Post on 17-Feb-2021
Zurich Open Repository andArchiveUniversity of ZurichMain LibraryStrickhofstrasse 39CH-8057 Zurichwww.zora.uzh.ch
Year: 2013
Tissue-specific expression of SMALL AUXIN UP RNA41 differentiallyregulates cell expansion and root meristem patterning in Arabidopsis
Kong, Yingying ; Zhu, Yubin ; Gao, Chen ; She, Wenjing ; Lin, Weiqiang ; Chen, Yong ; Han, Ning ;Bian, Hongwu ; Zhu, Muyuan ; Wang, Junhui
Abstract: Among the three primary auxin-induced gene families, Auxin/Indole-3-Acetic Acid (Aux/IAA),Gretchen Hagen3 (GH3) and SMALL AUXIN UP RNA (SAUR), the function of SAUR genes remainsunclear. Arabidopsis SAUR genes have been phylogenetically classified into three clades. Recent work hassuggested that SAUR19 (clade II) and SAUR63 (clade I) promote cell expansion through the modulationof auxin transport. Herein, we present our work on SAUR41, a clade III SAUR gene with a distinctiveexpression pattern in root meristems. SAUR41 was normally expressed in the quiescent center andcortex/endodermis initials; upon auxin stimulation, the expression was provoked in the endodermallayer. During lateral root development, SAUR41 was expressed in prospective stem cell niches of lateralroot primordia and in expanding endodermal cells surrounding the primordia. SAUR41-EGFP (enhancedgreen fluorescent protein) fusion proteins localized to the cytoplasm. Overexpression of SAUR41 fromthe Cauliflower mosaic virus 35S promoter led to pleiotropic auxin-related phenotypes, including longhypocotyls, increased vegetative biomass and lateral root development, expanded petals and twistedinflorescence stems. Ectopic SAUR41 proteins were able to promote auxin transport in hypocotyls.Tissue-specific expression of SAUR41 from the PIN1, WOX5, PLT2 and ACR4 promoters induced theformation of new auxin accumulation/signaling peaks above the quiescent centers, whereas tissue-specificexpression of SAUR41 from the PIN2 and PLT2 promoters enhanced root gravitropic growth. Cellsin the root stem cell niches of these transgenic seedlings were differentially enlarged. The distinctiveexpression pattern of the SAUR41 gene and the explicit function of SAUR41 proteins implied that furtherinvestigations on the loss-of-function phenotypes of this gene in root development and environmentalresponses are of great interest.
DOI: https://doi.org/10.1093/pcp/pct028
Posted at the Zurich Open Repository and Archive, University of ZurichZORA URL: https://doi.org/10.5167/uzh-89844Journal ArticleAccepted Version
Originally published at:Kong, Yingying; Zhu, Yubin; Gao, Chen; She, Wenjing; Lin, Weiqiang; Chen, Yong; Han, Ning; Bian,Hongwu; Zhu, Muyuan; Wang, Junhui (2013). Tissue-specific expression of SMALL AUXIN UP RNA41differentially regulates cell expansion and root meristem patterning in Arabidopsis. Plant Cell Physiology,54(4):609-621.DOI: https://doi.org/10.1093/pcp/pct028
For Peer R
eview
�
�
�
�
�
�
�����������������������������������������
���������� ��!������"��������������#����������$
��������!����%�#������
�
�
�������� �����������������������
������������ ��������������������
�������������� �� �����������
�����!�"#���$�"���%��&��%��� �'��
��#������(����)�&��%���� *�� +�,� �� -�.%�/�� �0�1�����+������ ���)�()��!�������
.%�+�,�"�-�.%�/�� �0�1�����+������ ���)�()��!�������2��+��%��-�.%�/�� �0�1�����+������ ���)�()��!�������!%�+�3��/� -�.%�/�� �0�1�����+������ ���)�()��!�������(�+�3�4�� -�.%�/�� �0�1�����+������ ���)�()��!��������%��+�,�� -�.%�/�� �0�1�����+������ ���)��)��!��������� +�%��-�.%�/�� �0�1�����+������ ���)��)����������%�� 5�+�"��-�.%�/�� �0�1�����+������ ���)��)����������#�����+�6%�-�.%�/�� �0�1�����+������ ���)��)����������3�� +����%�-�.%�/�� �0�1�����+������ ���)��)����������
*��5��$��!&0�+�&��"$����+�&�7�����������+�������7������+������#�����#��������� �
��
�
�
Plant & Cell Physiology
For Peer R
eview
� �
������������������������������������������������������
���
������������������������������
� ���
���������������������
���������� ���
���������!�"�����#�$��������!�%�!�������#�&��'������������(#���)�*��������+�
����#�,��-������..�)#�$����)�
/��0�..)�1�+�1))�.��2�3�4�0�..)�1�+�1))�.����� �2�
51����0�'����6��7-'�8���88��.�
����
��������������6��������������������
����
�����������������������������������
��������������������������
��������������.����
���������������������9��8��+�
�)�
Page 1 of 35 Plant & Cell Physiology
For Peer R
eview
� �
��
� ������� !"��
���� ��� ������ ����� �� ������
#������������ ������� ���� !"������� ���� ����� ��������
$������������%�����������
���
*��(���:���#�#�
#�*�9�� &���#�#�
#�$���"���#���'��� ���
�#����;����%�
�#�*�����
$���#��(���&��
��������������
�?
