re bro, lue go se cons ti tu ye en una hen di du ra trian gu lar (20-24 se ma nas) que se hace rec tan gu lar con án gu los la te ra les rec tos (24-28 se ma -nas), es tos se cie rran por el cre ci mien to de los opércu los o ta pas de la ín su la (28-30 se ma nas) y fi nal men te en su su per fi cie apa re censur cos y los gi ros (32 o más se ma nas). La lon gi tud del ló bu lo de la ín su la au men ta con for me la edad del em ba ra zo ade lan ta, ubi cán do -se al re de dor de 0,5 mm a las 18 se ma nas, a las 30 se ma nas es de 2,0 mm (IC95% 1,8-2,2) y a las 38 se ma nas en 2,8 (IC 95% 2,5 a 3,0mm). La ca pa ci dad pre dic ti va de diag nós ti co para la in ma du rez (sen si bi li dad) o de ma du rez (es pe ci fi ci dad), con el va lor del pun to decor te en 2,8 mm, de mos tró una sen si bi li dad: 80% (24/30), 95% CI: 65,7 – 94,3; una es pe ci fi ci dad de 70% (14/20), 95% CI: 49,9-90,1; fal -sos po si ti vos: 20%, (6/30); fal sos ne ga ti vos: 30% (6/20); Chi cua dra do: 12,5 (p<0,0004) e Indi ce de Pro ba bi li dad (LR):12,8 (p<0,0003).La pro fun di dad de la cor te za in su lar au men ta con la edad del em ba ra zo, lo ca li zán do se por de ba jo de 0,5 mm a las 18 se ma nas, a las 30 se ma nas es de 1,0 mm (IC95% 0,8-1,2) y a las 38 se ma nas es de 1,3 (IC 95% 0,9 a 1,8 mm). Pero una vez al can za da la pro fun di dad pro -me dio (1,1 mm) los va lo res se man tie nen en un ran go es ta ble des de las 30 se ma nas has ta las 39. Las di fe ren cias ob ser va das no de -mos tra ron ser es ta dís ti ca men te sig ni fi ca ti vas (Chi cua dra do me nor que 2). CONCLUSIONES: Los exá me nes ul tra so no grá fi cospre na ta les pue den de mos trar es truc tu ras de la cor te za fe tal con pre ci sión. El co no ci mien to exac to de la apa rien cia del ul tra so ni do dela cor te za fe tal en las di fe ren tes fa ses de ges ta ción es im por tan te para po der diag nos ti car el nor mal de sa rro llo cor ti cal. La ana to míato po grá fi ca de la re gión in su lar se des cri be en este ar tícu lo, y una ter mi no lo gía prác ti ca para la for ma, sur cos y gi ros es apor ta da alul tra so no gra fis ta prác ti co. Este es tu dio cla ri fi ca y com ple men ta la in for ma ción dis po ni ble y po dría ayu dar en la eva lua ción in te gralde la ma du rez fe tal. La fa mi lia ri dad con el mo de lo nor mal de ló bu lo de la ín su la fe tal en aso cia ción a la edad ges ta cio nal po dría ade -más ayu dar a dis cri mi nar pre coz men te lo nor mal de lo anor mal en el de sa rro llo del SNC. Pa la bras cla ve: Insu la de Reil, Ce re bro Fe -tal, Ultra so no gra fía, Ma du rez Ce re bral.

SUMMARY: OBJECTIVE: The insula is im por tant for gus ta tory sen sa tion, mo tor speech con trol, ves tib u lar func tion, and sym pa -thetic con trol of car dio vas cu lar tone. The pur pose of the pres ent study is to eval u ate the an a tom i cal char ac ter is tics by means ofsonographic morphometric of the Reil’s lobe dur ing the intra-uter ine life and to re late them with the age of preg nancy with the pur -pose of de ter min ing the ex is tence of a de vel op ment model and nor mal fe tal ce re bral cor ti cal mat u ra tion. METHODS: An an a tom i calstudy is car ried out in 35 fe tuses mis car ried by di verse causes or in di ca tions, with out CNS mal for ma tions, high light ing themorphologic as pect of the Reil’s lobe in each phase of preg nancy, and also a cross-sec tional study of the in su lar land mark in 327 nor -mal fe tuses on which this struc ture was eval u ated by means of ul tra sound (ax ial plane) from 18 un til the 39 weeks of ges ta tion. TheReil´s in su lar greater di am e ter and in su lar interphase-to-pa ri etal bone dis tance was mea sured from the mid point to the in ner sur -face of the pa ri etal bone. RESULTS: The an a tom i cal as pect of the fe tal brain ac cord ing to the ages of the ges ta tion is dif fer ent: in afe tus of 18-19 weeks the is land is shown like a soft de pres sion of the brain cor tex, then is con sti tuted in a tri an gu lar fis sure (20-24weeks) that be comes rect an gu lar with right lat eral an gles (24-28 weeks), these are closed by the growth of the fron tal, pa ri etal andtem po ral opercula (28-30 weeks) and fi nally in its sur face sulcus and gyres ap pear (32 or more weeks). The lon gi tude of the lobe of theisle in creases as the age of the preg nancy ad vances, be ing lo cated around 0.5 mm to the 18 weeks, to the 30 weeks is of 2.0 mm (IC95% 1.8-2.2) and to the 38 weeks in 2.8 (IC 95% 2.5 to 3.0 mm). The ca pac ity of pre dic tive di ag no sis for the im ma tu rity (sen si bil ity) or ofma tu rity (spec i fic ity), with the cut-off value in 2.8 mm, it dem on strated a sen si bil ity: 80% (24/30), 95% CI: 65.7 – 94.3; a spec i fic ity of70% (14/20), 95% CI: 49.9-90.1; false pos i tive: 20%, (6/30); false neg a tive: 30% (6/20); Chi square: 12.5 (p <0.0004) and In dex of Prob a -bil ity (LR):12.8 (p <0.0003). The depth of the in su lar sur face in creases with the age of the preg nancy, be ing lo cated be low 0.5 mm tothe 18 weeks, to the 30 weeks is of 1.0 mm (IC95% 0.8-1.2) and to the 38 weeks it is of 1.3 (IC 95% 0.9 to 1.8 mm). But once reached thedepth av er age (1.1 mm) the val ues stay in a sta ble range from the 30 weeks up to 39 weeks. The ob served dif fer ences did n’t dem on -strate to be sta tis ti cally sig nif i cant (Chi square smaller that 2). CONCLUSIONS: The pre na tal ul tra sound can dem on strate struc -tures of the fe tal brain cor tex ac cu rately. The ex act knowl edge of the ul tra sound ap pear ance of the fe tal brain in the dif fer ent phasesof ges ta tion is im por tant to be able to di ag nose the nor mal cor ti cal de vel op ment. The top o graph i cal anat omy of the in su lar re gion isde scribed in this ar ti cle, and a prac ti cal ter mi nol ogy for the ap pear ance, sulcus form and gyres is a con tri bu tion to theultrasonographer prac tice. This study clar i fies and it sup ple ments the avail able in for ma tion and could help in the in te gral eval u a -tion of the fe tal ma tu rity. The fa mil iar ity with the nor mal pat tern of the fe tal Reil’s lobe and its as so ci a tion to the ges ta tional agecould also help to dis crim i nate the nor mal against the ab nor mal thing, pre co ciously in the de vel op ment of the CNS. Key words:Reil's insule, Fe tal brain, Ultrasonography, Brain ma tu rity.

Ultra so no gra fía Embrio - Fe tal 2006, Vol 2 1

Ultra so no gra fía Embrio - Fe tal, 2006, Vol 2, 1-7

Page 2: 3 Insula Reil

INTRODUCCION:

La cor te za in su lar o ín su la fue des cri ta y es tu dia dade ma ne ra ex haus ti va por Johann Chris tian Reil(1759-1813) (6), por lo que se la co no ce como ín su la o isla de Reil. Se en cuen tra en las pro fun di da des de la su per fi -cie la te ral del ce re bro, en el fon do de la ci su ra de Sil vio,cu bier ta por áreas de los ló bu los fron tal, tem po ral y pa -rie tal, los cua les ac túan a ma ne ra de ta pas u opércu los.La de no mi na ción en la tín es la de lo bus in su la ris. Lacor te za in su lar es con si de ra da como un ló bu lo se pa ra dodel te len cé fa lo mien tras que otras opi nio nes la agru pancon otras es truc tu ras lím bi cas pro fun das del ce re broubi ca do en el ló bu lo lím bi co. Des de el pun to de vis taana tó mi co la ín su la de Reil del adul to es de for ma pi ra -mi dal con el vér ti ce ha cia de lan te y ha cia arriba con unbor de an te rior, otro su pe rior y otro pos te roin fe rior, estácons ti tui da por un nú me ro va ria ble de pe que ñas cir cun -vo lu cio nes (en tre cua tro a ocho), lo ca li za das en el fon dode la ci su ra de Sil vio, de li mi ta do por los opércu los fron -tal, tem po ral y pa rie tal y por los sur cos su pe rior e in fe -rior. Sus lí mi tes es tán da dos por el sul cus cir cu lar y seubi ca en la por ción ven tro la te ral de los he mis fe rios. Unsul cus cen tral la di vi de en dos por cio nes, la an te rior(más gran de) y la pos te rior o pe que ña. La por ción an te -rior está com pues ta por tres sur cos prin ci pa les cor tos(an te rior, me dio y pos te rior) y dos gi ros ac ce so rios trans -ver sos para un to tal de cin co que con ver gen ha cia elápex in su lar y que re pre sen ta la por ción más su per fi cialde la ín su la. La ín su la pos te rior esta cons ti tui da por dosgi ros lar gos an te rior y pos te rior y por el sul cus in su larpost cen tral se pa ra dos en tre sí. La ín su la an te rior estáco nec ta da ex clu si va men te al ló bu lo fron tal mien trasque la pos te rior se co nec ta a los ló bu los tem po ral y pa -rie tal. La ci toar qui tec tu ra de la ín su la es va ria ble con -tras tan do la por ción an te rior con la pos te rior, sien dogra nu lar en esta úl ti ma y agra nu lar en la por ción an te -rior, ade más las fi bras que in gre san a lo lar go de suextensión va rían en su pro ce den cia, re ci be pro yec cio nesdi rec tas de la par te ba sal del nú cleo ven tro-me dial(NVM) del tá la mo a tra vés de fi bras cor tas, e in gre so defi bras lar gas del nú cleo cen tral de la amíg da la. Adi cio -nal men te, la ín su la an te rior co nec ta re cí pro ca men te con la cor te za sen so rial pri ma ria y re ci be por vía de en tra daes pi no ta lá mi ca de la por ción ven tral y pos te roin fe riordel nú cleo ta lá mi co. En el tra ba jo de Bud Craig y cols.(3) se mues tra que esta re gión re ci be in flu jo des de losnú cleos ven tro me dia les (par te pos te rior) del tá la mo queson al ta men te es pe cia li za dos e in vo lu cran la trans mi -sión de in for ma ción emo cio nal, ho meos tá ti ca, do lor,tem pe ra tu ra, es ta do lo cal del oxí ge no y tac to sen sual.