���
�+�
����������� � ��������� ������� � ���� ��������� ��������� ����������� ����������)�
���������������� !!"#�������2�
����� $��� $��� ���%� ������� ����� � &�'������ ��������� ����������� ���������.�
� !! (����������
�)�����������������*���'��+�������������%�,-����
����
����
����
%���&������� ��4#� ��@
For Peer R
eview
� �
%'���%�����
���
���������������������(����1����������!�������#�.�/0�..#����#�����.�$#�������
!����� �!� �.�$� ����� ������� �����8� ���9�������� �.�$� ����� ����� 9�����
��(����������(������!�������������������8������6��F���������������������.�$ 1���
G����� H� ��� �.�$(�� G����� H� �������� ���� ������� �������� �������������� �!���
������������8�,����#�6�������������6��F����.�$2 �������� ��.�$�����6����+�
��������������������������������������������8��.�$2 �6���������(������������)�
���� ;������� ����� ��� ����D���������� �������3� ���� ���� ����������#� ����2�
���������6��� �����F��� �� ���� ���������� ��(��8�C����� �������� ����� ����������#��.�
�.�$2 �6����������������������������������������!��������������������������������
������� ���������� ����� ���������� ���� ���������8� ������15"4A� !��������
�������������-����������(�������8�B�������������!��.�$2 �!��������$�>E��"�����
��������� ���� ��� ����������� ���1�������� �����(���#� ������� ���� �(����(��#����
�������� ����������� 9������� ��� �������� ����� ����������#� ������� ������� ������
�6������ �!�������� �����8� 5����� ������� ��������6���� �9��� ��� �������� �������
������������(����(��8�/�����1����!������������!��.�$2 �!��������3�4 #�567"#��+�
3�)8#� ��� .�$2� ���������� ������ ���� !�������� �!� �6� �����)�
�
��������D�������� ���F�� �9���� ���� ;������� �����#� 6������� ������1����!���2�
����������!��.�$2 �!��������3�48����3�)8����������������������������������.�
���6��8� $����� �� ���� ����� ����� ���� ����� �!� ������ �������� ��������� 6�������
��!!��������(� �������8� /��� ���������� ��������� ������� �!� �.�$2 � ���� ��� �������
������� !����� �!� ������� �������� �������� ����� !������� ������������� �� �������
����1�!1!����� �����(���� �!� ����� ���� �� ����� ����������� ��� ��������������
��������������!��������������8� ����
� ����
(�� ����� ����3� ���9�������3� ���� ��������3� $���� ������3� ����� ����������+�
��������� ��)�
�2�
Page 3 of 35 Plant & Cell Physiology
For Peer R
eview
� �
)��������������
���
/�������������������������������(���������!���������6����������������#���
��� ����� ������� ����� ���� ������ ��������� �� ���� ����������� �!� ���������������
���������!�����9�����(�G����6�������=�����#��..�3����������5������#��..23���
E������ ��� 4����#� �..2H8� 4��� �����#� �� ���� !����� �!� ���� ������ �!� �������
����������#���������!����������������������9���������������������9�����+�
�!������1�������������������1�������������������������������GB�������������)�
��8#��.�.H#�����9��������������������!� ����� �������������� G����������� ��8#�2�
�.��3�A������������8#��.��3�A����F�������8#��.��H#�������� ���������� �������������.�
����� ���6��� GA����F�� ��� ��8#� �.��3� �9���1/��I�� ��� ��8#� �.��H#� ��� ����� ���6��� �����
������������������������G��������%'��#��.��3�A�����F�������8#��.��H8����
� � ���� ���������� ���� �������#� ��!!���������� ��� ��������� �� ����� 9(� ���������
���� ��������� G����6���� ��� =�����#� �..�3� A������ ��� ��8#� �..)3� ������ ������
5������#� �..23� E������ ��� 4����#� �..23� ,�(����#� �.��H8� A�����(� ���� �����������
����� ������ �!� ���9���� �!� ������ ���� !�������� G,���� ��� "���!�(��#� �..�H0����
.�/0�..� G.�/��0��'��9�9.������.��'H#����� G���������������H#�����.�$� G�&.����+�
.�7�4� �3� $4.H8� ��D ��� �������� ���� ����������� ����������� G�������� ��� ��8#��)�
�22+3������(������8#��...3�"��(������8#��..�3�B������#������8#��..�3������������8#��..�3��2�
����#��..�3�����������8#��..�3�/�6���������8#��..�H8�/����������� ���������6���������.�
/ ��D�4=�!����(��!�������������#�6������������������ ���� E�������-��6�����������
��4�!����(������������!������G:��������8#��22+3�"��(������8#��..�H8��������������
��������#� ��D ��� �������� ���� �9�;��������� 9(� ���� / ��D�4=� �������� ��� �������
��������#� 6���� �������� ���� ������(� �!� ��4� �������� GC���������� ��� ��8#� �..�3����
:����F�� ��� %�(���#� �..�3� /�� ��� ��8#� �..+H8� /��� ",�� !����(� �!� �(�� ���� ���������
�(�������������9����������������������'��������!���������������#�'���������
���#��������(�������G%'��������8#��..�3�����6�F������8#��..�3�A��F������8#��..+H8�/����+�
�(����� ��������� ��� ��������� ��������� �!� �6�� ",�� �������� ���� 9��� ����������)�
�����(�G����!���������8#��.��H8� �������������D ������",���������#�����!������2�
�!��������������������������#��������F��(��������������������(�6����������.�
Page 4 of 35Plant & Cell Physiology
For Peer R
eview
� �
���������������!����(�G,�������"���!�(��#��..�3����������8#��..�H8���
� � ������������������9�������������������!������!��������������������G6�������
������H� ��� ���9�������8�6��.�$�1� ���� 9��� �����!���� ��� �� �������� ���������� �!���
���� �(������� ��� ��������#� ���� ���� ������ ������������� 6��.�$�1� ���9�����
������� �������� ����� �������������� ��������� ����� ������ G:������ ��8#��..2H8�/�����
�����2� ��9!����(��������� G�����21��H��!����9�������� �����9��� ��������� ���9����
�����(�����9��3���6����#� �������������!���
For Peer R
eview
� �
G����+2��.H#� �.�$< � G��������.H� ��� �.�$E� �"�� ��������� ���������(� �������������6���� ������ �!� �.�$ 1� ��� �.�$(���.�
��9!����(� ����8� /�����1����!�� ��������� �!� �.�$2 � !���� ���������� �!� �������
����������� ����� ��� ����� ��������� ��������� ����� ��!!��������(� ���������� ��������
��������� ����������#� ����� ���� ������#� ��� ����� ����������� ���6��8� /������
���������� ��������� ������� �!� �.�$2 � ���� ��� ���� ������� !����� �!� ���������
������� �������� �������� ����� !������� ������������� �� ���� ����1�!1!��������
�����(�����!����������!����(������������������������!��������������8� ����
��+�
��)�
������2�
��.�
Page 6 of 35Plant & Cell Physiology
For Peer R
eview
� +
��������������������&�"��
��������������%����������������������
���
A��������(#�����������������9������������!!�����������������������(���#�6���������
���������1��G,6H��(������!�=������������������������������!��������������������
������� ��������� �!� ��������� ����� G���� ��� ��8#� �.�.H8� ����� ����� �(����#� �����������
6��������"�/5��*�����9�������������#�6�����������������!���������������������
�����!�������3�4�����!����(��������������������������)�$ 0.;>�����!����(�+�
������ ���� ��������� G���� ��� ��8#� �.�.H8� ��� ������� ����� �(����� ��� ���������)�
���(���� �!� ������ �&.��� .�7�4� �3� $4.� G�.�$H� ����#� ��� !���� ����� ����2�
�.�$2 �G��������.H��������6�����������������������������������������������8��.�
� ��������� ��������� ��������� ����� !��� �.�$2 #� �� J�)..� 9�� C����#� �..)H8� C����� ���� ������������2�
�������#���������������!��.�$2 �6��������F�����9�����������!�������������������.�
���� �������� ��������� ������ ��� �� ���� ������ ����� �!� ���� ���������� ��� ����������
��������� -��#� �������� ����� ����� ���� ������ ��� ��� ��������� ����� ������������
����������������(�����������������������9�����G4��8��=H8��.�$2 �6�������!����(����
����������������������6���������!�����G�.�K>��1������������������#�
For Peer R
eview
� )
������������������#��.�$2 �6���!�������9�������������������������(�������������
��������������������������-���G4��8��5H8�,�6����#� ���������������-��#����6�����
����!����(����������������������������G4��8��4H8� ���
C����� �������� ����� ����������#� �.�$2 � 6��� ��������� �� ���� �������������
;�������������!������������������������G4��8��"#�,H8� ���������(#��.�$2 �6����������
����!����(������������ ����������������������������� ���� �������� �����������������
������������������!����������������������������9���F�������������������������G4��8�+�
�"H8� � ���� �6�(� !������ �������� �����#� �.�$2 � 6��� ������(� ��������� �� ����)�
;��������������������������#����6��F�(��������������������������G4��8�� H8� �2�
�(����(��#� ��������� ��� ��(�����#� �.�$2 � 6��� ����������(� ��������� �� �����.�
����������������G4��8���#�:����%H8����
����
�%*�+, !-.$�������������������������������������������
����
/�� ��F� ���� ��9�������� �����-����� �!� ���� ������� ������#� 6�� ��������� �����
�������� ������� ��6���� ���� $�>E� G$����!��6���>�����E����H� �"�� ������������
������ �� $1�������� ������������ !����� 9��6��� ���� !���1������ ������� ��� �����+�
5"4A� ������8� %������ �!� ���� !����� ������� �� �(����(��� ��� ����� ����� �!��)�
���9�(1����!���������9��������������6����������9(��!�����������(8����������2�
���6������������5"4A�!���������6��������!�����������(���������!���������������.�
���������������(����(���G4��8��>#�
For Peer R
eview
� 2
���������/1C
For Peer R
eview
� �.