Se gún su de fi ni ción ci toar qui tec tó ni ca, for ma par tedel sis te ma pa ra lím bi co o me so cor tex (re gión don de elalo cor tex agra nu lar se trans for ma en iso cor tex gra nu -lar), que está in te gra do por la cor te za ol fa to ria pi ri for -me, la cor te za ór bi to-fron tal, la cor te za tem po ro po lar yla re gión in su lar. Guar da es tre cha re la ción con la ar te -ria ce re bral me dia (ACM), de la cual re ci be apor te vas -

cu lar a tra vés de sus ra mas, la per fu sión de pen de de una red com ple ja de ra mas pro ve nien tes de di cha ar te ria yse gún Ture y cols (16,17) en pro me dio se ría de 96 con unran go de 72 a 112 ra mas, las ar te rias in su la res su plenpri ma ria men te la cor te za in su lar la cáp su la ex tre maoca sio nal men te el claus trum y la cáp su la ex ter na, masno el pu tamen, el glo bus pa li dum ni la cáp su la in ter nalas cua les es tán per fun di das por las ar te rias len ti cu -loes tria das ex ter nas. Las más pro mi nen tes ar te rias in -su la res (ar te rias ín su lo-oper cu la res) pue den ob ser var se en ran go de una a sie te (3,5 por he mis fe rio), es tas se des -pla zan a tra vés de la su per fi cie de la ín su la for man asasla te ra les y ex tien den ra mas ha cia la su per fi cie me diadel opércu lo. El sis te ma ve no so es tam bién su ma men tecom ple jo se gún Ver na vas y Grand (18) exis tien do un sis -te ma de dre na je do ble (su per fi cial y pro fun do) y no úni co dre nan do ha cia la pro fun di dad en la vena ce re bral me -dia como his tó ri ca men te se ha ve ni do sos te nien do. Gra -cias a esta rica vas cu la ri za ción la cor te za de la ín su la secons ti tu ye en una ex ce len te in ter fa se des de el pun to devis ta ul tra so no grá fi co.

En con clu sión, de be mos afir mar con Pe dro sa-Sán -chez y cols. (10) que la Ínsu la de Reil cons ti tu ye des de elpun to de vis ta ana tó mi co y fi sio ló gi co, un com ple jo cen -tro de co ne xio nes (afe ren tes y efe ren tes) en tre el sis te -ma lím bi co, el neo cor tex, tá la mo, gan glios ba sa les,cáp su la in ter na e hi po tá la mo, lo cual ex pli ca el am plioes pec tro fun cio nal que po see.

La in ter fa se ul tra so no grá fi ca de la su per fi cie de laín su la ha sido am plia y equi vo ca da men te re fe ri da en lali te ra tu ra como ci su ra de Sil vio, a pe sar de los tra ba josde Jeanty y cols. (7) pu bli ca dos en 1984.

El pro pó si to del pre sen te tra ba jo es de de eva luar ca -rac te rís ti cas ana tó mi cas y mor fo mé tri cas me dian te ul -tra so no gra fía de la ín su la de Reil du ran te la vidain trau te ri na y re la cio nar las con la edad del em ba ra zocon el fin de de ter mi nar la exis ten cia de un pa trón dema du ra ción de su cor te za.

MATERIAL Y METODOS:

El tra ba jo rea li za do in clu ye un as pec to ana to mo pa -to ló gi co rea li za do en fe tos abor ta dos por di ver sas cau sas o in di ca cio nes sin in cluir mal for ma cio nes del SNC y enlos que se pudo rea li zar es tu dio del SNC (35 fe tos), des -ta cán do se el as pec to de la ín su la en cada eta pa del em -ba ra zo. Con res pec to al es tu dio mor fo mé tri co de laín su la me dian te ul tra so no gra fía, se tra ta de un es tu diopros pec ti vo de cor te trans ver sal rea li za do en una po bla -ción de ges tan tes de bajo ries go y cu yos fe tos pre sen ta -ron para el mo men to de la eva lua ción con di cio nesana tó mo-fun cio na les con si de ra das como den tro de los lí -mi tes nor ma les. Me dian te ul tra so no gra fía bi di men sio -nal en tiem po real de alta re so lu ción se es tu dian lasca rac te rís ti cas de la ín su la de Reil en 327 fe tos con eda -des com pren di das en tre las 18 se ma nas y 39 se ma nas de ges ta ción. La ín su la de Reil fue eva lua da en pla no desec ción trans ver sal en el mis mo ni vel don de se ob ser va

2 Ultra so no gra fía Embrio - Fe tal 2006, Vol 2

Sosa A. et al

Page 3: 3 Insula Reil

si mul tá nea men te par te del ca vum del sep tum pe lú ci do(CSP) y los tá la mos (Fi gu ra No. 1). Se ob tu vo su diá me -tro má xi mo, la dis tan cia has ta la ta bla in ter na de la ca -lo ta ip si la te ral y se des cri bió su mor fo lo gía en lossi guien tes tér mi nos: 1) Abier ta (opércu los se pa ra dos):De pre sión sua ve o fó vea in su lar, trian gu lar o cu nei for -me y 2) Ce rra da (opércu los ado sa dos): Lisa rec ta, cón ca -va, con un sur co, dos sur cos, tres sur cos, cua tro sur cos.Se em plea ron equi pos de ESAOTE BIOMEDICAL(AU5, Tech nos, y MyLab70, con trans duc to res con vexmul ti fre cuen cia, ajus tan do las cur vas de tiem po ga nan -cia y TEI has ta op ti mi za ción de imá ge nes.

El tra ba jo fue rea li za do en tre el 15 de ene ro de 2006al 26 de amr zo de 2007.

RESULTADOS:

El as pec to ana tó mi co del ce re bro fe tal se gún di fe ren -tes eda des de ges ta ción se mues tra en la fi gu ra Nº 2, enla que po de mos ob ser var que en el ce re bro de un feto de18-19 se ma nas la ín su la se mues tra como una de pre sión sua ve o fó vea de la cor te za ce re bral, lue go se cons ti tu yeen una hen di du ra trian gu lar (24 sem.), que se hace rec -tan gu lar (27 sem.) con án gu los la te ra les que se ha cenmás agu dos a me di da que se cie rran los opércu los (28-30 sem.) y fi nal men te en su su per fi cie apa re cen sur cos y gi -ros (32 o más se ma nas). El cie rre de los opércu los trans -for ma ra a la hen di du ra in su lar en la ci su ra de Sil vio.Des de el pun to de vis ta evo lu ti vo la ín su la es la par te dela cor te za ce re bral que se su mer ge o que da ta pia da porlos opércu los fron tal, tem po ral y pa rie tal y su ma du rezse ex pre sa a tra vés de la apa ri ción de sur cos y gi rus,sien do los pri me ros en apa re cer los sur cos pos te rio res,aun que los an te rio res se rán más pro mi nen tes.

Des de el pun to de vis ta ima ge no ló gi co la pri me rama ni fes ta ción del de sa rro llo de la ín su la, ocu rre al re de -dor de la se ma na 14 como una de pre sión muy sua ve ype que ña (0,5 mm o me nos) en la su per fi cie de la cor te zace re bral y ubi ca da en tre los fu tu ros ló bu los fron tal ytem po ral, esta de pre sión (fó vea in su lar) se in si núa pro -gre si va men te has ta ad qui rir una for ma trian gu lar, lue -go se hace rec tan gu lar (fosa in su lar rec tan gu lar) cuyolado más pro fun do se orien ta ha cia la lí nea me dia del ce -re bro, sus án gu los la te ra les se irán ha cien do pro gre si va -men te más agu dos a me di da que va yan cre cien do losopércu los. Per ma ne ce rá to tal men te ex pues ta (ín su laabier ta) y li mi ta da por los opércu los an te rior y pos te riorhas ta las 28-30 se ma nas (ín su la oper cu la ri za da o ce rra -da), lue go de las 30 se ma nas la su per fi cie in su lar se hace cón ca va y a las 32 se ma nas apa re cen sur cos uno o dosha cia su ex tre mo pos te rior y lue go al tér mi no del em ba -ra zo po de mos ob ser var tres o más sur cos (Fi gu ra Nº 3).

Ultra so no gra fía Embrio - Fe tal 2006, Vol 2 3

Ultra so no gra fía de la ín su la de Reil

Fi gu ra No. 1: Pla no axial de crá neo fe tal a ni vel de tá la mos ype dúncu los en los que se ob ser va la ín su la de Reil ex pues ta ylas me di das lon gi tu di nal y pro fun di dad de su su per fi cie.

Fi gu ra Nº 2: Aspec to ana tó mi co de ce re bro fe tal a las 18, 20, 24, 25, 28, 29, 29 (sec ción co ro nal), 30 y 38 se ma nas de ges ta ción.

Page 4: 3 Insula Reil

Su diá me tro má xi mo ob te ni do en el pla no axial se in -cre men ta pro gre si va men te a me di da que avan za la edad de ges ta ción (Fi gu ra Nº 4) . En esta Fi gu ra po de mos ob -ser var que la lon gi tud de la ín su la se in cre men ta a me -di da que avan za la edad del em ba ra zo, ubi cán do seal re de dor de 0,5 mm a las 18 se ma nas, a las 30 se ma nas

es de 2,0 mm (IC95% 1,8-2,2) y a las 38 se ma nas es de2,6 (IC 95% 2,5 a 3,0 mm). La dis tri bu ción de los va lo resmos tró una co rre la ción li neal de gra do ele va do con unva lor de r = 0,88 y (p<0,001).