G4��8��=H8���
� ���
��
� ������� "��
���� ��� ������ ����� ��� �� �������� ���������
������������������������������������
���
����.�$2 ����������������� ���������������� �����9�������� ��������������#������
����������9��������������������������9�������������������������������������+�
G:��� ��� ��8#� �..23� �����-� ��� ��8#� �.��3� $���� ��� ��8#� �.��H#� 6�� ��� �����������)�
������1����!������������!��.�$2 � !���������������!������������������������2�
���������������������������8�/��!��������� ��������������!����� ������������.�
������9����#� ���� �������� ������ 6���� ��������� �� �� =$"���::�;3� 9�F���������
G4����������8#��..�3�4��8��=H8����
� � ��� !����� ��������� �.�$2 � !���� ����3�4 � ���3�48� ���������8� � ���9�����������
�����#�3�4 � ���������������(�6��� ������ �� ����������� ���6��F� ������������������
����;������������G���������8#��.�.3�4��8��$H8�5���������������!��.�$2 ����������
9(� ���� 3�4 � ��������� ���� ��� ���� �������� �� ������ �������� ����������� ���#����
��������� �� �� ������ ���� �
��������D�������� ���F� G4��8� �C1"H8� � �������#��+�
3�4 ::�.�$2 � ������ ���� ���������� ������ �!� ������� ����� ����� G4��8� �5#� "H#� 6������)�
6���1�(����������(�����(��������������!������������������GC������4����#��.�.3�4��8��2�
��#� =H8�
For Peer R
eview
� ���
��������������������������������6���������!���������������-����6��������������(���
�����(���������(����������G4��8��:H8� ���
���
���������� ��� ��
� ������� "��
���� ��� ������ ���� ����
���
� �������
�������������������������������������
���
��� ����� ��������� �.�$2 � !���� ���� ���������� �!� �������������� ��������� ����8�+�
/����� ���������� 6���� ����0� 567"#� .�$2#� ��� 3�)88� 567"� ������ ��)�
����������� �����������!����� G���F��������8#��..+H#�3�)8����������A1�� �(���2�
����������� !����� G����� ��� ��8#� �..�3� "������ ��� ��8#� �..+H#� ���.�$2� ������ ���.�
�������1��F��F�����GC������������8#��..)H8�/��(�6�����������!�������'���������������!����
��������������������(�G�������������8#��.��3�A������������8#��.��3�A����F�������8#��.��H8����
/��������� �����!!����9��6��� ������1����!������������!� ����������������������
���9���-��� ��@D ��� ������#� 6�� ��������� ���A���
� ����� ���9����� �� ����1�����������
������������������������������!��������������� 8��������!��2�.�/0�..���������
�!����9�������#��..8�6��������(���������9���������������������������������������
�����
��������D�����������F��G�6����������8#��..�H8� ��+�
� � 567"�6������������������;�������������!��������������������G���F��������8#��)�
�..+3� 4��8� ��H8� /�����1����!�� ��������� �!� �.�$2 � !���� ���� 567"� ����������2�
������ ���� !�������� �!� ���������� ���� �
��������D�������� ���F�� �� �������.�
���������9��������;������������G4��8��=14H8� ��������#�567"::�.�$2 ��������������
�����������(�������(����G4��8��$#�C#�4H#���F���������9���������3�4 ::�.�$2 ����������
G4��8��5#�"H8����������#�������1����!������������!��..83("�
�������9(�����567"����
������������9����������
��������D��������������;������������G4��8��"#�,H8����
���������(#� ��� ����� ���9��������� �
��������D�������� �� ���� ������ �������� G4��8����
�"#�,H#������������������!!�����9���������������1����!������������!��.�$2 �!�������
����567"����������G4��8��=14H8��+�
� � .�$2�6���������������������������������������������������������#���������)�
(���� ��������������#� ������� ����� ����������������� GC���������� ��8#��..)3�4��8��2�
� H8�5���������������!��.�$2 �!��������.�$2����������������� ������������!��.�
Page 11 of 35 Plant & Cell Physiology
For Peer R
eview
� ��
��������������.�$2�G4��8���#�:H8�4���������!������
��������D�����������F����
�� ������ �������� 6��� ����9��� G4��8� ��#� :H#� 9��� ��� ��� ����������(� ��� ����� �� ������
567"::�.�$2 � ������ G4��8� �=14H#� �������� ����� ���� 9������ ��������� �!���
�.�$2 � �� ���� ������ ����� ����� ���� ���� ���������� ���� �!!���� �!� ������ �������
�������� �� ���� ��������#� �������� ��� ���� �������� ��������� �!� �.�$2 � �� ������
;������������9(�����567"���������8�B��������������#�������1����!�������������
�!��..83("�
�!��������.�$2��������������������������F�9�������������������������+�
����������� �������� ��� ����� ���� ��567"::�..83("�
� �����-� ��� ���6� �� 4��8� �#�)�
.�$200�..83("�
������������6����������������
��������D�������������0������2�
����;�����������#�����������������(������������������G4��8��%H8� � ��.�
� � 3�)8�6�����������(����������������������������������������������G����������8#����
�..�3�"�����������8#��..+3�4��8��>H8�/�����1����!������������!��.�$2 �!�����������
3�)8� ��������� ���9����� ������� �!!���� ��� ���������� �9���0� ���������� �������
�
��������D�������� ���F�� �� ������ �������#� ��� �����������(� ���� ��(���� �� �������
�����������������-���G4��8��
For Peer R
eview
� ��
� � /��� ����� ����������� ��������� �� ������ �������� ��������� 6���� ����� ���(-��8���
.�$2::�.�$2 � ���������6�������(�����������������6���G4��8��=H#��������6������
������ ������� ���� �
��������D�������� �� (���� ��������� ����� 9��� ��6��� ������
�
��������D�������� �� ����� �������� ��� ����� G4��8� � H8�3�48::�.�$2 � ������ ������
������� ����������� ���6��� �� �� �!���� ���� ����������� ����������#� 6�������
3�)8::�.�$2 �������������(�����������������������6��������!���������������������
����������� G4��8� �=H8� �� ���� 9��� ���������� ����� ���� ��������� �� ��6��� ����� �!�+�
������������������������
�������������6���������!��������������������������)�
6������������� !��� ���������������� �������� GB������O���#������8#��..�H8�B��� ��������2�
6������������6���� ���������������������!�3�48����3�)8����������8�3�48�6����.�
��������� �� 9���� �������� ��� ����� ��� ���������� ��� ������� ����� G4��8� � H#� 6��������
3�)8�6������������������������������G4��8��>H� � � � � � � � � ����
� � � � � ����
#���
�������
����
/��� ��������� ������� �!� �.�$2 � �� ����� ���������� 6��� ���������8� �.�$ 1����
��9!����(� ����� 6���� ��������� �� ���6��� �(����(��� �� �������� ��� �������+�
�������#��������������������-������������������������������G�����-������8#��)�
�.��H8� �.�$(�� ��� ���9���� �!� ���� ����� 6���� ��������� �� ���6��� ������� �!��2�
�(����(��#���(�����#��������#�(�����������������������!�������������#�9�������.�
�� ������ G$���� ��� ��8#� �.��H8� ,����#� 6�� !���� ����� ���� ��������� �!� �.�$2 � 6������
������(� ���������� ��� ���� ;������� ����� ��� ����D���������� �������� �!� ��������
���������3� ���� �� ���� ��� ����������� ����������#� ��� 6��� �����F��� �� �������
������������������������������������������������-����!����9��������������G4��8����
��14H8� 4����������#� �.�$2 � 6��� ��!!��������(� ��������� ������ �������� ��������
����������#�������!������9(�"���������(�����������������������������!������������
����� ���������#� ��� �� ������� ���������� ����� ���������� ���� �������� ������+�
����������G4��8��"1 H8� ���������������(����������#���������������!��.�$2 ������)�
9���������������9������������9(����������������������������G>�--����������8#��..�3��2�
C�����������8#��..�3�&���������8#��..+3�A������������8#��.��H8�/�F����������#������������.�
Page 13 of 35 Plant & Cell Physiology
For Peer R
eview
� ��
����� �.�$2 � 6��� ������(� ��������� �� �������� ��� 9���� ������������� �����
��������������8���
� � ������15"4A� !����� �������� �����-�� ��� ���� (�������� G4��8� �>1AH#� 6�������
5"4A1�����2����������15"4A������-������������(������������������9������
G�����-������8#��.��3�$���������8#��.��H8��������������������������-�����������������
�������������������������!��.�$2 �6������!!�����!�����.�$ 1�����.�$(�#�������
�����(���� ��������� !���� ������������� �!� �.�$2 � ������ 9(� ���� $�>E� �"��+�
��������� ������� ��(� ������������� 6���� ������ �!� �.�$ 1� ��� �.�$(�� ��9!����(�)�
����8� � ���� ������ ����#� �������� ��������� ���� ��������� �(����(��#� �������2�
�(����(����������������#�����������(����(��9��������� �����������#����������.�
���6�����(���G4��8���#�=#�53�4��8��3������-������8#��.��3�$���������8#��.��H8� �������������
�!��.�$2 �����.�$ 1#� �����������������������(���6�������������� �����������
�����������9�������G4��8��$#�C#�,3������-������8#��.��H3�6�����������������!��.�$2 ����
����.�$(�#� ����������������������������������� �6�������!�����������������
G4��8� � 1%3� $���� ��� ��8#� �.��H8� ���������(#� ��(� �� ���� ���� �!� �.�$2 � ���� �������
������������������������������������(������������������������������������������
�������� ���6���1�(��� ������� G4��8� �4#�"H8� /���#� ��� ������ ��F��(� ��������9���������+�
����� �������� ����� ����� ������������� 9��� ����� ����!���(� �� ������ �!� ����������)�
!�����8������������(#����������������(��������������������������!����#�9����2�
��!!��������������������;�������!!�����������1����!���������8��.�
� � /�����1����!�� ��������� �!� �.�$2 � !���� 3�4 #� 567"� .�$2� ��� 3�)8����
���������� ������ �6� ���� �
��������D�������� ���F�� �� ������ ������� ��������
��������������� G4��8��C1"3�4��8� �=14#�
For Peer R
eview
� ��
����������������������������������������#�9�����������������������������������
�� ���� ����������� ���� �������� G4��8� ��#� :H8� � �������#� 3�48::�.�$2 � �����
3�)8::�.�$2 � ������ ���� ������ ����������� ���6��� G4��8� �=H#� �������� �������
�����������������������������������9����������������������!���������������������
��������8�/�F����������#������������F��(����������������������������������������
�����������������������������#�9�������������������������������������������������
���������������������������8� �+�
A��������(#��������9����������������������.�$�1������������������������������!�)�
��������6�������������������G:��������8��..2H#�6��������9���������.�$ 1����2�
�.�$(�������������������������������!����������������������������G�����-#�����.�
��8#��.��3�$��������8#��.��H8�,����#����������!�����������#�6��!����������.�$2 ����
��������� ���� ������#� ��� ��� 6��� �����������(� ��������� !���� ���� $�>E� �"�����
��������� G4��8� �#� �H8� ��������#� ������ ������� ����#�;������������ ����#� �������������
����� ����� �� ����� ���������� �!� �������� ��������� ��������� �.�$2 � !�������
���������� �!� ���� ����������� ����� ��� ����� ��������� ��������� ����� 6�������
��!!��������(���������G4��8���H8�/���#��������� ��������2�6����
For Peer R
eview
� ��
������(��� !���������(� ��!!����� �!!���� �� ����� ��������� ��������� �������� �����
������9�������!����.�$2 �G4��8��H8�/������������!����9���-�����D ����������������
����8�/��(���������������$4/ ��
�����6�(��!������������������������������������#���
��!!���������������������8�/��(������������9����������������9(� ���������������
����!�������!���������������������(�G,�(����#��.��3�������������8#��.��H8�B���
���������(#��������������������9(�6���������������������������������������
����������������������������8� ��6����9��������������������6������������������+�
�������������������9��6��������..8���������.�$2 ������!�!����������(���8�)�
�������������(�������������..83("��
�����6��������������������.�$2 � ��������2�
��6��������;������8� ��.�
/����.�$2 �!�������������������6��������(��������������������������������
����#�6�������������������������������������������������������8�/����������
����� 9�� �������� �� ���� ���������� �!� ���� ��-��� �!� ;������� ����� ������
����D�����������������#���D����� ���������������!��������������������������8����
� �������#� ���� �.�$2 � ��9!����(� ������ !���� ���9���0� �.�$2!#� �.�$2 #����
�.�$< ��� �.�$
For Peer R
eview
� �+
��������������������
���
$������������������������������������
.��*�'����� ��������� ���(���$����9��1.� ��� ����=$"���::�;3� 9�F������ G4�������
�����8#��..�H�6��������������������!�6���1�(�����������������8�A������������������������
!��� ����3�4�����!����(��������)�$ 0.;>�����!����(�G���������8#��.�.H������9�����
�����������=�$8�������6�������!��1�������-�����������������������(���2���A�����+�
��������������"��9���Q��=���������6�����M�G6D�H������������M�G6D�H�����8�)�
/��� ������� 6������������� ��� �R$� !��� �� �#� ��� ���� ����!������ ��� �� ������� �����2�
G��R$#�).�K>��1��
�1�����������6��������1�������������#��.1�.M��,H8� ��.�
����
0��������������������������������������������
��� ����� ���� "�/5��*/>
� �(����� !��� ������ ��������8� 5��(� ������� 6�������
������� ����� ���� �5
DC1/BAB� F���� G �������H8� /��� A$�� �������� !������
��������� �!� ���(� ������� !��� ���� ����� ������ �!� �.�$2 ��� !��� ������������
������� �!��.�$2 #�567"#�.�$2� ���3�)8�6���� ������� ��/�9��� ��8� �..83("�
�6������
��������� 9(� ����������� A$�� ����� �������� �� /�9��� ��8� 5��� ���(� ���� 6����+�
�!������ 9(� C� !������� 6��� ���� ��������� ��� ������� ���� ���� ����������+�
��;���#������!�������6������������������!���������1����!����������8��)�
�����!� ��������������������6������������������ ����.��*���������������������2�
������ "E��.�8� A����� 6���� ����!������ ����� ���� ������ �!��������� ��������.�
Page 17 of 35 Plant & Cell Physiology
For Peer R
eview
� �)
G=������������8��22�H8�/�������������6��������������=���������6������8��K�D�%���
�(����(�� ��� ��� K�D�%� F���(�� �������� �� ���� �������� ���F���8���
�����1����� ��� ����-(����� �������� ����� 6���� ��������-��� ��� 6�� �����9�����
���������(�G���������8#��.�.H8� ���
���
����������������������1���������������������
4��� ������������ �������� �!� "��� ���������#� (���� ��������� ��� ��!!�����+�
�������������������������!!�����������!������������������6�����������8�/��(�)�
6���������������+R$���������� �����>��19����1�1�����1�1����(�191C1��������2�
����G@1"��H#����>�����������!����(����#�.8�M�/�����@1�..#����.8��>���������.�
����������9�!!��#��,�+8.�6�����.��>�5C/�8���������6����6��������+.M�����������
��� ������� �������(��8� C $� G��!!�������1����!����1������H� ������� 6�������
�������-��� ����� �� ��������� G��..� $$C����
���������5�������.#� "����(H� 6��� ����8� �����������
����!�����#� �1�1���� ��������� 6���� ������� �� 6����8� ������ ������ �� ������������
�����6�����������6���� �1: ���������9������������(�GC������4����#��.�.H8��+�
��)�
1���������)%%�����������
����2�
���������������(����(���6������������������������(������9���G$���#��.��H8�S�,T��.�
���6�������������!���������������9�����$�������#� 8�G��8�%����#�>B#����H8����
/��� ������������� ����� �!� S�,T� ��� 6��� �������� ����� �� ��61����� ��������������
������G>���=�����#�A��F��5����H8� ����
����
-���������������������2�����������������2��������������
�������
�!���� ��9������ !��� ���� ��������� �������� �� ���� ���#� ���� ������� 6���� ��������(����
������������8� ����� ��� �(����(�� ������ 6��� ��������� ����� ����!���� ������8��+�
%������� ����� GU�� ��H� ��9���� 6���� ������ ����� ���� �������� ��� �� �����������)�
������8�4������������������#����������6��������!���������������������������2�
�.�K>�
For Peer R
eview
� �2
��8�G�..�H�6����������8�/��������(����(���������������������������������������!���
����� ����� ���� ����� 6���� ��������� ��� �����9��� 9(� �����-� ��� ��8� G�.��H8� 5�����
�����������������.1�.�������������6��������������������8���������������(�����!���
���� ����� 6��� ���!������ ����� >�����!�� 5��� ��� ������Q�� �1����8� ������ 6������
�����������������9��A���������$��8���
��
Page 19 of 35 Plant & Cell Physiology
For Peer R
eview
� �.