Con el ob je ti vo de de ter mi nar la ca pa ci dad pre dic ti va de la lon gi tud de la ín su la para la in ma du rez (sen si bi li -dad) o de ma du rez (es pe ci fi ci dad), fue ron se lec cio na dosde ma ne ra alea to ria 50 ca sos, 30 con edad ges ta cio nalcom pren di da en tre las 32 y 36 se ma nas y 20 ca sos conedad de ges ta ción com pren di da en tre 37 y 39 se ma nas,la mues tra fue di co to mi za da con va lor del pun to de cor te en 2,8 mm, el cual de mos tró el va lor más ele va do del ín -di ce de pro ba bi li dad (LR) se gún la cur va ROC. Los re -sul ta dos ob te ni dos se mues tran en la Fi gu ra Nº 5.

Longitudde ínsula

(mm)

32-36semanas

37-39semanas TOTAL

< 2,8 24 6 30

2,8 6 14 20

TOTAL 30 20 50

4 Ultra so no gra fía Embrio - Fe tal 2006, Vol 2

Sosa A. et al

Fi gu ra No. 3: Las fle chas mar can la cor te za in su lar a me di da que ocu rre su de sa rro llo y ma du ra ción, en 1 a las 14 se ma nas, en 2se mues tra trian gu lar (18 se ma nas), en 3 es rec tan gu lar (26 se ma nas), en 4 es cón ca va (27 se ma nas), en 5 esta cu bier ta por losopércu los (30 se ma nas), en 6 mues tra un sur co y dos gi ros (33 se ma nas), y en 7 la ín su la mues tra cua tro gi ros (38 se ma nas).

481067849107715131291210710978N =

SEMANAS

38,00

36,00

34,00

32,00

30,00

28,00

26,00

24,00

22,00

20,00

18,00

95

%C

IA

MIL

IME

TR

OS

4,0

3,5

3,0

2,5

2,0

1,5

1,0

,5

0,0

Fi gu ra Nº 4: Dis tri bu ción de va lo res pro me dio y sus res pec ti -vos in ter va los de con fian za al 95% de la lon gi tud de la ín su la y de acuer do a la edad de ges ta ción

Page 5: 3 Insula Reil

Sen si bi li dad: 80% (24/30) 95% CI: 65,7-94,3;Espe ci fi ci dad: 70 % (14/20) 95% CI: 49,9-90,1;Fal sos po si ti vos: 20% (6/30)Fal sos ne ga ti vos: 30% (6/20)Pre va len cia: 60%(30/50)Chi cua dra do: 10,5 (p< 0,05)LR(+): 2,67 (IC95%: 1,33-5,33)LR(-): 0,29 (IC95%: 0,13-0,62)

En re la ción a los va lo res ob te ni dos en la me di ción dela pro fun di dad de la cor te za de la ín su la, los va lo res ob -te ni dos se mues tran en la Fi gu ra Nº 6.

En la fi gu ra Nº 6 po de mos ob ser var que la pro fun di -dad se in cre men ta a me di da que avan za la edad del em -ba ra zo, ubi cán do se por de ba jo de 0,5 mm a las 18 se ma -nas, a las 30 se ma nas es de 1,0 mm (IC95% 0,8-1,2) y alas 38 se ma nas es de 1,3 (IC 95% 0,9 a 1,8 mm). Nó te secomo los va lo res en cuan to a la pro fun di dad de la cor te za de la ín su la se man tie nen más o me nos den tro de unmis mo ran go (1 a 1,7) des de las 30 se ma nas, mo ti vo porel cual se de se chó la po si bi li dad de bus car un pun to decor te en tre la pro fun di dad de la cor te za de la ín su la y lacon di ción de pre tér mi no o de ter mi no del em ba ra zopues to que la dis tri bu ción de va lo res di co to mi za dos enpun to de cor te de 1.0 ob ser va das no de mos tra ron ser es -ta dís ti ca men te sig ni fi ca ti vas (Chi cua dra do me nor de2). La dis tri bu ción de lo va lo res mos tró una co rre la ciónli neal de bajo gra do (r = 0,37) y no es ta dís ti ca men te sig -ni fi ca ti va (p > 0,6)

DISCUSION:

La ín su la se ha con ver ti do cada vez más en el foco dela aten ción de neu ro fi sió lo gos, en es pe cial en lo re la cio -na do con su pa pel en la re pre sen ta ción del cuer po y laex pe rien cia emo cio nal sub je ti va. La cor te za in su lar,par ti cu lar men te su por ción más an te rior, se con si de rauna cor te za lím bi co-re la cio na da que pro ce sa es ta dosvis ce ra les que aso cia dos a ex pe rien cias emo cio na les dan ori gen a la cog ni ción in cor po ra da y fun cio nal men te ha -blan do, la ín su la se cree que pro ce sa la in for ma ción con -

ver gen te para pro du cir un con tex to emo cio nal men tere le van te para la ex pe rien cia sen so rial (3,6,9,11) Máses pe cí fi ca men te, la ín su la an te rior se re la cio na más conla fun ción ol fa ti va, gus ta ti va, vís ce ro-au to nó mi ca, y lím -bi ca, mien tras que la ín su la pos te rior se re la cio na máscon la fun ción au di ti va-so ma to sen so rial-es que lé ti -co-mo to ra. Los ex pe ri men tos fun cio na les de la pro yec -ción de ima gen han re ve la do que la ín su la tie ne un pa -pel im por tan te en ex pe rien cia del do lor y la ex pe rien ciade un nú me ro de emo cio nes bá si cas, in clu yen do có le ra,mie do, re pug nan cia, fe li ci dad y tris te za.

La ín su la se si túa bien para la in te gra ción de la in for -ma ción re fe ren te a es ta dos cor po ra les en pro ce sos cog -nos ci ti vos y emo cio na les de ele va do or den, re ci be la in -for ma ción de ca mi nos sen so ria les “afe ren tes” ho meos tá -ti cas vía el tá la mo y en vía sa li da a un nú me ro de otrases truc tu ras lím bi co-re la cio na das, ta les como la amíg da -la, al stria tum ven tral y a la cor te za órbi to-fron tal.

Un solo es tu dio me dian te re so nan cia mag né ti ca haen con tra do que la ín su la an te rior de re cha era per cep ti -ble men te más grue sa en la gen te que me di ta (3), y en eles tu dio de Na sir Naq vi se ob ser va que in di vi duos con le -sio nes de la ín su la pier den to tal men te la adic ción a lani co ti na (9).

La ima ge no lo gía ul tra so no grá fi ca y me dian te RMNen el feto ha mos tra do es pe cial in te rés en el pro ce so desul ca ción ce re bral en el feto nor mal y con de sa rro llo al -te ra do de la cor ti co gé ne sis (1,2,4,5,7,8,12,13)

La cor te za ce re bral se de sa rro lla en tres es ta dios su -per pues tos (4): pro li fe ra ción ce lu lar a par tir del neu roe -pi te lio que ta pi za el neu ro ce le, mi gra ción neu ro nal quese ini cia a las 8 se ma nas de ges ta ción y la or ga ni za cióncor ti cal res pon sa ble de la for ma ción de las seis ca pasque in te gran la cor te za ce re bral. El pro ce so de cor ti ca li -za ción con lle va a la apa ri ción de ci su ras, sur cos y gi rusque de acuer do a la ra mi fi ca ción que re pre sen tan sonde no mi na dos como pri ma rios, se cun da rios y ter cia rios(los úl ti mos en apa re cer). El de sa rro llo del oper cu lumce re bral cons ti tu ye una de las ma yo res ex pre sio nes dela ma du rez fun cio nal del ce re bro y exi ge una se rie de pa -sos pre de ter mi na dos que se ma ni fies tan ana tó mi ca -men te en una se cuen cia a par tir de las 14 se ma nas deges ta ción, cuan do la su per fi cie ce re bral se nos mues trato tal men te lisa, los sur cos pri ma rios apa re cen en tre las14 y 16 se ma nas con la fó vea in su lar, a las 16 se ma nas yhas ta las 21 se ma nas apa re cen la fi su ra pa rie to-oc ci pi -tal y la cal ca rí na, a las 18 y has ta las 24 se ma nas el sur -co cin gu la do y a las 20 se ma nas el sur co cen tral. La ín -su la se lo ca li za en el fon do de la ci su ra de Sil vio, so bre lacara dorso-la te ral del he mis fe rio ce re bral, cir cuns cri tapor el sur co cir cu lar, es cu bier ta por los opércu los fron -tal, pa rie tal y tem po ral. En con se cuen cia el oper cu lumce re bral com pren de par te de los ló bu los fron tal, tem po -ral y pa rie tal, y la apro xi ma ción de es tas par tes co mien -za a de sa rro llar se por las 20-22 se ma nas es tan do el pro -ce so bien de fi ni do y pre de ter mi na do (2), y la ín su la que -da to tal men te cu bier ta o su mer gi da al re de dor de lase ma na 28-30. En su de sa rro llo in trau te ri no, la ín su lade Reil y la hen di du ra oper cu lar de mues tran un pa trón

Ultra so no gra fía Embrio - Fe tal 2006, Vol 2 5

Ultra so no gra fía de la ín su la de Reil

48106784910751411109129510767N =

Profundidad de la Insula según la Edad Gestacional

PROM e IC95%

SEMANAS

38,00

36,00

34,00

32,00

30,00

28,00

26,00

24,00

22,00

20,00

18,00

95%

CIB

MIL

IME

TR

OS

2,0

1,5

1,0

,5

0,0

Fi gu ra Nº 6: Dis tri bu ción de va lo res pro me dio y sus res pec ti -vos in ter va los de con fian za al 95% de la pro fun di dad de la ín -su la y de acuer do a la edad de ges ta ción