�������������������
�����������(����������������9������A$A�����8���
���
.���������
/����6��F�6�������������9(�!�����!����������-�����-��+20��.�.1�.�2� ����
$�����#� $8#� "�����#� 58#� C��#� B8#� @�#� %8#� ���#� *8#� ,���#� �8#� ��� ��8� G�.�.H����
$�������� ��� ����� !������ !��� .��*�'����� ��������� > ��.� �� �����9�(� �!����
����������������������������������8�C-�>��-�����-��)�0�����)1����)8��+�
$���#� :8#� %����#� $8"8#� ������#� A8,8#�>����(#� "8�8#�>���(#� "8:8#�
For Peer R
eview
� ��
C�����#�$8#�/�(���#�=8%8#�5�6����#�:8C8#�=��6#�A858#�,���#��8#����>�������#�,8"8� ���
G�..�H� ���(���� �!� ������ �!� ����;?$.�?� ��������� �������� ����� ���������
;�����������������������.��*�'����8�3�����3�����-���.0�����1��+�8���
C�������#� �8E8#� ��#� ,8#� A�����6��(#� �8:8#� >�����6�#� ����#� $8#� :���-#� >8#� ���
���"����6���#�58�G�..�H��"� �#����9��������"������������(� !��������������#���
�� �!�������� �������� �!� ���9�������� ��1���������(� �������� ��� �������������
!�����8�>&��>�����-��0���8�+�
C������#� 8#�E��������#�E8#�C���(9��#�=8#�%����;��#�>8A8#�"���6���#��8#�E��C����#�)�
C8#������8�G�..)H��������1��F��F������$������������!����������������������������2�
���9������������8������������0��2�1�2+8��.�
C���������#�8�G�..�H�/���419���������/ �����������
�����������8�4���������0����1�������
C��#� &8#� ��� 4����#� �8� G�.�.H� ���� ���������� ������� ����� ���� ��!!���������� �����
.��*�'����������8�3��-�4���-�.��'-����-�����.8��.+0���.��1��.��8����
5����(#�:8�8#�,���#� �8�8#� A����#�B8#�B����#�:8#� �����#�/8#� ���#�:8#� ��� A�F����#����
$8�8� G�..�H8� "���6�(1������9��� ������� !��� ����� !������� ������� ������
���������8�3�����C���0����1��28��+�
5��������#�"8>8#�$����#�A8�8#�A������6��#��8#�����-#�>8#�$������#�C8#�$�����#�$8#�����)�
��8�G�.��H�5������!�������%�1A�A���������������������������6�(������!�������2�
�������������������������������8�3������������0��22�1�.����.�
4��F��#�:8�8#�%��#��8,8#�A����#�C8#�:����#��8E8#������-#��8:8#�"�#�$8#������8� G�.��H����
A,*/B$,�B>51
For Peer R
eview
� ��
G�.��H�>�����������������Ⅱ�������F�(������ �������������1������������������
�(��� ������� �!����� �� ����� ������� ���� ���������� ��� ��!���8�3��-�4���-���
.��'-����-�����.-��.)0��.+�)1�.++�8���
"��(#� �8>##� :����F�#� �8#� �����#� C8#� %�(���#� B8#� ��� 5������#� >8� G�..�H� ������
���������� �$4/ ��
� V�������� ����������� �!� ��@D ��� �������8� 4������ ���0���
�+�1�+����
,���#� "8� ��� "���!�(��#� /8� G�..�H� ���1���������� ���� ��������0� ����#�+�
����������������������(�!�����8�3�����&�-�>��-��20��+�1�)�8�)�
,������#� =8�8#� ��� >����#� A8,8� G�..)H� ��%�#� ��"�� ��� A 8#�/(���#��8:8#����:�����#��8A8�G�..�H�"����16�������(���#�����������(����
������#� ��� ��������� �!� ����(� ���1���������� �.�$� ���� !����(� �� �������
G6�����������H8���������))0���.1�+�8����
����#�=8� ���%'���:8� G�.��H� ��9�������� ����� ���������0� ���� ����������� �!����
������(���������������8�����-�6���-�3�����>��-���0�2+1�.�8��+�
�����#�581>8#�"�#�*8#�=��1/�����#��8#����6���#�:8%8#�"����(#��8C8#���!!���#�$858#������8��)�
G�.��H� �� C5%%�� �� ��������0� �A�/�%�� ��������� ���� ���6��� �!� ���� �����������2�
.��*�'������������8�3������������0����+1����8��.�
:��#��8#�=�#�*8>8#�&��#�/8������������#��8�8�G�..2H������2#������������1����8#� -W#� C8#� ��� C���F��#� �8� G�..�H� "�/5��*/>� ������� !������
����9�������1������������������!�������8�)���'��3��������-�+0��2�1�2�����
:����F�#��8#����%�(���#�B8�G�..�H�/������9��������419���������/ ���������������
�������8�4���������0����1���8��+�
:��#��8#�,�����#�:8#����/��������#��8� G�22+H�A�����1���������������������� �����)�
��D ����������8�3��-�4���-�.��'-����-�����.-�12:���+)�1��+2���2�
:�������:81�8#� P�#� 48#� /��#� %81�8A8#�>���(���#� :8#� :���F���#� �8#� 4�'���#� *8� ��� ��8��.�
Page 22 of 35Plant & Cell Physiology
For Peer R
eview
� ��
G�.��H� ���9�������� $(��D,���� -�1!����� �������� �&4�� ��� �&4�� ��������(���
��������� �9����� ���1����������� ��� ���1����9��� ������ ����� �9����� ���������
�������8�3�����3�����-���+0�+��1+�����
%�������#�8#���9���#���-��.0��.2V���8��.�
>�--����#� >8�8#� ����#� >8E8#� �������#� �8�8#� A������#� �8#� =�������#� >8�8�8#����
>��������#� �8#������8� G�..�H�A�(���������������!� ����.��*�'����� ���������������
����������������������������������8�3�����������+0���.+1����8����
For Peer R
eview
� ��
5�������� �!� =���� ������ (����6� ���� ������ ���� ������� ������ ����������
����������� ����� 9�����������(��� ��.��*�'����� ��������8�)����������$��-���
�.0����1���8���
A������#��8#�>��9��#��8C8#������9����#��8�G�.��H�"��6������������������!������������
��������������8�����-�6���-�3�����>��-���0��+1��8���
A����F�#� �8�8#� �����#� $8>8#� ��� =�!�(#� A8��!���#� �8#� "���!�(��#� /8#� >����(#� �8#� ��� ��8����
G�222H� �� ���1C������� ������� �����-��� �!� ������� ��� �������(� �� �������
.��*�'���������8������220����1�+�8��+�
�����#� �8#� ��� 5������#� >8� G�..2H� ����� ������� ��� �������� ������ �� ������)�
��������������8�4��������20��.+�1�.+)��2�
���F��#��8:8#�%��'��#�>8#�>�(������#��8#�%�����#�>8#�,��������#�/8#�
For Peer R
eview
� ��
E������� �8� G�..�H� %����-����� �!� ���� ���� ��������� ��@�� ��������� �6�� !�������(��.�
���������������������������6�(�������������������9����������������8������=��-����
��0����)1��������
/�#�@8#�$������1E������9��#�%8 8�8#������#�>8#�&���#�$8#���9���#�$8E8#�5������#����
>8#����&���#���������!��������������9(� ����/ ����9�;��������
������8�4���������0���.1�������
/�6���#��8=8#����#�@8�8#�,���#�"8#����"���!�(��#�/8�8�G�..�H���@D ������������������
����������������#�������������9����(����������(���������������9(����8�3�����������+�
��0��).21�)����)�
�9���1/��I�#��8#�=�������#�"8/8�8#����=����#�>8�8�G�.��H�,������������������!��2�
��������6��0� ���������� ����� ���������� �������9���9�������8�)���'��3��������-��+0��.�
���1���8����
�9���1/��I�#��8#�4������#�48#�$�������#� 8#�=�������#�"8/8#�=�������#��8#��6����#��8#����
��� ��8� G�..2H� "�99������� �������� �� ���� ���������� ������� ���9�������� ��������
�����������-�8�����-�>��-��20���2�1��228����
�9���1/��I�#��8#��6����#��8#�$�����#��8#��6����#�:8#�%����-�#�%8#�=�������#�"8/8#�������
��8�G�..)H���������6��������9����������;��������99������DC5%%�������������������
���������8�4��-������>��-��.0����1��)8��+�
�������#� /8#� >��!���#� �8#� ,���#� "8#� ��� "���!�(��#� /8� G�22+H� ��D ��� ���������)�
������������������!� ������������������������������������(��������(�������2�
�������������������8�3����������20��2��1�2+�8� ��.�
Page 25 of 35 Plant & Cell Physiology
For Peer R
eview
� ��
E�����#��8� ���4����#� �8� G�..2H����0��� �������� !��� ����� ������� ����������8���
��������0��..�1�.��8���
���'���#�C8#�=�F���� #58#� �O���#�:858#� ��������#��8#�,���#�/8#�:���-#�>8#� ��� ��8���
G�..�H�C����������������!���(��!�������������9(��������!���4������D �����
�����������������������8�?&>6�C-���0��)+�1�))����
����!���#�$8�8#�&�9����#�$8#�,�����#��8#�:���#��8#�8,8#������-#��8>8�G�.��H���
���������� 9����� !��� ����������� ���������� �!� ����� �������� 9(� ",�� �������8�+�
�����������0��+.)1�+��8�)�
����6���#� �8�8#� ��� =�����#� =8� G�..�H� ���0� ���������#� ����#� ��� ��������8�2�
�8�=��8�2�0�+.+1+��8��.�
�����(#�$8:8#�&����#�
For Peer R
eview
� �+
.������������
���
.��3�,3�/��������������������!������.�$2 ����#����������9�������������-������!���
�������!�����������8���J�)..�9������������������!��.�$2 �6���!�����6����������
?�;31����������������8�"����5"4A�G�����������!���������������H����������
�������A �G����������������#������������6��������H��������6�������6���9(��!���