Page 6: 3 Insula Reil

ca rac te rís ti co, en el em ba ra zo tem pra no (16 se ma nas)apa re ce como una sua ve con ca vi dad a ma ne ra de fó vea,cuya ca vi dad re pre sen ta la pri me ra ma ni fes ta ción de loque será la ci su ra de Sil vio, al re de dor de las 17 se ma nasco mien za a cam biar en el si tio don de se de sa rro lla elsur co cir cu lar, el cual va a for mar con los opércu los unán gu lo in su lar-oper cu lar ob tu so (> 90º), con lo que lahen di du ra in su lar ad quie re pri me ro una for ma trian gu -lar y lue go un as pec to de cuña rec tan gu lar, sien do la su -per fi cie de la ín su la rec ta y lisa (21-26 se ma nas). Comoquie ra que la ín su la no se ex pan de a la mis ma ve lo ci dadque el res to de las par tes de la cor te za que la ro dean, losopércu los la cu bren pro gre si va men te y el án gu lo in su -lar- oper cu lar se hace agu do (< 90º). El án gu lo agu dopue de de tec tar se por pri me ra vez a las 23,2 se ma nas yse ob ser va en to dos los fe tos con edad igual o ma yor a las24,5 se ma nas (15). La su per fi cie de la ín su la es lisa has -ta las 32 se ma nas y a par tir de esta edad es cuan do pue -den ser re co no ci dos los gi ros in su la res (dos o tres) y a las38 o más se ma nas es po si ble re co no cer has ta cua tro omás gi ros. La for ma ción anor mal de la hen di du ra in su -lar (mal for ma ción del opércu lo o ano ma lía oper cu lar)con ín su la nor mal o no, ha sido des cri ta aso cia da a li sen -ce fa lia, y a pa qui gi ria, en con se cuen cia un sub de sa rro llo o mal for ma ción del opércu lo y de la ín su la con du cen ada ños im por tan tes al in vo lu crar áreas muy im por tan tes vin cu la das al len gua je, ela bo ra ción del dis cur so, fun ción au di ti va y fun cio nes se cun da rias só ma to-sen so ria les.De be mos re cor dar que el re tar do o la sul ca ción anor maldel ce re bro pue de ser vis ta en otras anor ma li da des delSNC, in clu yen do ven trícu lo me ga lia, ho lo pro sen ce fa lia,age ne sia del cuer po ca llo so, po ren ce fa lia, en ce fa lo ce le,age ne sia del cuer po ca llo so, mi cro gi ria, is que mia, en ce -fa li tis, tu mo res y he mo rra gias in tra cra nea les.

La co rre la ción en tre la apa ri ción ana tó mi ca del mar -ca dor y su de tec ción ima ge no ló gi ca no pa re ce ser exac tamo ti va do a di ver sas ra zo nes me to do ló gi cas en su ma yo -ría (4), rea li dad que de nin gu na ma ne ra re per cu te so brela im por tan cia de la ob ser va ción y mo ni to reo de la apa -ri ción de di chos mar ca do res.

La ul tra so no gra fía de alta re so lu ción ha per mi ti dopo ner en evi den cia los he chos del de sa rro llo nor mal delos sur cos ce re bra les du ran te la vida in trau te ri na, exis -tien do una cla ra con cor dan cia en tre las imá ge nes ul tra -so no grá fi cas y los es tu dios ana tó mi cos (4,13). A pe sardel tra ba jo de Jeanty y cols (7) en los que los au to resapor tan evi den cias em brio ló gi cas, ana tó mi cas y ul tra so -no grá fi cas en que la ter mi no lo gía de “ci su ra sil via na”uti li za da para la de sig na ción de la eco rre frin gen cia enla que la ar te ria ce re bral me dia se mues tra pul sá til, de -bía ser sus ti tui da apro pia da men te por la de ló bu lo de laín su la, al gu nos au to res con ti núan ha blan do de la “apa -rien cia de la ci su ra sil via na” para re fe rir se a lo que sinduda al gu na co rres pon de a la insu la de Reil.

CONCLUSIONES:

El mé di co ul tra so no gra fis ta a cuyo car go está el cui -da do y vi gi lan cia del de sa rro llo in trau te ri no debe es tarfa mi lia ri za do con la on to gé ne sis del sis te ma ner vio so

cen tral y con las imá ge nes que evi den cian el de sa rro llonor mal del mis mo. Reco no cer el pa trón del de sa rro llo deci su ras, sul cus y gi rus y co rre la cio nar los con la edad deges ta ción cons ti tu ye la pie dra fun da men tal de la de tec -ción de las ano ma lías que pue den afec tar di cho de sa rro -llo, y como quie ra que la ín su la de Reil cons ti tu ye uncen tro ner vio so de gran com ple ji dad, vin cu la do a múl ti -ples fun cio nes vi ta les, re co men da mos su eva lua cióncomo par te ru ti na ria de la ex plo ra ción fe tal que se rea li -za en cual quier mo men to de la ges ta ción y a par tir de las 18 se ma nas y si la eva lua ción es anor mal se debe com -ple men tar con RMN y es tu dio ge né ti co. Las ca rac te rís ti -cas mor fo mé tri cas de la ín su la fe tal de ben ser con si de -ra das en el con tex to de la eva lua ción de la ma du rez fe tal ob te ni da me dian te ul tra so no gra fía. Co no cien do la ecoa -na to mía ce re bral fe tal, las ca rac te rís ti cas de las ci su ras, sur cos y gi rus a ob te ner en cada pla no y se gún la edadges ta cio nal, es po si ble es ta ble cer un sis te ma de pun tua -ción de ma du ra ción neu ro ló gi ca del ce re bro fe tal, asícomo se ha es ta ble ci do en neo na tos em plean do RMN.

BIBLIOGRAFIA

1. Co hen-Sacher B, Lerman-Sagie T, Lev D, Ma lin gerG. Sonographic de vel op men tal mile stones of the fe -tal ce re bral cor tex: a lon gi tu di nal study. Ul tra -sound Obstet Gynecol. 2006;27(5):494-502.

2. Cheng-Yu Chen, Zimmerman RA, Faro S, Parrish B,Wang Z, Bilaniuk LT, Ting-Ywan Chou. MR of theCe re bral Operculum: Ab nor mal Opercular For ma -tion in In fants and Chil dren. AJNR Am JNeuroradiol. 1996;17:1303-11.

3. Craig, A.D., K. Chen, D. Bandy and E.M. Reiman.Thermosensory ac ti va tion of in su lar cor tex. Na tureNeu ro sci ence. 2000;3:184-190.

4. Ghai S, W. Fong K, Toi A, Chitayat D, Pantazi S,Blaser S. Pre na tal US and MR Im ag ing Find ings ofLissencephaly: Re view of Fe tal Ce re bral Sulcal De -vel op ment. RadioGraphics. 2006;26:389-405.

5. Govaert P, Swarte R, De Vos A, Lequin M.Sonographic ap pear ance of the nor mal and ab nor mal insula of Reil. Dev Med Child Neurol. 2004;46(9):610-6.

6. “In su lar cor tex” Wikipedia, The Free En cy clo pe dia.25 Jun 2007, 09:56 UTC. Wikimedia Foun da tion,Inc. 1 Sep 2007 <http://en.wikipedia.org/w/index.php?title=Insular_cortex&oldid=140487985>.

7. Jeanty P, Chervenak FA, Romero R, Michiels M,Hobbins JC. The sylvian fis sure: a com monly mis la -beled cra nial land mark. J Ul tra sound Med. 1984;3(1):15-8.

8. Naidich TP, Kang E, Fatterpekar GM, Delman BD,Gultekin SH, Wolfe D, Ortiz O, Yousry I, WeismannM, Yousry TA. The Insula: An a tomic Study and MRIm ag ing Dis play at 1.5 T. Amer i can Jour nal ofNeuroradiology. 2004; 25:222-232.

9. Naqvi NH, Rudrauf D, Damasio H, Bechara A. Dam -age to the insula dis rupts ad dic tion to cig a rettesmok ing. Sci ence. 2007:315 (5811): 531-534.

6 Ultra so no gra fía Embrio - Fe tal 2006, Vol 2

Sosa A. et al

Page 7: 3 Insula Reil

10.Pedrosa-Sánchez M, Escosa-Bajé, E. García-Nava -rrete E, Sola RG. Insula de Reil y epilepsiafarmacorresistente. Rev Neurol. 2003; 36(1): 40-44.

11.Roske B, Stoltenburg G, Baier PM, Konig R, SchloteW. Tu ber ous scle ro sis com plex with dis sem i natedtelencephalic dis tri bu tion of atyp i cal cells and theirre la tion to corticogenesis. Clin Neuropathol.. 2003; 22(3):119-28.

12.Ruiz A, Sembely-Taveau C, Paillet C, Sirinelli D.[Sonographic ce re bral sulcal pat tern in nor mal fe -tuses] J Radiol. 2006;87(1):49-55.

13.Sandee G, Fong W, Toi A, Chitayat D, Pantazi S,Blaser S. Pre na tal US and MR im ag ing Find ings ofLissencephaly: Re view of Fe tal Ce re bral Sulcal De -vel op ment, RadiogGraphics. 2006; 26:389-405.

14.Sara W. La zar, Catherine E. Kerr, Ra chel H.Wasserman, gris de Jeremy R., Douglas N. Huelga,

Mi chael T. Treadway, Metta McGarvey, Brian T.Quinn, Jeffery A. Dusek, Herberto Benson, Scott L.Rauch, Chris to pher I. Moore, y Bruce Fischl. Med i ta -tion ex pe ri ence is as so ci ated with in creased cor ti calthick ness.. NeuroReport. 2005.16 (17): 1893-1897.

15.Toi A, Lis ter WS, Fong KW. How early fe tal ce re bralsulci are vis i ble at pre na tal ul tra sound and what isthe nor mal pat tern of early fe tal sulcal de vel op ment? Ul tra sound Obstet Gynecol. 2004; 24(7):706-15.

16.Ture U, Yasargil DCH, Al-Mefty O,Yasargil MG. Top -o graphic anat omy of the in su lar re gion. JNeurosurg. 1999;90:720-33.

17.Ture U, Yasargil MG, Al-Mefty O, Yasargil DC. Ar -ter ies of the insula. J Neurosurg. 2000;92(4):676-87.

18.Varnavas GG, Grand W. The in su lar cor tex: mor pho -log i cal and vas cu lar an a tomic char ac ter is tics. Neu -ro sur gery. 1999; 44(1):127-36.

Ultra so no gra fía Embrio - Fe tal 2006, Vol 2 7

Ultra so no gra fía de la ín su la de Reil